Prcticas ecolgicas para una agricultura de calidad I Congreso de la Sociedad Espaola de Agricultura Ecolgica.

Toledo, septiembre de 1994

La miel, indicador ambiental

M.C. Fernndez Maeso, E. Subr Muoz de La Torre, A. Ortiz Valbuena
Centro Regional Apcola de Castilla-La Mancha. 19180 Marchamalo. (Guadalajara)

RESUMEN El progresivo aumento de la contaminacin supone un grave peligro que debe conocerse y detenerse. Los indicadores ambientales son una herramienta extremadamente til. En este trabajo presentamos una breve revisin de los estudios realizados sobre la utilidad de la miel como indicador ambiental para detectar las contaminaciones por metales pesados, istopos radiactivos y plaguicidas. Los trabajos que estudian los metales pesados, pretenden conocer la contaminacin de la miel con elementos como el plomo, cobre, cadmio, mercurio y plata, procedentes del trfico rodado y zonas industriales, y la relacin entre ellos. La mayora de los estudios sobre la radiactividad se han desarrollado despus del accidente de Chernobyl en 1986, y se basan en la deteccin de los istopos de cesio 137 y 134, y potasio 40. Hemos encontrado muchos artculos que analizan los plaguicidas presentes en la miel para evaluar el riesgo que implica en la nutricin, determinando y cuantificando estos compuestos y sus metabolitos, pero pocos son los que emplean la miel como indicador. Despus de efectuar esta revisin, podemos concluir que la miel, adems de la abeja y otros productos de la colmena, es un indicador ambiental vlido, cumple con varios de los requisitos exigidos y presenta ventajas como el fcil manejo y obtencin, bajo coste y muestreo selectivo limitado a un rea de varios km2.

INTRODUCCIN La acumulacin de residuos de plaguicidas y contaminantes en el ambiente (atmsfera, sedimentos, agua, seres vivos, alimentos, etc.), se ha puesto de manifiesto desde hace ya aos. La incidencia de estos compuestos y elementos en los ecosistemas supone un riesgo que es necesario conocer y siempre que sea posible reducir. Como es sabido, el eslabn que un organismo ocupa en la cadena trfica es muy

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importante para definir su categora como indicador biolgico. Diversos autores han estudiado las caractersticas que ha de cumplir un organismo indicador. En el mbito apcola Butler et al. (1971) definen siete puntos, de los cuales la colonia de abejas cumple los siguientes: cosmopolita y sedentario, abundante y fcil de muestrear, acumulador, permite la integracin en el tiempo -generalmente mesesde los contaminantes, y por ltimo, existe suficiente informacin sobre la biologa de la colonia. En este sentido, la miel puede interpretarse como un "apndice acumulador" que complementa la informacin obtenida de la colonia sin destruirla. Las abejas exploran reas de unos 30 km2 para recolectar elementos vitales para el desarrollo de su colonia (agua, propleos, polen, nctar y mielatos) y por consiguiente los productos de la colonia se pueden relacionar con la contaminacin local. Por otra parte, la facilidad de transporte y manejo de la colmena, junto a un coste razonable, permiten utilizar estos productos como indicadores ambientales. Existen cuatro vas de entrada de contaminantes en la colonia: el cuerpo y aparato bucal de la abeja; el nctar; la ventilacin de la propia colmena; las prcticas del apicultor sanitarias, sus manipulaciones, materiales en contacto con la miel, etc. En este estudio hemos considerado nicamente los residuos de frmacos y revisado los estudios realizados en la miel como indicador ambiental de metales, radiactividad y residuos de plaguicidas y tratamientos farmacolgicos.

Indicador de metales Entre los primeros trabajos encontrados que hacen mencin al uso potencial de la miel como indicador de contaminacin ambiental por metales o como indicador de prospecciones minerales, estn los de Tatsumo et al. (1968), Petrov (1970) y Lasceve et al. (1974). Tong et al. (1975) estudiaron en EEUU 47 elementos en 19 muestras de miel producidas en reas de elevada contaminacin (trfico rodado y plantas industriales). Las muestras prximas a carreteras tenan elevada concentracin en Al, Ba, Cd, Cu, Mg, Mn, Mo, Ni, Pb, Si. El origen de muchos de estos elementos fue la emisin de los vehculos y una fbrica de cemento prxima al lugar de experimentacin. Sin embargo, en dos muestras tomadas cerca de una mina de Zn, no encontraron elevados niveles de este elemento. Posteriormente, en la Repblica Federal Alemana se produjo una declaracin acerca de la idoneidad de la miel en este mbito, que pas a formar parte del Banco de Especmenes Ambientales Environmental Specimen Banking Project (Kayser et al., 1982). Kulike y Voget (1983) estudiaron 2.600 colonias de abejas procedentes del medio urbano de Berln Este. La concentracin media de plomo en la miel fue de 0,18 ppm.

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Kerkvliet (1983) realiz un estudio encargado por el gobierno holands, cuyos resultados mostraron que el contenido en Pb y Cd variaba segn la zona o regin de produccin y la fuente floral (nctar o mielato). En mieles holandesas, la media de los resultados obtenidos en 15 muestras de origen floral fue de Pb 0,31 y Cd 0,014 ppm, mientras que para las mieles de mielato fue Pb 0,89 ppm y Cd 0,018 ppm. En 13 mieles importadas de ocho pases hallaron un media de 0,30 y 0,009 ppm de Pb y Cd respectivamente. Ninguna de las muestras analizadas se aproxim a valores que pudieran ser peligrosos para la salud humana. Este autor concluye que para detectar la posible contaminacin en una miel sospechosa, sta debe compararse con otra de la misma especie floral y desarrollada bajo condiciones similares. Para juzgar la utilidad de la miel como indicador de metales pesados, Crane (1984) revisa los trabajos realizados. Jones (1987) estudia el valor potencial de la miel como indicador de contaminacin ambiental en diferentes puntos de Gran Bretaa, con 50 muestras de miel en las que se analiz el contenido en Ag, Cd, Pb y Cu. Tambin analiz las tierras en que se hallaban las plantas pecoreadas por las abejas en la recoleccin del nctar. En el Pb slo una de las muestras presentaba un nivel elevado, y proceda de zonas de tierra contaminada por este elemento. Las mieles procedentes de las inmediaciones de zonas urbanas e industriales de Birmingham y Liverpool contenan elevadas concentraciones de Ag, Cd y Pb. Pero las muestras que se esperaban influidas por la proximidad a vas de trfico rodado intenso (suceptibles de elevada deposicin atmosfrica) no mostraron elevacin en el contenido en Pb. Este autor concluye que en general no existe correlacin entre el contenido de estos elementos en la tierra y la miel; que no se conoce con exactitud la forma en que la miel refleja la composicin en elementos minerales de las plantas visitadas, de la tierra o de la deposicin atmosfrica; que la miel no es una de las herramientas ms sensibles para evaluar la contaminacin ambiental por metales pesados, debido a la baja concentracin en que se hallan presentes en la miel y a la gran variabilidad ocasionada por factores como la fuente origen, la densidad floral, la poca del ao, las lluvias, etc. Bogdanov et al. (1986) estudian el contenido en metales de mieles florales y de mielato procedentes de zonas suizas muy contaminadas (grandes ciudades, autopistas, reas de incineracin). En general, encuentran una relacin positiva entre el Pb y el Cd de la miel y su concentracin ambiental. Tambin observaron que mientras la concentracin de Pb aumentaba hasta duplicarse, la de Cd no variaba; la explicacin hallada fue que este ltimo llega a la planta a travs de la tierra, mientras que el Pb lo hace a travs del aire. Observan que las cantidades metales de las mieles de mielato respecto a las de origen floral es de dos a cuatro veces superior y que se debe a la mayor superficie de exposicin. Como conclusin, estos autores consideran a la miel como buen indicador del Pb en reas de varios km2 de una regin contaminada. Krunic et al. (1989) realizaron un estudio comparativo sobre la contaminacin

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de la miel con arsnico procedente de los gases emitidos por una industria de la zona este de Serbia. Analizaron muestras de colmenas envenenadas procedentes de zonas cercanas a la fbrica y de otras zonas que no haban sufrido daos. Las mieles de las zonas contaminadas no presentaban un aumento elevado de arsnico, mientras que el polen y las abejas lo tenan en exceso. La explicacin encontrada fue que la baja concentracin de arsnico en la miel poda deberse a dos causas: a que la secrecin del nectar por las plantas se realiza en un corto periodo, que no da tiempo a que se acumule la contaminacin ambiental; y a que durante la transformacin del nctar en miel las abejas retengan parte de las partculas contaminantes en su tracto intestinal, de forma que reducen la concentracin de arsnico en la miel. Serra (1989) explica que el gran contenido en Pb de algunas mieles de la provincia de Huelva, puede proceder de la contaminacin ambiental del aire y del agua, especialmente si son zonas industriales petroqumicas. Rowarth (1990) estudia el contenido en Pb de 59 mieles procedentes de Nueva Zelanda. Las muestras procedan de zonas prximas a diferentes localidades industriales. Las cantidades de Pb no sobrepasaron en nign caso los lmites admitidos en alimentacin . Accorti et al. (1990) estudiaron la utilidad de la miel como indicador de la contaminacin por Pb debida al trfico rodado. En 62 muestras de miel tomadas durante tres aos, aparecieron diferencias segn el origen: las mieles de mielato tenan ms Pb que las de origen floral. Se atribuy a que estas mieles tienen una mayor superficie de contacto con la atmsfera y un periodo de recoleccin ms largo. Concluyen que la abeja es un excelente bioindicador (en su papel de colector) y bastante adecuado por el bajo coste que supone. Schmutzler (1991) mediante un aumento controlado de Pb en la alimentacin de las abejas, examina el contenido final en la miel, cera y abejas. Este elemento aumenta al aumentarse en la alimentacin, pero no se reparte por igual en abejas, miel y cera, sino que en las abejas se encuentra la mayor concentracin. Fodor et al. (1993) tomaron mieles en dos reas diferentes de Hungra, una procedente de las cercanas de Budapest, principal ncleo industrial del pas, y otra de una zona agrcola y no contaminada. Estudiaron la concentracin de Al, Ba, Ca, Cu, Fe, K, Mg, Na, Mn, P, Zn, Pb y Cd. En casi todos los casos, las concentraciones de estos elementos en las muestras procedentes del rea industrial, fueron superiores. El aumento se consider significativo en casi todos los elementos medidos, e importante desde el punto de vista ambiental para el caso del Cd, Cu, Pb, Zn. Concluyen que la miel es un excelente indicador de la contaminacin. Cesco et al. (1994) realizan un estudio con el fin de ver la utilidad de la abeja como indicador de contaminacin ambiental, determinando el contenido en Cd y Pb de los productos de doce colmenas situadas en zonas cercanas a carreteras con alta densidad de trfico. Segn los resultados obtenidos, el Pb se acumul en mayor concentracin en la jalea real y los propleos, mientras que en el polen y la miel apare-

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cen en menor concentracin; el Cd se acumul principalmente en la jalea real, mientras que en el resto de los productos aparece en una cantidad media. En general podemos afirmar que existe unanimidad en considerar a la miel como un indicador ms de la contaminacinpor metales pesados (Gajewska et al., 1984; D'Ambrosio y Marchesini, 1982; Gulvas et al., 1992).

Indicador de radiactividad Los istopos radiactivos pueden llegar a la miel por tres rutas. Al igual que los cationes, se hunden en la tierra y las races los absorben, igual que las hojas de las plantas; pasan al floema y estn a disposicin de las abejas a travs del nctar, el polen y los mielatos. Cuando son transportados por el aire, pueden depositarse sobre el nctar y los mielatos antes que sean recogidos por las abejas. Por ltimo, pueden entrar directamente en la colmena. Djuric et al. (1990) estudiaron en diferentes tipos de miel la presencia de los istopos Cs-137, Cs-134, I-131, Ru-103 y Ru-106 antes y despus del accidente en Chernobyl en 1986. Antes del accidente slo apareca radiactividad debida al Cs137; inmediatamente despus la concentracin de los productos de la fisin aument considerablemente. En este trabajo evaluaron la utilidad de la miel como indicador, teniendo en cuenta estas observaciones. Giovani et al. (1991) durante el periodo siguiente al accidente en Chernobyl, midieron la radiactividad mientras tomaban ms de 100 muestras ambientales y de alimentos procedentes de 50 localidades del noreste de Italia. Los anlisis revelaron la presencia de Cs-137 y Cs-134, y grandes diferencias entre las mieles segn su origen floral, y dentro de las mieles de un mismo tipo floral, segn el lugar de procedencia atribuyndose a que la dispersin de las partculas no fue uniforme en toda la regin. Los niveles encontrados no eran peligrosos, pero suficientes para ser medidos por espectrometra gamma. En conclusin, considerando la rapidez con que se efecta la medida y la facilidad de toma de las muestras, la miel es un buen indicador de la contaminacin radiactiva ambiental. Bonazzola et al. (1991) tomaron muestras de miel, flores y tierra de diferentes localidades del Piamonte tras el accidente de Chernobyl, y midieron las concentraciones de K-40, Cs-134, Cs-137. Segn los resultados, la contaminacin se produjo principalmente a travs del nctar. Observaron que existan diferencias segn el origen floral y aconsejaron, a efectos comparativos, utilizar mieles monoflorales con un mismo origen floral, debido a que la concentracin vara segn la especie. Las mieles multiflorales no resultaron tiles por tener una composicin variable. Basiric et al. (1992) estudiaron en la miel, el polen y las plantas la contaminacin por Cs-137 en la Repblica de Croacia cuatro aos despus del accidente de Chernobyl. El Cs-137 en la miel informa sobre la contaminacin y su absorcin por

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las plantas (el Cs-137 pasa de la atmsfera al suelo, donde el agua lo arrastra verticalmente, migracin que puede verse interrumpida por los procesos de adsorcin). Los resultados obtenidos indican que existe una correlacin entre las proporciones encontradas en las plantas y en la miel, y que la cantidad de Cs-137 en la miel depende de las cantidades que existen de este in en la fraccin soluble de la tierra, que varan ampliamente segn los micronutrientes y el tipo de tierra. Horn (1993) ha estado midiendo en las mieles el contenido de Cs-137 desde que se produjo el accidente de Chernobyl, y ha publicado los resultados anualmente. Ha revisado y valorado en conjunto los datos de las muestras procedentes de Baden Wurttemberg (Alemania). En mieles de origen floral, los valores fueron bajos desde 1988, y en 1992 no se detect Cs-137. En mieles de mielato, los valores medios anuales para 1988-1991 disminuyeron de 20,1 a 9,0 Bq\kg, pero en 1992 el nivel aument de nuevo a 23,0 Bq\kg. Los valores de mieles mixtas de mielato y florales fueron variables (0 en 1989 y 20,3 Bq\kg en 1991).

Indicador de plaguicidas Los residuos de plaguicidas en las mieles pueden provenir de la contaminacin ambiental o de tratamientos de las colonias de abejas con medicamentos. Entre los trabajos seleccionados, unos estn dedicados al anlisis de medicamentos que se utilizan en la colonia, otros a los residuos de tratamientos fitosanitarios, y algunos comentan la implicacin ambiental. Grandi (1975) analiz 29 muestas de miel italiana para determinar el contenido en 10 plaguicidas clorados y 2 fosforados. Los resultados medios obtenidos fueron: 0,0041 ppm de DDT totales, 0,0024 ppm de parathion, 0,0017 ppm de p.p' DDD, y en cantidades menores de 0,0005 ppm el lindano, BHC, p.p' DDE . Sabatini y Savigni (1976) analizaron el contenido de plaguicidas organoclorados y organofosforados de muestras de miel de la regin italiana de Emilia-Romagna. De los plaguicidas encontrados en cantidades mayores de 0,001 ppm, el lindano estaba en 6 de las 45 muestras examinadas, el aldrin en 4, el DDT en 4 (en mayor concentracin de 0,04 ppm) y el DDD y dieldrin cada uno en una nica muestra. Cantidades traza (por debajo de 0,001 ppm) de organoclorados, principalmente lindano y aldrin, estaban presentas en 17 muestras. No detectaron plaguicidas organofosforados. Estep et al. (1977) identificaron varios insecticidas organoclorados en muestras de miel y cera producidas en colmenas de diferentes partes de Tennessee. Varios de los insecticidas encontrados no haban sido usados en las proximidades de las colmenas, y por tanto su aparicin se debi a la contaminacin ambiental. Flamini (1986) entre 1974 y 1985 analiz 620 muestras de miel buscando su contaminacin por fitosanitarios agrcolas. 504 muestras dieron resultados nega-

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tivos, en 39 aparecieron organoclorados, en 41 organofosforados, enn 33 carbamatos y otros, y en 3 piretroides de sntesis. Es decir que el 81% de las mieles no presentaron contaminacin por residuos, lo cual indica que la miel es un producto relativamente sano, y la abeja una barrera sanitaria. Los resultados tambin reflejaron la evolucin en el uso de las diversas categoras de los productos fitosanitarios. Por ejemplo los piretroides no se detectaron hasta los aos 80, cuando comenzaron a ser usados; los organofosforados se mantienen a lo lago de estos aos; y los organoclorados disminuyeron a la mitad de 1974 a 1985. Rodrguez et al. (1988) analizaron varios medicamentos utilizados en el tratamiento de la varroosis: thiaxolina (Apitol), malathion, ethion, bromopropilato (Folvex), amitraz (Taktic), coumaphos (Asuntol) y fluvalinato (Mavrik). En general no encontraron valores elevados de estos plaguicidas, salvo en tres muestras en que detectaron concentraciones elevadas de otras sustancias. Thrasyvoulou y Pappas (1988) analizaron el contenido en malathion y coumaphos, dos de los plaguicidas ms usados por los griegos para la varroosis. Los resultados indicaron que los niveles de estos compuestos en la miel disminuyen en un 92 y 95% respectivamente, a los tres meses de almacenamiento. Estas dos sustancias pueden encontrarse en la miel, pero en proporciones que no son peligrosas para la salud humana. Garca et al. (1990) analizaron diez plaguicidas organofosforados en 36 muestras de miel recogidas en la provincia de Lugo durante 1988. De las muestras investigadas, slo 10 no presentaron residuo alguno de plaguicidas. En el resto detectaron hasta 6 plaguicidas distintos. Zolone -uno de los ms utilizados- se encontr en 16 de las muestras analizadas, y Ronnel y Diazinon en 5 muestras. Borneck (1991) analiz los residuos en las mieles de los productos de tratamiento antivarroa fluvalinato (Apistan), bromopropilato (Folbex VA), amitraz (Taktic), fenotiazina, y mentol. En nign caso los valores superaron la ingesta diaria admisible, determinada por las normas de la FAO-OMS para el conjunto de los productos alimentarios. Kubik et al. (1991) situaron cuatro colmenas en una plantacin de frambuesas que haban sido fumigadas con Smilex 50 WP (procymidona). Extrajeron la miel de cada colmena y analizaron el polen y la procymidona, las concentraciones encontradas en las mieles un mes despus de su extraccin no se correspondan con la cantidad de polen de frambuesa que apareca en la miel. Los autores concluyen que la existencia de este producto en la miel puede deberse a otras fuentes de contaminacin ambientales. Lodesani et al. (1992) estudiaron los residuos de los acaricidas amitraz, fluvalinato, bromopropilato y timol, utilizados en el tratamiento de las colmenas durante un periodo de tres aos. En la miel procedente de las alzas de las colmenas no encontraron ninguno de estos productos, pero el bromopropilato y el timol estaban presentes en la miel procedentes de la cmara de cra.

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En 1992 el Servicio Veterinario Francs analiza alimentos de origen animal: carne, productos lcteos, miel y pescado (Contrles de rsidus dans les denres animales. L'Abeille de France 769: 116-118). Los residuos de plaguicidas buscados eran organoclorados, organofosforados y policlorobifenilos (PCB). La presencia de estos compuestos en los alimentos puede deberse a dos causas: la contaminacin por los materiales en contacto con los alimentos y, con mayor probabilidad, a la contaminacin ambiental. De 140 muestras de miel, 12 contenan residuos de plaguicidas. Fernndez et al. (1993) analizaron en mieles los residuos de 15 plaguicidas organofosforados (eligieron este tipo de plaguicidas por ser los de ms uso, mayor degradabilidad y menor persistencia en el entorno) utilizados en el tratamiento de vegetales y en colmenas durante tres aos. Encontraron 6 en concentraciones muy inferiores a los lmites mximos de residuos permitidos para productos vegetales. La Honey Packers and Marketers Association of Australia Inc. (1993) en su boletn num. 28 coment los anlisis realizados a las muestras de miel de 75 apicultores proveedores de la Honey Corporation of Australia (HCA). Los resultados indicaron que si un apicultor usaba fenol para desabejar los cuadros antes de extraer la miel, exista una elevada probabilidad (> 90%) de que el fenol estuviera presente en la miel extraida. En las muestras examinadas, la concentracin de fenol variaba desde trazas (< 0,2 mg/kg) a 12 mg/kg. La media en las mieles tratadas con fenol por los usuarios fue de 4,3 mg/kg. Tambin se comprob que cuanto mayor era el volumen de negocio del apicultor, mayor era el contenido de fenol en la miel. La HCA ha aconsejado a los apicultores que dejen de usar fenoles y otros productos qumicos para el desabejado antes de la extraccin de la miel.

CONCLUSIONES En general existe unanimidad en la utilizacin de la miel como indicador de contaminaciones por metales pesados, istopos radiactivos y plaguicidas. La contaminacin por metales est localizada en reas de trfico intenso, industriales y urbanas. En la contaminacin radiactiva existen diferencias puntuales segn las reas de deposicin. En los plaguicidas la variabilidad es mayor debido a la multitud de productos empleados y la contaminacin est ms extendida debido al uso masivo de productos en la agricultura convencional y medicamentos. No se ha detectado niveles que sobrepasaran los lmites establecidos o que pudieran ser peligrosos para la salud humana. Para obtener conclusiones acertadas es necesario conocer bien los mecanismos de produccin de miel y manejo de la colmena, por consiguiente el diseo del experimento debe concretar adecuadamente estos extremos. Las ventajas de la utilizacin de la miel como indicador de la contaminacin

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pueden centrarse en su facilidad de produccin, muestreo selectivo en un rea de unos km2, y bajo coste del anlisis. Para preservar la calidad y cualidades de la miel, los asentamientos de las colmenas se han de encontrar siempre lejos de zonas industriales, vas transitadas por el trfico rodado o cualquier otra fuente presumible de contaminacin.

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