Sistema de Revisiones en Investigacin Veterinaria de San Marcos

CICLO ESTRAL BOVINO

REVISIN BIBLIOGRFICA
Autor: Virginia Rivadeneira Universidad Nacional Mayor de San Marcos Facultad de Medicina Veterinaria ENERO 2013

TABLA DE CONTENIDO 1. 2. 3. 4. 5. 6. PRESENTACIN ...................................................................................................... 2 INTRODUCCIN ...................................................................................................... 2 DINMICA FOLICULAR EN EL BOVINO DURANTE EL CICLO ESTRAL .... 2 ENDOCRINOLOGIA Y CARACTERSTICAS DEL DESARROLLO FOLICULAR DURANTE EL CICLO ESTRAL BOVINO ...................................... 5 CONCLUSIONES ................................................................................................... 12 LITERATURA CITADA ......................................................................................... 12

Virginia Rivadeneira

CICLO ESTRAL BOVINO

Virginia Rivadeneira (virginia.rivadeneira@gmail.com)

1. PRESENTACIN Este documento revisa el ciclo estral bovino, definindolo como una serie de eventos que empiezan con un celo, y terminan en el celo siguiente y se caracterizan por el crecimiento y la regresin de folculos y cuerpo lteo, en un promedio de 21 das. Puntualiza la dinmica folicular y el desarrollo de ondas en cada ciclo estral y la endocrinologa bovino. y caractersticas del desarrollo folicular durante el ciclo estral

El ciclo estral representa un patrn cclico de actividad ovrica que permite a las hembras ir de un periodo reproductivo de no receptividad a uno de receptividad permitiendo establecer el apareamiento y el subsecuente establecimiento de la gestacin (Forde et al, 2011). El inicio del ciclo estral ocurre al momento de la pubertad, en donde la hembra bovina entra a un periodo de ciclicidad reproductiva que continua a travs de toda su vida, a excepcin del periodo de gestacin o de balance energtico negativo en el cual prevalece el anestro (revisado por Sartori y Barros, 2011).

2. INTRODUCCIN En los ltimos 20 aos, se logr una mejor comprensin en el de la fisiologa vacuno, reproductiva ganado 3. DINMICA FOLICULAR EN EL BOVINO DURANTE EL CICLO ESTRAL El crecimiento, desarrollo y maduracin de los folculos ovricos es un proceso fundamental para la alta eficiencia reproductiva en los animales de granja

particularmente relacionado a la funcin ovrica, debido al uso de la ecografa y el desarrollo de ensayos hormonales mas exactos (Sartori y Barros, 2011).

Virginia Rivadeneira

(Forde et al., 2011). Durante el desarrollo fetal se establece un nmero fijo de folculos primordiales, el crecimiento de un folculo ovrico toma un perodo de 3-4 meses y se categoriza como estado gonadotrofina independiente y gonadotrofina dependiente (Webb et al., 2004). Las opiniones cientficas sobre la foliculognesis en el bovino han variado a travs de la historia de la investigacin (Adams y Pierson, 1995). A Rajakoski (1960) se le ha acreditado la proposicin inicial de la teora de las ondas de crecimiento folicular durante el ciclo estral bovino. Basado en la evaluacin anatmica e histolgica de ovarios obtenidos de vacas sacrificadas en das conocidos del ciclo estral, concluy que ocurran dos ondas de crecimiento de folculos antrales (5mm de dimetro). No obstante resultados de trabajos histolgicos posteriores realizados por otros autores refutaron el fenmeno de las ondas y apoyaron la nocin de que el crecimiento folicular era continuo e independiente de las fases del ciclo. Si bien algunos autores apoyaban la teora de que los folculos se desarrollaban en periodos u ondas, la mayora de los investigadores estaban de acuerdo con la nocin de que el crecimiento folicular era continuo e independiente de las

fases del ciclo. La confusin y controversia continu hasta la segunda mitad de la dcada del 80, en que trabajos que el utilizando crecimiento ultrasonografa de tiempo real documentaron convincentemente folicular en el bovino ocurre simulando ondas (Sirois y Fortune, 1988; Ginther et al., 1989a y Savio et al., 1990). Desde ese momento se ha realizado un importante nmero de trabajos que demuestran que el patrn de ondas se repite en casi todos los estadios de la vida de la vaca, incluyendo la preez (Ginther et al., 1996) y el periodo postparto (Savio et al., 1990 ). En estudios de vaquillonas prepberes (Evans et al., 1994), la composicin no de las fueron ondas muy foliculares ovulatorias

similares a la de animales maduros y se concluy que el fenmeno de emergencia de ondas se establece temprano, en el periodo prepuberal (alrededor de las dos semanas de vida). 3.1 Ondas foliculares
Una onda de crecimiento folicular involucra el desarrollo sincrnico de un grupo de folculos (Ginther et al., 1989a), durante 2-3 das que son detectados por ultrasonografa a un dimetro de 3-4mm (Adams y Pierson, 1995 y Adams, 1999). La velocidad de crecimiento es similar durante aproximadamente dos das. Est

Virginia Rivadeneira

caracterizada por el desarrollo de un gran folculo, llamado dominante, el cual es anovulatorio si ocurre durante la fase luteal y ovulatorio si ocurre en la fase folicular (Ginther et al., 1996); y varios folculos subordinados que invariablemente se atresian. Los resultados de estos primeros estudios de la dinmica folicular dio lugar a la hiptesis de que el folculo dominante suprime el crecimiento de los folculos subordinados en la onda existente, y la aparicin de la onda folicular siguiente. El apoyo a esta hiptesis fue proporcionada en una serie de estudios que implica el tratamiento sistmico con la porcin proteica del lquido folicular y por electrocauterizacin (Adams et al., 1992) del folculo dominante

el da 0 (da de la ovulacin) y la segunda onda comienza en el da 10 (Ginther et al., 1989a). Cada onda est compuesta de varios folculos individualmente identificables a partir de un dimetro de 4mm. Se describieron en el desarrollo del folculo dominante de la primera onda una fase de crecimiento, una fase aparentemente esttica, y una fase de regresin. El folculo dominante de la segunda onda es el ovulatorio y el dimetro mximo alcanzado no difiere del de la primera onda (promedio 16mm). Los folculos subordinados en cada onda incrementan su dimetro durante unos pocos das, el mayor de ellos puede alcanzar un dimetro promedio de 8 mm, tres das despus de la emergencia de la onda, luego tienen una pequea fase esttica y

3.2 ondas

Patrn de dos ondas versus tres

Si bien se ha descrito que en 95% de los ciclos estrales hay dos o tres ondas de desarrollo folicular, hay diferencias entre los estudios en cuanto a la preponderancia de animales con dos o tres ondas. Algunos investigadores han observado una preponderancia de ciclos estrales de dos ondas (Ginther et al., 1989a), mientras que otros indican una preeminencia de ciclos de tres ondas (Sirois y Fortune, 1988 y Bo et al., 1993) y otros han observado una distribucin igual (Adams y Pierson, 1995).

regresionan. Para el patrn de tres ondas (Figura 1) la emergencia de las ondas ocurren en promedio en los das 0, 9 y 16; las dos primeras son anovulatorias. Las caractersticas del folculo dominante de la primera onda entre el patrn de dos ondas y el patrn de tres ondas no es diferente, pero la segunda onda emerge 1 a 2 das ms temprano en los animales con dos ondas que en los de tres ondas. Adems, existe una gran variabilidad individual en cuanto al da de emergencia de cada onda, especialmente

Para el patrn de dos ondas (Figura 1), la primera onda comienza, en promedio,

Virginia Rivadeneira

la segunda onda que puede comenzar entre los das 6 a 12 (Ginther et al., 1989a; Bo, et al., 1993; Adams y Pierson, 1995 y Ginther et al., 1996). El cuerpo lteo comienza su

lactacional pueden modificar el patrn de desarrollo folicular (Murphy et al., 1990; Savio, et al., 1990; Roche et al., 1992 y Adams y Pierson, 1995). Para mencionar uno de ellos, se report que el nivel nutricional bajo estuvo asociado a una proporcin ms alta de ciclos de tres ondas (Murphy et al., 1990).

regresin ms temprano en los ciclos de dos ondas (da 16) que en los de tres ondas (da 19) afectando correspondientemente el intervalo interovulatorio (20 das y 23 das respectivamente; Ginther et al., 1989a). En ambos casos, el folculo dominante en el momento que ocurre la lute lisis se torna en folculo ovulatorio y la emergencia de la onda siguiente se produce el da 0 muy cerca del da de la ovulacin. La longitud del ciclo de la vaca vara de acuerdo a su patrn de desarrollo folicular entre 20 y 23 das, por lo que el ciclo de 21 das histrico no existe, sino como un producto de los promedios entre los ciclos de 2 y 3 ondas (Adams et al., 2008).
A su vez, se encontr que animales Bos indicus pueden tener ciclos con 4 ondas de desarrollo folicular (Bo et al., 1993 y Figueredo et al., 1997). Si bien los factores que afectan el desarrollo folicular no han sido enteramente dilucidados, aparentemente no hay diferencias de fertilidad entre las vacas de dos y tres ondas. Sin embargo factores como el nivel nutricional, stress calrico, especie, edad o anestro

4. ENDOCRINOLOGIA Y CARACTERSTICAS DEL DESARROLLO FOLICULAR DURANTE EL CICLO ESTRAL BOVINO

La vaca es polistrica anual (cicla todo el ao) y cada ciclo dura entre 17 y 23 das, el celo entre 6 y 18 hs, y la ovulacin tiene lugar entre 24 y 30 hs despus de comenzado el celo. Despus de la ovulacin, el cuerpo lteo (CL) se desarrolla y la concentracin plasmtica de progesterona aumenta entre el da 4 y 12 del ciclo para permanecer constante hasta la lute lisis, que comienza entre los das 16 a 19 (Mapletoft et al., 1999). Todos estos cambios durante el ciclo estral del bovino estn regulados por una delicada interaccin entre las hormonas sintetizadas y secretadas en el hipotlamo: hormona liberadora de gonadotrofinas (GnRH); la hipfisis: hormona folculo estimulante (FSH) y hormona luteinizante (LH); los ovarios: progesterona (P4), estradiol (E2) e inhibina y el tero: prostaglandina F2 (PGF), constituyendo lo que se conoce comnmente como eje

Virginia Rivadeneira

hipotalmico-hipofisiario-gonadal-uterino. Este control es ejercido a travs de un sistema de regulacin mediante el cual una hormona o producto de secrecin puede inhibir la liberacin de otra hormona (retroalimentacin negativa) o, por el contrario, estimular la sntesis y liberacin de una mayor cantidad de hormona (retroalimentacin positiva)

inhibina), previendo la emergencia de una nueva onda (Adams y Pierson, 1995). Adems de los factores endcrinos se han estudiado factores reguladores intragonadales que intervienen en el control aut crino y parcrino de la funcin ovrica (Ginther et al., 1996). En general se piensa que estos factores intraovricos modulan el nmero y desarrollo de los folculos en crecimiento, principalmente a travs de la regulacin de las gonadotrofinas o de la respuesta a las mismas. Sin embargo, los efectos supresivos del folculo dominante sobre los subordinados, se ejercen aparentemente a travs de canales sistmicos ms que aut crinos o parcrinos (Ginther et al., 1996). La supresin peridica de FSH favorece las reservas del ovario previendo el reclutamiento continuo de los folculos antrales grandes, ya que el 99% de ellos ir a atresia. El aumento de FSH permite el crecimiento folicular suficiente para que algunos folculos adquieran la capacidad de responder a LH. Al mismo tiempo que los perfiles dominante de y crecimiento el de los del folculo subordinados

La

naturaleza

ha

desarrollado

estrategias que permiten a algunos folculos continuar el crecimiento y ovular (un folculo en el caso de las especies mono ovulares como la vaca), mientras que al mismo tiempo minimiza la atresia de los folculos del pool de reserva, suprimiendo el reclutamiento entre ondas. El mecanismo que regula la dinmica folicular est basado en respuestas diferenciales a la hormona folculo estimulante (FSH) y hormona luteinizante (LH) (Ginther et al., 1996). Los aumentos peridicos de las concentraciones de FSH circulantes son responsables de las emergencias de las ondas foliculares, por lo tanto las vacas con 2 ondas tienen 2 aumentos y las de 3 ondas tienen 3 aumentos de FSH (Ginther et al., 1989a; Figura 1). A su vez, la FSH circulante es suprimida por la retroalimentacin negativa de los productos de los folculos en crecimiento (principalmente estradiol e

comienzan a diferenciarse (momento de la seleccin) la FSH declina rpidamente (alrededor del 2 da de la emergencia de la

Virginia Rivadeneira

onda). El folculo destinado a ser dominante tiene ms receptores de LH, competitiva sobre los otros ventaja folculos

ciclo. Por ltimo la liberacin de la supresin progestacional en la lute lisis permite el incremento de la frecuencia de los pulsos de LH, un mayor crecimiento del folculo dominante y concentraciones muy altas de estradiol, que induce finalmente el pico de LH, que es seguido por la ovulacin (Mapletoft et al., 1999). 4.1 Control local versus sistmico Los dos ovarios actan como una sola unidad; por ejemplo, cada onda folicular incluye folculos de ambos ovarios que responden al unsono. En un estudio de las relaciones intra ovricas (Ginther et al., 1989b), los autores concluyeron que el folculo dominante suprime a los subordinados y una nueva onda emerge ms bien por canales sistmicos (end crinos) que
locales. Solo un folculo del par de ovarios es seleccionado para ser dominante, el lado del desarrollo del folculo dominante es al azar, y el folculo dominante tiene la misma probabilidad de residir en el mismo ovario, o en el ovario contralateral al que tiene mayor cantidad de folculos subordinados. El lado del cuerpo lteo o del folculo dominante de una onda folicular

destinados a ser subordinados, que le permite sobrevivir sin FSH (Ginther et al., 1996). Sin embargo, la respuesta a la LH y la habilidad de convertirse en folculo dominante no es un proceso del todo o nada y parece ser ms una diferencia cuantitativa y no absoluta entre los folculos de una onda. Los folculos subordinados pueden convertirse en dominantes si el folculo dominante original es removido (Adams y Pierson, 1995 y Ginther, et al., 1996). Adems, la competencia por la LH entre muchos folculos dominantes se manifiesta en animales superestimulados con altas dosis de FSH por el menor dimetro mximo que alcanzan comparado con un solo folculo dominante (Adams y Pierson, 1995). supresin consecuencia continua de la de LH secrecin La de como

progesterona de la fase luteal causa que el folculo dominante pare sus funciones metablicas y comience a regresionar. Este cese de la secrecin de los productos foliculares (estrgeno e inhibina) produce el aumento de FSH que va a ser la responsable del comienzo de la emergencia de la siguiente onda folicular, repitindose el

anterior no tiene efecto en el lado del folculo ovulatorio. Aunque factores intrafoliculares (aut crinos y parcrinos) son importantes para el crecimiento, la salud y

Virginia Rivadeneira

muerte de un folculo individual, no existe una documentacin convincente in vivo que un folculo afecte el estado de salud/regresin de sus folculos vecinos por un efecto local (Adams et al., 2008).

dimetro). Si un folculo dominante existente es removido (por ejemplo en una ablacin folicular), comienza un incremento en la FSH dentro de las 12h posteriores, resultando en la emergencia de una nueva onda folicular dentro de las 24h posteriores (Bergfelt et al., 1994).

4.2

Gonadotrofinas y sus receptores La emergencia de una onda folicular

Intervalo interovulatorio de 2 ondas

y la seleccin del folculo dominante estn asociadas con un incremento temporal y la cada en las concentraciones de FSH (Adams et al., 1992). La emergencia de una onda folicular es precedida por un incremento en el plasma de las concentraciones de FSH, tanto en ondas espontneas como inducidas. Los productos foliculares, especialmente aquellos del folculo dominante, son responsables de la supresin de la liberacin de FSH y, por lo tanto, de la emergencia de la siguiente onda folicular. Al final del perodo de dominancia (en la ovulacin o en la fase medio-esttica de un folculo dominante concentraciones no ovulatorio), circulantes de las FSH
Figura 1: Desarrollo de la dinmica folicular ovrica y secrecin de gonadotrofina durante un ciclo estral de dos y tres ondas en ganado bovino. Los folculos dominantes y Intervalo interovulatorio de 3 ondas

comienzan a incrementarse 1,5 a dos veces en los siguientes 2 das, y alcanzan el pico aproximadamente folculo 12-24h tiene antes de la de emergencia de la onda (cuando el futuro dominante 4-5mm

Virginia Rivadeneira

subordinados estn indicados como crculos abiertos (viables) o sombreados (atrsicos). Un aumento en la circulacin de FSH (lnea gruesa) precede la emergencia de cada onda. Un aumento en la concentracin circulante de LH (lnea delgada) precede a la ovulacin. El aumento de LH es precedido por un aumento de la frecuencia de pulsacin de LH como resultado de la baja circulacin de la concentracin de progesterona (periodo de lute lisis y

clulas de la granulosa que los folculos subordinados y es por tanto capaz de cambiar la dependencia de gonadotrofina a LH durante el punto los ms bajo de concentracin de FSH, y continuar el crecimiento mientras subordinados regresionan (Adams et al., 2008). 4.3 Productos ovricos y uterinos El cuerpo lteo es la principal fuente de progesterona; la morfologa del cuerpo lteo y la concentracin plasmtica de progesterona son buenos indicadores de la sntesis de progesterona dentro del cuerpo lteo (Singh et al., 2003). La intensa angiognesis, la proliferacin de las paredes de la clulas de la teca y la granulosa del folculo ovulado, y su diferenciacin (luteinizaci n) durante los primeros 5-6 das despus de la ovulacin (metaestro) resulta en un incremento progresivo en las concentraciones plasmticas de progesterona desde <1ng/ml en los 3 das posteriores a la ovulacin a aproximadamente 3 ng/ml en el da 6. Las concentraciones plasmticas de progesterona alcanzan el pico entre los 10 y 14 das posteriores a la ovulacin (>4 ng/ml), seguido por un descenso en la concentracin despus del da 16 debido a la lute lisis (muerte celular por hipoxia debido

luteognesis respectivamente). Fuente: Adams et al., 2008

La seleccin del folculo dominante est asociada con un descenso sanguneo de las concentraciones de FSH durante los 3 primeros das del inicio de la onda. El pico ms bajo en la concentracin de FSH se alcanza a los 4 das posteriores de la emergencia de la onda, y las concentraciones se mantienen bajas por los siguientes 2-3 das. Los receptores para FSH estn presentes solo en las clulas de la granulosa, mientras los receptores para LH estn localizados tanto en las clulas de la teca como de la granulosa de las paredes de los folculos antrales. El folculo dominante adquiere ms receptores para LH en las

Virginia Rivadeneira

a la hialinizaci n de los vasos sanguneos) inducida por la PGF liberada desde el endometrio de la hembra no gestante. El folculo dominante de ambas ondas, ovulatoria y no ovulatoria producen estradiol. Se requieren de las clulas de la teca para la conversin de progesterona a andrgenos, y de la enzima aromatasa para convertir el andrgeno a estradiol, sta est localizada exclusivamente en las clulas de la granulosa. Despus de la emergencia de la onda, el estradiol contenido en el licor folicular del folculo dominante en crecimiento incrementa como mnimo 20 veces el da de la seleccin (3 das posteriores a la emergencia de la onda), seguido por un triple descenso en la fase esttica temprana del folculo dominante anovulatorio (6 das), antes del regreso a la lnea base en la fase de regresin temprana (11 das; Singh et al., 2003). El pico en la concentracin de estradiol en el lquido folicular de un folculo ovulatorio es dos veces ms alto que el pico en el folculo dominante no ovulatorio. Un tratamiento con estradiol exgeno durante la fase luteal induce la regresin del folculo dominante existente, probablemente por la supresin de LH y FSH, seguido por un rebote de la FSH y sincronizacin de una nueva onda folicular

(Bo et al., 1995 y Adams, 1999). Este tratamiento es la base de muchos protocolos actuales de sincronizacin de ovulacin para inseminacin artificial a tiempo fijo y superestimulacin. Adems de estradiol, que tiene la mayor accin inhibitoria sobre la FSH, los folculos en crecimiento producen otros factores as como el factor de crecimiento adems similar regulan a la insulina (IGFs), y inhibina y folistatina (Singh et al., 1999) que liberacin disponibilidad de FSH. Aunque el folculo dominante juega el rol ms importante, todos los folculos de una onda en emergencia contribuyen a la supresin del incremento de una onda de FSH. La liberacin de ambas, FSH y LH es inducida por pulsos de GnRH del hipotlamo, pero porque la liberacin de FSH esta profundamente influenciada por productos foliculares y porque la vida media de esta es ms larga que la LH, los episodios de liberacin de FSH son menos aparentes que los de LH. La frecuencia y amplitud de los pulsos de LH estn influenciadas por las concentraciones circulantes de ambos, progesterona y estradiol. Altos niveles de progesterona producidos por un cuerpo lteo funcional durante el diestro o gestacin suprime la frecuencia de pulsos de LH

Virginia Rivadeneira

(Jaiswal, 2007). Por lo tanto, folculos dominantes crecen ms y permanecen dominantes por un intervalo ms largo cuando la frecuencia de pulso de LH es elevada (en caso de concentracin baja de progesterona; Adams, 1999). El incremento en las concentraciones de estradiol con descenso de la progesterona despus de la lute lisis incrementa ms la frecuencia de pulsos de LH, culminando en un gran aumento preovulatorio de LH. Esta es seguida de ovulaci n 24-32 h posteriores.

Posterior

la

lutelisis,

las

concentraciones sricas de progesterona decrecen y la concentraci n de estradiol 17

producida por el fol culo dominante se

incrementa. El descenso de la progesterona y el incremento de estradiol son los responsables del evidente comportamiento de celo y del pico preovulatorio de GnRH/LH. El estro o celo es el periodo de receptividad sexual, que dura entre 30 min y 27 h en Bos taurus (Lopez et al., 2004 y entre 1 y 20h en Bos indicus (revisado por Bo et al., 2003). Se calcul que para vacas lecheras el promedio de duracin de celo fue de 8,1 h con 9,1 eventos o montas registradas durante la duracin del estro. Existe evidencia (Lopez et al., 2004) que la duracin dele estro decrece a medida que la produccin lctea se incrementa (14,7 y 2,8 h en vacas productoras de 24 o 55 kg de leche respectivamente). Para vaquillas la duracin del celo aparentemente es mas larga, 12-14 h. Tanto la duracin del estro como la intensidad en la expresin del celo se ven afectados por una serie de factores ambientales que incluyen tipo de suelo, tamao del grupo sexualmente activo y

Despus de la ovulacin, se forma el cuerpo l teo a partir

de las clulas foliculares

remanentes y se produce un incremento progresivo de las concentraciones circulantes de progesterona, a medida que el cuerpo l teo

crece.

La

concentraci n

de

progesterona permanece elevada durante la vida del cuerpo luteo y es esencial para el desarrollo y mantenimiento embrionario y el establecimiento de la gestaci n.

Las

concentraciones circulantes de progesterona adem s bloquean la onda preovulatoria de

LH y la ovulacin. 4.4 Comportamiento del celo

Virginia Rivadeneira

presencia del toro (revisado por Forde et al., 2011). En ganado Bos indicus, el

secrecin pulstil PGF de origen uterino es la principal seal hormonal que induce la regresin del cuerpo lteo y da paso de la fase luteal a la fase folicular del ciclo estral.

comportamiento del celo, cuando se detecta (<50% de las vacas) fue mas corto (10,5 y 13,6 1,2 h posterior a induccin con PGF y celo natural respectivamente) que cuando se compar con ganado europeo y hubo una mayor incidencia de celos nocturnos (Sartori y Barros, 2011).

6. LITERATURA CITADA

1. Adams G, Matteri R, Kastelic J, Ko J, Ginther O. 1992. Association between stimulating surges of follicleand the hormone

emergence of follicular waves in 5. CONCLUSIONES El ciclo estral en bovinos tiene tpicamente 17-23 das de duracin. El celo puede durar entre 1-27-h. Durante los ciclos estrales normales suele haber dos a tres ondas de crecimiento folicular (ocasionalmente cuatro ondas) cada uno con un periodo de emergencia y seleccin seguido por atresia u ovulacin del folculo dominante. Las hormonas FSH y LH son las principales reguladores de la foliculognesis y la produccin de esteroides. La LH es la 4. Adams G, 1999. Comparative hormona luteotropa mas importante en el ganado vacuno. La frecuencia de pulsos de LH es la que afecta el destino final de un folculo dominante seleccionado. La patterns of follicle development and selection in ruminants. Journal of Reproduction and Fertility, 54, 1732. heifers. Journal of Reproduction and Fertility, 94, 177-188. 2. Adams G, Pierson R. 1995. Bovine model for study of ovarian follicular dinamics in humans. Theriogenology, 43, 113-120. 3. Adams G, Pierson R, Mapletoft R. 1995. Exogenous control of follicular wave emergence in cattle. Theriogenology, 43, 31-40.

Virginia Rivadeneira

5. Adams G, Jaiswal R, Singh J, Malhi P. 2008. Progress in understanding ovarian follicular dynamics in cattle. Theriogenology, 69, 72-80. 6. Bergfelt D, Lightfoot K, Adams G. 1994. Ovarian synchronization ultrasound-guided follicle ablation in following transvaginal 907. 7. Bo G, Martinez M, Nasser L, Caccia M, Tribulo H, Mapletoft R. 1993. Follicular dynamics in Bos indicus and Bos taurus beef cattle under pasture conditions in Argentina. Proc 10th Congreso Brasileiro de Reproducao Animal , 2, 221 abstract. 8. Bo G, Adams R. G, 1995. Pierson R,

10. Evans A, Adams G, Rawlings N. 1994. Follicular and hormonal development in prepuberal heifers from2 to 36 weeks of age. Journal of Reproduction and Fertility, 102, 463470. 11. Figueredo R, Barros C, Pinheiro O, Soler J. 1997. Ovarian follicular dynamics in Nelore breeds (Bos indicus) cattle. Theriogenology, 47, 1489-1505. 12. Forde N, Beltman M, Lonergan P, Diskin M, Roche J, Crowe M. 2011. Oestrus cycles in Bos taurus cattle. Animal Reproduction Science, 124, 163-169. 13. Ginther O, Kastelic J, Knop L. 1989a. Composition and characteristics of follicular waves during the bovine estrus cycle. Animal Reproduction Science, 20, 187-200. 14. Ginther O, Kastelic J, Knopf L. 1989b. Intraovarian relationships among dominant and subordinate follicles and the corpus luteum in heifers. Theriogenology, 32, 787795.

heifers. Theriogenology, 42, 895-

Mapletoft

Exogenous

control of follicular wave emergence in cattle. Theriogenology, 43, 31-40. 9. Bo G, Baruselli P, Martinez M. 2003. Pattern and manipulation of follicular development in Bos indicus cattle. Animal Reproduction Science, 78, 307-326.

Virginia Rivadeneira

15. Ginther O, Wiltbank M, Fricke P, Gibbons J, Kot K. 1996. Selection of the dominant follicle in cattle. Biology of Reproduction, 55, 11871194. 16. Jaiswal R. 2007. Regulation of follicular wave pattern in cattle. PhD Thesis, 169. University of Saskatchewan.
17. Lopez H, Satter L, Wiltbank C. 2004. Relationship between level of milk production and estrous behavior of lactating dairy cows. Animal Reproduction Science. 81, 209223.

20. Rajakoski, E. 1960. The ovarian follicular system in sexually mature heifers with special reference to seasonal, 1-68. 21. Sartori R, Barros C. 2011. cyclical, end left-right variations. Acta Endocrinologica, 34,

Reproductive cycles in bos indicus cattle. Animal Reproduction Science, 124, 244250 22. Savio J, Boland M, Roche J. 1990. Development dominant follicles and length of ovarian cycles in postpartum dairy cows. Journal of Reproduction and Fertility, 88, 581591. 23. Singh J, Adams G, Pierson R. 2003. Promise of new imaging technologies for assessing ovarian function. Animal Reproduction Science, 78, 371-399. 24. Singh J, Brogliattil G, Christensen C, Adams its G. on 1999. FSH, Active follicle immunization against follistatin and effects development and superovulation in heifers. Theriogenology, 52, 49-66.

18. Mapletoft R, Bo G, Martinez M, Colazo M, Caccia M, Adams G. 1999a. Control del desarrollo folicular y su uso en programas de inseminacin artificial a tiempo fijo en ganado de carne. III Simposio Internacional Animal, 51-69. 19. Murphy M, Boland M, Roche J. 1990. Pattern of follicullar growth and resumption of ovarian activity in post partum beef suckled cows. Journal of Reproduction and Fertility, 90, 523-533. de Reproduccin

Virginia Rivadeneira

25. Sirois J, Fortune J. 1988. Ovarian follicular dynamics during the estrous cycle in heifers monitored by real time ultrasonography. Biology of Reproduction, 39, 308-317. 26. Webb R, Garnsworthy P, Gong J, Armstrong D. 2004. Control of follicular growth: local interactions and nutricional influences. Journal of Animal Science, 82, 63-74.

Virginia Rivadeneira