Junio 2014

UAP, Per

ORIGINAL ARTICLE/ ARTICULO ORIGINAL

PARASITOSIS EN RHINELLA MARINA COMO BIOINDICADORES
AMBIENTALES
PARASITOLOGY IN RHINELLA MARINA AS ENVIRONMENTAL
BIOINDICATORS
David Saboya Vsquez1, Diana Cristhina Torres Daz2, Julin Chuquizuta Prez3 & Mblogo, Carlos U.
Mendoza Vidaurre4
Facultad de Ingeniera y Arquitectura- escuela Acadmica Profesional de Ingeniera Ambiental de la
Universidad Alas Peruanas filial-Tarapoto, Laboratorio MORALESLAB. Proyecto Especial Huallaga
Central y Bajo Mayo PEHCYBM.

Abstract
Most parasites represent a socio-economic and environmental problem serious, because
they affect the pets, the animals bred for the sale and the wild animals, and some also are
zoonotic. The weight loss, growth retardation, predisposition to other illnesses and death
are the symptoms presented by the parasitized animals and in many cases do not have these
symptoms. The object of study was to evaluate the hemiltofauna in rhinella marina that are
found in the ditches of the streets as bio indicators of environmental pollution. Working
with the 3 most popular districts of the province of San Martin, department of San Martin,
Peru, and there were a total of 36 animals (rhinella marina). The necropsies were
performed, and all the bodies that may have parasites were examined. Coproparasitologic
diagnostic tests were also carried out. Nematodes were found, Rhabdias, tapeworms in state
youth and ticks. Taking into account that the majority of the studies of parasitology in the
amphibians are carried out in free-living animals, more research with toads of this species
must be performed in order to understand these parasites and determine your factor as bio
indicators of environmental pollution.

Resumen
La mayora de los parsitos representan un problema socioeconmico y ambiental grave,
porque afectan a las mascotas, a los animales criados para la venta y a los animales
salvajes, y algunos tambin son zoonticos. La prdida de peso, retraso de crecimiento, la
predisposicin a otras enfermedades y a la muerte son los sntomas presentados por los
animales parasitados y en muchos casos no presentan estos sntomas. El objeto de estudio
fue evaluar la hemiltofauna en rhinella marina que se encuentran en las cunetas de las
calles como bioindicador de contaminacin ambiental. Se trabaj con los 3 distritos ms
conocidos de la provincia de san Martn, departamento de san Martn, Per, y se
examinaron un total de 36 animales (rhinella marina). Las necropsias se realizaron, y
todos los rganos que pueden tener parsitos fueron examinados. Exmenes de
diagnstico coproparasitologico tambin fueron realizados. Se encontraron nematodos,
rhabdias, tenas en estado juvenil y garrapatas. Teniendo en cuenta que la mayora de los
estudios de parasitologa en los anfibios se llevan a cabo en animales de vida libre, ms
investigaciones con sapos de esta especie se deben realizar con el fin de comprender a
estos parsitos y determinar su factor como bioindicador de contaminacin ambiental.

INTRODUCCIN
La disminucin en las poblaciones de anfibios en diversas regiones del mundo, as como la
aparicin de malformaciones en algunos miembros de aqullas, han llamado la atencin
hacia este grupo para ser considerados como organismos "centinelas" en la deteccin de
alteraciones ambientales, por lo que son motivo de intensos monitoreos en diversas partes
del mundo. Adems, los endoparsitos de anfibios proporcionan importante informacin en
estudios evolutivos, biogeogrficos, como indicadores ecolgicos de hbitat y de
comportamiento preferencial reproductivo y alimentario de sus hospederos anuros (Esch &
Fernndez 1993, Brooks et al. 2001).
Uno de los problemas ambientales ms relevantes a escala global es la reduccin de
diversidad biolgica asociada a los efectos de perdida, fragmentacin y transformacin del
habitad como consecuencia de las actividades humanas (knutson et at, 2000).
La perdida y trasformacin de habitad generado por actividades humanas es una de las
principales causas de prdida de biodiversidad. Los anfibios constituyen un grupo en franca
declinacin a nivel global debido a mltiples causas, entre ellas la reduccin de sus habitas.
En ese sentido el anlisis del estado de las comunidades de anuros en ambientes altamente
antropizados como las ciudades puede constituir un importante indicador ambiental.
El Per, con 315 especies registradas de anfibios, se encuentra en cuarto lugar a nivel
mundial, despus de tres pases Neotropicales como Brasil, Colombia y Ecuador
(Rodrguez et al. 1993). Se han evaluado hasta la fecha 74 anfibios de un total de 315 sp.

(21,58%). Con relacin a su estado de Conservacin (Per): Peligro crtico (CR) (1,
1,47%), en peligro (EN) (2, 2,94%), casi amenazado (NT) (1, 1,47%) y preocupacin
menor (LC) (70, 94,11%). Rhinella marina (Martin, 1972) es una especie comn en la selva
peruana por su amplia distribucin ecolgica, por lo cual se pretende estudiar sus
parasitosis la cual ayudara a determinar contaminacin ambiental en un determinado lugar
por el grado de parasitismo. Este sapo es considerado como la ms amplia de especies de
anfibios en el mundo (De la Oficina de Ciencias Rurales 1998, Aguirre y Poss 1999).
Varios endoparsitos y ectoparsitos han sido encontrados en los anuros incluyendo
bacterias, hongos, protozoarios, helmintos y artrpodos. Las garrapatas pueden causar
laceraciones en los sapos durante el consumo sanguneo lo que provoca lesiones ulcerativas
y hemorrgicas. (Hermes Ribeiro Luz1 Joo Luiz Horcio. Vet. Et Zootec2013).
El nematodo gnero Rhabdias Stiles et; 1905, incluye alrededor de 40 especies que
parasitan anfibios y reptiles a nivel mundial. La mayora de los estudios en anfibios esta
basados en aspectos ecolgicos de parasitismo (p. ej., Goldberg y Bursey, 1991; Goldberg
et al., 1995; Yoder y Coggins, 1996; Bursey y DeWolf, 1998; Goldberg et al., 1998a, b).
Ecolgicamente, los sapos ayudan a controlar ciertas plagas, ya que se alimentan de
insectos, as como de otros objetos (Zug y Zug, 1979); por lo que estos organismos,
representan una parte fundamental del ecosistema, as como varias vas y rutas de
exposicin. Los anfibios, cuando viven en un ambiente daado empiezan a sufrir
malformaciones corporales, lo que es un indicador de la presencia de elementos txicos en
el agua.
Una primera seccin en la que se describe la diversidad y distribucin de las poblaciones.
Aspectos anatmicos y fisiolgicos de ambos grupos y la integracin de estas variables
desde una perspectiva ecolgica - ecotoxicolgica.
Una segunda seccin que discurre sobre tipos especficos de enfermedades y contaminantes
que afectan las poblaciones de anfibios y reptiles, ecotoxicologia de pesticidas, metales y
contaminantes orgnicos, residuos, bioacumulacin, biomagnificacin e interacciones entre
distintos contaminantes. Son interesantes el enfoque comparativo entre ambos grupos y con
otros vertebrados, la puntualizacin acerca del estado del conocimiento en cada tema y el
listado de interrogantes (o estado de desconocimiento) para resolver en futuras
investigaciones.
En la tercera seccin bsicamente se relacionan temas de discusin muy actuales, como el
de disruptores hormonales y contaminacin ambiental, con el incremento proporcional de
deformidades en las poblaciones de ambos grupos zoolgicos. Tambin encara un
interesante review sobre las principales hiptesis en discusin acerca de la declinacin de
las poblaciones de anfibios.
En la cuarta seccin se dan guas y procedimientos para estudios ecotoxicolgicos en
campo y laboratorio usando anfibios y reptiles como organismos prueba, as como de
toxicologa comparada y evaluacin de riesgo en anfibios.
Quizs uno de los temas ms recurrentes en los ltimos aos sea el cambio climtico,
aceptado por unos y negado hasta la extenuacin por otros. Aunque quizs, yo prefiero el

trmino calentamiento global, ya que resulta obvio que no se puede negar que la
temperatura del planeta ha ido en aumento en los ltimos aos (Christine A. (Eds.) 2000).
La declinacin de las poblaciones de anfibios a nivel mundial y el aumento en la
proporcin de animales con deformidades en las mismas es un hecho comprobado. Durante
los ltimos 20 aos, estos efectos han sido justificados por causas muy variables, entre las
que se cuentan enfermedades fngicas, degradacin del ambiente, introduccin de
predadores, radiacin UV B, parasitismo y contaminantes. Hasta el momento, ninguna de
estas hiptesis ha sido probada de manera universal. Sin embargo, es indudable que la
contaminacin ambiental cumple un papel importante en la presin de seleccin de las
poblaciones modificando su dinmica. Existe consenso acerca de la importancia ecolgica
de la herpetofauna y de su elevada sensibilidad al estrs ambiental en general y a la
contaminacin de origen antrpico en particular. Como adicin a esto, y por su complicado
ciclo de vida, los anfibios han sido y son excelentes modelos para la investigacin
ecotoxicolgica en ambientes acuticos, terrestres, en campo y en laboratorio, pudiendo
considerarse buenos indicadores de degradacin ambiental.
Cambios en el pH de las aguas pueden ser generados por diversas sustancias agrcolas,
industriales y domsticas. Incluso, compuestos presentes en el aire como el dixido de
azufre pueden constituirse en contaminantes del agua a travs de su precipitacin en forma
de lluvia cida (Battarbee, 1991).
Los agentes infecciosos en el caso de las ranas en las ltimas dcadas, se han publicado
numerosos artculos sobre agentes infecciosos con el objetivo de mejorar el conocimiento
de las enfermedades y las causas de la mortalidad de los animales salvajes y su importancia
para la conservacin de la fauna, la transmisin de patgenos para los animales de
produccin y la empresa y las zoonosis. Las ranas viven en hbitats terrestres y de los
ecosistemas acuticos, estos se ven expuestos a diversos insectos hematfagos. Este
comportamiento provoca estos anfibios para ocupar la posicin ideal para ser infectados o
contaminados como reumatoides.
Varios endo y ectoparsitos se han registrado en las ranas: bacterias, hongos, protozoos,
helmintos y artrpodos. Sin embargo, a pesar del gran nmero de especies de garrapatas
existentes, slo seis se registraron parasitando las ranas del gnero Rhinella en Brasil
siendo dissimile y Amblyomma rotundatum los ms comunes. Ambas especies mostrar
tres etapas en el desarrollo de su ciclo de vida (larva, ninfa y adulto), y todos son activos y
dependen de la harina de sangre para llevar a cabo plenamente su funciones biolgicas. Hay
varios grupos de ectoparsitos de anfibios que actan como vectores del agente infeccioso.
Las garrapatas pueden causar lesiones en las ranas durante la comida de sangre que resulta
en desarrollo de lesiones ulcerosas y sangrado.
La especie Rhinella marina es el gnero que posee el mayor nmero de registros de
asociacin con las garrapatas. Sin embargo, la informacin sobre la relacin huspedparsito en las ranas en Per es escasa.
Parasitismo de garrapatas en las ranas. Presencia y distribucin
3

Los artrpodos representan una gran amenaza para la salud pblica y animal, as para
causar diversos efectos perjudiciales sobre el organismo husped, que van desde la lesin la
piel, anemia causada por una infestacin masiva, el robo en sus ejrcitos, transmitir
numerosas carcter patgenos enzotica y zoonticas. Entre los diversos grupos de
artrpodos son las garrapatas que se alimentan de la sangre, la linfa y restos de tejido.
Las piezas bucales de la garrapata penetran profundamente en la piel del husped,
quedando fijado a travs de la solidificacin y la secrecin salival hipostoma a causar
laceracin del tejido y los vasos sanguneos, la sangre y otros ingiere garrapatas fluidos de
los tejidos del husped. En el proceso de alimentacin, garrapatas causa: la accin, accin
mecnica traumtica, y la expoliacin accin txica directa. Parsitos garrapatas de reptiles
y ranas se sabe que producen lesiones en la piel.

MATERIALES Y MTODOS
rea de estudio
Se estudi tres distritos que fueron: Tarapoto, morales y La Banda de Shilcayo del
departamento de San Martin, Per, situada al norte del Per. Que comprende una
Superficie: 51253,31 km, con una poblacin de 818,178 ha aproximadamente. La altitud
vara entre los 190 msnm hasta los 3030 msnm.

Tipo de estudio
Fue de naturaleza descriptiva y comparativa. Fueron evaluados un total de 36
especmenes; en marzo-2014 (n=2), en abril-2014 (n=11), en mayo-2014 (n=6) y en
junio-2014 (n=16). Las Rhinellas marinas procedieron de tres distritos del
departamento de San Martn, Per. La seleccin de distritos se realiz considerando
que: (1) sean los ms representativos de dicho departamento y de la provincia del
mismo nombre, (2) sean lugares con alto ndice de contaminacin a nivel de cunetas,
(3) por conveniencia de los investigadores.
Colecta de especmenes (Rhinellas marina)
En el distrito de Morales se recolecto 13 Rhinellas marinas de diferentes puntos de cunetas
del distrito. En el distrito de Tarapoto se recolecto 11 Rhinellas marinas tambin de
diferentes puntos de las cunetas de ese distrito. En el distrito de La Banda de Shilcayo se
recolecto 11 Rhinellas marinas, en este distrito se tuvo que recolectar de las calles debido
que los alrededores del distrito son zonas con vegetacin. Los sapos se atraparon con bolsas
de polietileno y llevadas al laboratorio para su anlisis respectivo.

Anlisis de Rhinellas marina y ectoparsitos.

Los anlisis se realizaron en el laboratorio de moraleslab, ubicado en el distrito de Morales
en un lapso de cuatro meses. Se analiz 35 Rhinellas Marinas y un walo (Leptodactylus
pentadactylus). La longitud de los ejemplares vario de 5 cm (50mm) hasta los 16 cm
(160mm) y fueron medidos con la ayuda de una regla, ya que era fcil por el tamao.
Los sapos fueron anestesiados con frmaco llamado lidocana en crema con una
concentracin de 0.01%, posteriormente fueron examinados externamente (piel) para
determinar la presencia de ectoparsitos (garrapatas) o algn factor que podra ser un
indicador de contaminacin (malformacin, etc.), con una pinza pequea se procedi a
sacar uno a uno las garrapatas que se encontraba en la piel del espcimen y se los coloco en
un vial con alcohol de 70. Con la ayuda de un estereoscopio se examin la cabeza y el
tronco, tanto como las extremidades delanteras y traseras, la parte ventral y por la parte
dorsal los ojos, los tmpanos y las fosas nasales, una vez examinado la parte exterior se
procedi a sacar muestras de sangre, para lo cual se cortaba uno de los dedos de las patas o
de la vena principal del corazn, el cual se extenda una gota en una lmina para poder ver
presencia de filaria (Wuchereria bancrofti). Posteriormente se examin internamente
separando y revisando los rganos (pulmn, hgado, estomago, intestino delgado, intestino
grueso y rin) que pudieran presentar sntomas de infeccin parasitolgica.
Externamente se observ y analizo la piel desde la cabeza hasta el ano, para lo cual se
utiliz un estereoscopio el cual nos permiti ver los ectoparsitos con mayor facilidad. Al
analizar los rganos se encontr una prevalencia de un 95% de estos rganos estaban
infestados con nematodos, rhabdias e inclusive tenas.
Una vez que el sapo estuviera dopado y se sac muestra de sangre, se procedi a cortar con
la tijera de relojero se hizo una incisin de manera midsagital desde el rea ms caudal del
animal hacia su barbilla, se abri la pared abdominal, procurando no lastimar los rganos
internos. Despus se realiz el mismo corte midsagital ahora con la capa membranosa que
cubre los rganos. Luego se cort rgano por rgano y se coloc en placas Petri cada uno
para luego estudiarlos de manera individual, una vez cortados los rganos (pulmn, hgado,
estomago, intestino delgado, intestino grueso y rin), se proceda a observar con sumo
cuidado la cavidad esqueltica. Posteriormente se analizaba cada muestra para ver el grado
de parasitosis, dependiendo de qu rgano fuera. No se registr datos de temperatura.
Los parsitos hallados fueron seleccionados y contados y se les coloco en viales con
alcohol de 70, este procedimiento inclua a todos los parsitos encontrados en todos los
rganos. Posteriormente se procedi a determinar el grado de parasitismo como factor
ambiental de contaminacin, segn guas de bibliografas.

RESULTADOS

En la tabla 1 uno se muestra la prevalencia de parsitos a nivel de rganos de las Rhinellas

marinas lo cual indica que hay contaminacin en el distrito de Morales, debido al alto
consumo de productos industriales, que dicho distrito produce. Adems que a nivel
intestinal presenta un grado alto de parasitismo, debido a las condiciones a que viven en las
ciudades, ya que se los encuentra en las cunetas, las cuales estn conectadas con los
desages de las viviendas. Tambin se puede observar parasitismo a nivel pulmn e
intestino delgado de las cuales el 100% de los sapos estaban infestados de parsitos en esos
dos rganos, y con menos prevalencia de parasitismo tenemos al estmago en la cual del
100% solo un 9% de las Rhinellas examinadas estaban parasitadas en ella. La principal
fuente de contaminacin en este sector son los desperdicios arrojados por la poblacin, asi
mismo por los distintos tipos de residuos que en ella se encuentran, resultado que son
arrastradas con la ayuda de las lluvias.
TABLA 1. Presencia de parsitos en Rhinellas marinas del distrito de morales.
PARASITOS
RHABDIAS

CASOS INFECTADOS
13

NEMATODOS IG
NEMATODOS ID
TENIA
NEMATODO

7
13
2
1

LOCALIZACION

100
54
100
18.18
9

PULMON
INTESTINO GRUESO
INTESTINO DELGADO
INTESTINO DELGADO
ESTOMAGO

En la tabla 2. Se observa parasitismo a nivel de pulmn e intestino delgado con un

porcentaje de 54.54 respectivamente para cada rgano, lo cual nos indica el ndice de
contaminacin podra ser el aire que respiran dichos animales. Tambin podemos observar
el rgano con mayor ndice de parasitismo con un 73% que es el intestino grueso, esto
indica que hay un alto grado de contaminacin en la comida que este ingiere. En este
distritos podemos deducir que estn contaminadas ya que es una zona que est cerca de las
reas verdes del departamento la zona se dedica a la agricultura el uso de agroqumicos
(pesticidas, herbicidas, fungicidas para el cultivo de productos agrcolas, etc.), sufre una
sobrepoblacin lo que genera depredacin de la reas verdes, las cuales son el habitad
natural de esta especie de sapo, por ello las Rhinellas han invadido las calles de la ciudad
hacindolo un habitad (adecundose), por ello estos animales se contaminan al consumir
los desechos de se encuentran en las cunetas y las pistas de las ciudades.

TABLA 2. Presencia de parsitos en Rhinellas marina en el distrito de la Banda de

Shilcayo.
PARASITOS

CASOS INFECTADOS

LOCALIZACION

RHABDIAS

NEMATODOS IG
NEMATODOS ID
TENIA

8
6
2

54.54
73
54.54
18.18

PULMON
INTESTINO GRUESO
INTESTINO DELGADO
INTESTINO DELGADO

En la tabla 3. En este distrito el grado de parasitismo es muy grande con una prevalencia de
casi un 100% en todos los rganos. En los pulmones podemos ver que su grado de
parasitismo es un 72.7%, en el intestino grueso observamos que hay una prevalencia de un
81% de infeccin parasitaria y por el grado ms alto tenemos al intestino delgado con una
prevaleca del 100%, debido a que es una zona sin reas verdes, en este se encuentra en el
comercio de la regin y por ende es un lugar ms llano a la contaminacin, debido a los
mercados, tiendas de agroqumicos, farmacias, centros comerciales, etc.
TABLA 3. Presencia de parsitos en el distrito de Tarapoto.
PARASITOS

CASOS INFECTADOS

LOCALIZACION

RHABDIAS
NEMATODOS IG
NEMATODOS ID

8
9
11

72.7
81
100

PULMON
INTESTINO GRUESO
INTESTINO DELGADO

En la tabla 4. Podemos observar en resumen la prevalencia de parasitismo que est en un

alto nivel, debido a que los distritos de donde se recolectaron las muestras, presentan un
grado de contaminacin distinta de la otra, que se toma como referencia en las variaciones
de los parasitos encontrados, entonces el 95% de las Rhinellas marinas analizados estn con
un alto ndice de parasitologa el cual, nos puede indicar el grado de contaminacin que
puede haber en dicha zona, estudios anteriores muestran que Rhinellas marinas en
ambientes naturales tienen una prevalencia de parsitos que vara entre el 45% hasta el
74%.

TABLA 4. Presencia global de parsitos a nivel de los tres distritos (La banda de
Shilcayo, Tarapoto y Morales).
PARASITOS
TOTAL
RHABDIAS

NEMATODOS IG
NEMATODOS ID

CASOS INFECTADOS

LOCALIZACION

27

77.14
68.57
85.71

PULMON
INTESTINO GRUESO
INTESTINO DELGADO

24
30

TENIA
ESTOMAGO

4
1

11.42
2.8

INTESTINO DELGADO
ESTOMAGO

La abundante prevalencia de parasitosis en los especmenes estudiados, nos hace

referencia, a que estos casos de alto grado de parasitismo est relacionado, con posible zona
de contaminacin, ya que esa zona es frecuentada por diversas seres, entre los que estamos
los seres humanos, las mascotas, la deforestacin, etc.

DISCUSIN
No hay estudios previos en el Per sobre Rhinella marinas, y su relacin con el medio
ambiente (bioindicador)
La presencia de anfibios en especial anuros en las ciudades se debe a la perdida y
transformacin de su habitad o la contaminacin de sus habitad por factores naturales o
provocados por el hombre (Acosta.2003) y esto es fundamentada por los anlisis a las
Rhinellas, debido a que estas estn presentes en la ciudades por perdida de su habitad o
invasin de la misma que el hombre realiza y eso influye en el grado de parasitismo como
factor o indicador de contaminacin, por la presencia de productos producidos por el
hombre. La sobrepoblacin en zonas boscosas, genera contaminacin para esta especie, la
cual puede sufrir mutaciones (Csar Aguilar et. Al 2010).
La fauna helmintolgica de R. marina ha sido ampliamente estudiada; hasta la fecha se han
realizado numerosos registros a lo largo de su distribucin, tanto nativa como introducida.
Esta informacin, compilada en 3 ocasiones (Speare, 1990; Barton, 1997; Espinoza
Jimnez et al., 2007), en el mbito internacional.
La especie Rhinellas marina es el gnero que posee el mayor nmero de registros de
asociacin con las garrapatas. Sin embargo, la informacin sobre la relacin huspedparsito en las ranas en Per es escasa e incluso para la mismo tema de parasitismo.
Con respecto a la relacin de bioindicador, depende de que esta especie es muy comn en la
zona, por ello no encontramos en todos los contextos. Por ende un de las relaciones como
bioindicador viene a repercutir en la prevalencia de parasitismo encontrado, por ende
significa que los distritos de san Martin estn contaminados, uno de los factores es el
ambiente donde viven estas especie de sapo en las ciudades, ya que las ciudades estn
infestadas de contaminacin, uno de los factores de parasitismo se debe a que estos
conviven con otras especies de animales como son mascotas domesticas o agrcola.
Los anfibios se caracterizan por su gran sensibilidad ante las condiciones ambientales.
Tambin, porque la mayora de las especies dependen de fuentes de agua para la
reproduccin y el desarrollo de sus embriones y renacuajos. As, las variables que afecten
estos cuerpos de agua pueden ser crticas para la sobrevivencia de los anfibios,
particularmente en sus primeros estados de desarrollo (Duellman & Trueb, 1994; Wells,
2007).
Si bien los datos registrados en este investigacin muestra un grado de parasitismo
cercano al 100%, las condiciones que se mostraron en los lugares de donde se recolectaron
3

estos sapos, nos indica que la contaminacin por desperdicios humano tiene na estrecha
relacin con el habitad de esta especie ya que esta, lo convirti en su habitad, y se
desarrollan en ella adems que un factor beneficioso es que mayormente se encuentran en
charcos que se forman por las precipitaciones constantes y el deteriorado suelo que permite
que estas zonas sean aptas para que esta especie de sapo sobreviva y se relacione con su
entorno conviviendo asi entre medio de la basura y los distintos animales que se entran.
Con respecto a los resultados se puedo determinar un grado mayor de parasitismo lo
obtiene las zonas con menos proporcin de bosque (Ads, J. 1981), debido a que existe una
interaccin contante entre humano, animal, por ende esta relacin ayuda a que esta especie
de sapo se adapte a un ambiente con y todo contaminacin.

AGRADECIMIENTOS
Agradecemos al microbilogo: Carlos U. Mendoza Vidaurre, por el incentivo a realizar
dicha investigacin, as mismos agradecemos a los bilogos: Jorge Manuel crdenasCallirgos, Mariluce Fonseca y a Reynaldo Jos da silva, por la invitacin al curso de
parasitologa en anfibios que se desarroll en la universidad alas peruanas filial Tarapoto y
por la ayuda con los papers solicitados. Tambin damos un agradecimiento al laboratorio
clnico MORALESLAB, por prestarnos sus instalaciones para realizar dicha investigacin.

REFERENCIAS BIBLIOGRAFA
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en ambientes urbanos. Universidad nacional de salta.
Adis, J. 1981. Observaes eco-entomolgicas da Amazonia: I. Um carrapato ectoparasito
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2007. Checklist of Helminth Parasites of the Cane Toad Bufo marinus (Anura: Bufonidae)
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Jos Iannacone. 2003.

Helmintos parsitos de Telmatobius jelskii (Peters) (Anura,

Leptodactylidae) de Lima, Per. Rev. Bras. Zool. vol.20 no.1 Curitiba Mar. 2003.