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, 8(1), 2014
2014 Asociacin Peruana de Helmintologa e Invertebrados Afines (APHIA)
ISSN: 2218-6425 impreso / ISSN: 1995-1043 on line
Laboratorio de Parasitologa. Facultad de Ciencias Naturales y Matemtica (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal (UNFV). El Agustino, Lima,
Per. 2 Laboratorio de Ecofisiologa Animal (LEFA). Facultad de Ciencias Naturales y Matemtica (FCNNM). Universidad Nacional Federico Villarreal
(UNFV). El Agustino, Lima, Per.
3
Facultad de Ciencias Biolgicas. Universidad Ricardo Palma (URP). Santiago de Surco, Lima, Per.
E-mail: cristian-5645@hotmail.com / joseiannacone@gmail.com
Suggested citation: Chero, J, Iannacone, J, Cruces, C, Sez, G & Alvario, L. 2014. Community of metazoan parasites of corvina
drum Cilus gilberti (Abbott, 1899) (Perciformes: Sciaenidae) in the coastal zone of Chorrillos, Lima,
Peru. Neotropical Helminthology, vol. 8, n1, jan-jun, pp. 163 - 182.
Abstract
The corvina drum Cilus gilberti (Abbott, 1899) (Sciaenidae), is a demersal and carnivorous
species distributed from Sechura Bay (Peru) to Lot (Chile). This work represents a qualitative and
quantitative analysis of C. gilberti parasite communities in Peru, with the aim of assessing their
metazoan parasite community in the coastal area of Chorrillos, Lima, Peru. One hundred and three
specimens of C. gilberti were acquired in Fishing Terminal Chorrillos, Lima, Peru from August to
October 2011. The parasites were collected, fixed, preserved and quantified using standard
procedures. A total of 257 parasites and 16 parasite species were collected. The highest frequency
of dominance and relative dominance were three endoparasites: Diphyllobothrium pacificum, a
Philometridae species and Corynosoma obtuscens. The prevalence and mean abundance of D.
pacificum were correlated with the total length of the host. Parasitefauna of C. gilberti showed
relatively high values of alpha diversity indices but indices of dominance had low values.
Nonparametric estimators indicated no effort to increase the sampling of fish hosts. The index of
interactivity (CC50) showed high values indicating that parasite communities are isolated or noninteractive. The parasite community of C. gilberti did not follow any of the four theoretical models
of patterns of abundance-diversity. All parasites recorded, except: Lernanthropus pacificus;
Neobrachiella sp.; Helicometra fasciata; Villarrealina peruviana and D. pacificum are
considered new records for C. gilberti in Peru. The discovery of the plerocercoid of D. pacificum
in corvina drum indicates that this host species has zoonotic potential in the central Peruvian coast.
Plagioporus sp. and Raphidascaris sp. are recorded for the first time on the Peruvian coast.
Keywords: Cilus gilberti - parasite community - corvina drum - macroparasite zoonosis
163
Chero, J. et al.
Resumen
La corvina Cilus gilberti (Abbott, 1899) (Sciaenidae), es una especie demersal y carnvora que se
distribuye desde Baha Sechura (Per) a Lote (Chile). Este trabajo representa un anlisis
cualitativo y cuantitativo de la comunidad parasitaria de C. gilberti en el Per, con el objetivo de
evaluar su comunidad de metazoos parsitos en la zona costera de Chorrillos, Lima, Per. Se
adquirieron 103 especmenes de C. gilberti entre agosto a octubre del 2011 en el Terminal
Pesquero de Chorrillos, Lima, Per. Los parsitos fueron colectados, fijados, preservados y
cuantificados empleando procedimientos estndares. Durante todo el muestreo se colect un
total de 257 parsitos y 16 especies de parsitos. La mayor frecuencia de dominancia y de
dominancia relativa fueron para tres endoparsitos: Diphyllobothrium pacificum, Philometridae
gen. sp. y Corynosoma obtuscens. La prevalencia y abundancia media de D. pacificum estuvieron
correlacionadas con la longitud total del hospedero. Los ndices de diversidad alfa de riqueza de la
parasitofauna de C. gilberti mostraron valores relativamente altos y los ndices de dominancia
presentaron valores bajos. Los estimadores no paramtricos indicaron que no se requiere
aumentar el esfuerzo de muestreo de los peces hospederos. Los ndices de interactividad (CC50)
mostraron valores altos que indican que las comunidades parasitarias son aisladas o no
interactivas. En la comunidad parasitaria de C. gilberti no se observ que siguiera ninguno de los
cuatro modelos tericos de los patrones de abundancia-diversidad. Todos parsitos registrados en
este trabajo, excepto: Lernanthropus pacificus, Neobrachiella sp., Helicometra fasciata,
Villarrealina peruana y D. pacificum, son considerados nuevos registros para C. gilberti en el
Per. El hallazgo del plerocercoide de D. pacificum en la corvina estudiada indica que esta especie
de hospedero tiene potencial zoontico en la costa central peruana. Plagioporus sp. y
Raphidascaris sp. son registrados por primera vez en la costa peruana.
Palabras clave: Cilus gilberti comunidad parasitaria - corvina macroparsito- zoonosis.
INTRODUCCIN
En el estudio de las comunidades de parsitos se
reconocen principalmente tres niveles
jerrquicos: (a) las infracomunidades, que
incluyen a todos los individuos de las distintas
especies de parsitos dentro de un hospedero
individual. (b) la comunidad componente,
formada por todas las infracomunidades dentro
de una poblacin u hospedero y (c) la comunidad
compuesta, que incluye a todos las comunidades
de parsitos en los distintos hospederos dentro
de un ecosistema (Bush et al., 1997). En peces
marinos del Pacfico Sur se han realizado
diversas investigaciones sobre las comunidades
de parsitos (Garcas et al., 2001; Cortez &
Muoz, 2008; Flores & George-Nascimento,
2009; Iannacone et al., 2011). Los estudios de
comunidad constituyen la base de cualquier
estudio parasitolgico y son tiles para hacer
164
MATERIAL Y MTODOS
Se adquirieron 103 especmenes de Corvina,
C. gilberti entre agosto a octubre del 2011 en el
Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Per
(1230S, 7650W). Los peces fueron
identificados empleando las ilustraciones y
claves taxonmicas de Chirichigno & Vlez
(1998). Se examinaron la piel, aleta, ojos,
oprculo, branquias, cavidad bucofarngea,
mesenterio, estmago, intestino, hgado, rin
y gnada para la bsqueda de parsitos
metazoos. La fauna parasitaria colectada se fij
en alcohol etlico al 70% o formol al 4%, los
monogeneos, tremtodos
y acantocfalos
fueron coloreados con Carmn Actico de
Semichon o Tricrmica de Gomori y montados
en Blsamo de Canad o Entellan. Los
nematodos e hirudineos se clarificaron en una
mezcla de alcohol-fenol para observar sus
estructuras internas. Los coppodos parsitos
fueron aclarados en acido lctico. Luego se
realiz la determinacin taxonmica de los
parsitos mediante literatura cientfica
especializada. Especmenes representativos de
los parsitos metazoos encontrados en C.
gilberti fueron depositados en la Coleccin de
Protozoos y Metazoos Parsitos de la
Universidad Nacional Federico Villarreal
(CPMP-UNFV). Algunas especies parsitas
representativas fueron fotografiadas usando un
microscopio LEICA CME con cmara Leica
EC3 Software LAS (Leica Application Suite)
EZ versin 1,80, 2009, Switzertland.
En cada hospedero fue determinada la longitud
total (LT) (en cm) y el sexo, basado en la
coloracin de las gnadas; siendo blanquecinas
grisceas de consistencia lechosa para los
machos y naranja amarillenta de apariencia
165
Chero, J. et al.
RESULTADOS
Los 103 especmenes de C. gilberti presentaron
una LT entre 21,5-48 cm (37,6 5.81), la LT de
los machos (n=61) fue de 38,11 5.46 cm y de
las hembras (n=42) fue de 35,77 6.10 cm. Se
encontraron diferencias significativas para
ambos sexos, siendo los machos ligeramente
ms grandes que las hembras (t= -2,04; p= 0,04;
n=103).
Durante todo el muestreo se colect un total de
257 parsitos, con una AM total de 0,28 (Tabla
2). Los ectoparsitos estuvieron representados
por los monogeneos Hargicotyle louisianensis
( H a rg i s , 1 9 5 5 ) M a m a e v, 1 9 7 2
(Diclidophoridae) (Fig. 1), Choricotyle sp.
(Diclidophoridae) (Fig. 2) y Cynoscionicola
americanus Tantalean, Martnez & Escalante,
1987 (Microcotylidae) (Fig. 3). Los
endoparsitos, por los Digeneos Helicometra
fasciata (Rudolphi, 1819) Odhner, 1902
(Opecoelidae) (Fig. 4), Plagioporus sp.
(Opecoelidae) (Fig. 5). Los cestodos
corresponden a las formas larvarias de
Diphyllobothrium pacificum (Nybelin, 1931)
(Diphyllobothriidae) (Fig. 6). Los nematodos se
Chero, J. et al.
Tabla 1. Cinco ndices de agregacin para evaluar los parsitos de C. gilberti adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Per empleando el paquete estadstico PASSaGE2 (Pattern Analysis, Spatial Statistics, and
Geographic Exegesis). ID: Varianza (S2)/abundancia media de infeccin. p = Probabilidad. AM= Abundancia
media. Int. = Interpretacin.
ndices de
Uniforme Contagiosa Randomizada Helicometra Int. Diphyllobothrium Int. Total Int.
agregacin Abreviatura
(u)
(c)
(r)
fasciata
pacificum
parsitos
ID
ID
<1
>1
1
2,24
c
7,23
c
8,56
c
p
0,00
0,00
0,00
Morisita
IM
<1
>1
1
9,44
c
9,26
c
4,01
c
Green
Ig
<0
>0
0
0,02
c
0,06
c
0,07
c
Lloyd
m*
m<AM
m>AM
m=AM
1,39
c
6,99
c
10,05
c
Patchiness
L
<1
>1
1
8,99
c
9,23
c
4,03 c
168
Figura 1. Hargicotyle lousianensis en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per.
Figura 2. Atrio genital de Choricotyle sp. en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per.
169
Chero, J. et al.
Figura 3. Cynoscionicola americanus en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per.
Figura 4. Helicometra fasciata en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per.
170
Figura 5. Plagioporus sp. en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per.
Figura 6. Diphyllobothrium pacificum en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per.
171
Chero, J. et al.
Figura 7. Dycheline elongatus en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per.
Figura 8. Proleptus carvajali en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per. A. Extremo Anterior.
B. Extremo posterior.
172
Figura 9. Corynosoma obtuscens en C. gilberti procedentes del Terminal Pesquero de chorrillos, Lima, Per. A. Ejemplar
completo. B. Detalle de la probscide.
173
Chero, J. et al.
HF
PC
DP
LP
HL
PH
DE
VP
NE
PL
CA
CH
CO
0.96
0.88
0.80
Similaridad
0.72
0.64
0.56
0.48
0.40
0.32
0.24
DE
PH
PL
HL
VP
NE
CH
CA
DP
LP
HF
PC
CO
Figura 10. Dendrograma con el ndice de similaridad cualitativa de Raup-Crick para datos pareados de asociacin entre parsitos
de Cilus gilberti (Coeficiente de correlacin = 0,66) adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Per. LP =
Lernanthropus pacificus. NE = Neobrachiella sp. HL = Hargicotyle louisianensis. CH = Choricotyle sp. CA = Cynoscionicola
americanus. HF = Helicometra fasciata. VP = Villarrealina peruana. D = Didimozoidea gen sp. PL = Plagioporus sp. DP =
Diphyllobothrium pacificum. CO = Corynosoma obtuscens. DE = Dycheline elongatus. PC = Proleptus carvajali. R =
Raphidascaris sp. PH = Philometridae gen sp. P = Piscicolidae gen sp.
0.96
0.84
0.72
Similaridad
0.60
0.48
0.36
0.24
0.12
0.00
Figura 11. Dendrograma con el ndice de similaridad cuantitativa de Morisita-Horn para datos pareados de asociacin entre
parsitos de Cilus gilberti (Coeficiente de correlacin = 0,85) adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Per. LP =
Lernanthropus pacificus. NE = Neobrachiella sp. HL = Hargicotyle louisianensis. CH = Choricotyle sp. CA = Cynoscionicola
americanus. HF = Helicometra fasciata. VP = Villarrealina peruana. D = Didimozoidea gen sp. PL = Plagioporus sp. DP =
Diphyllobothrium pacificum. CO = Corynosoma obtuscens. DE = Dycheline elongatus. PC = Proleptus carvajali. R =
Raphidascaris sp. PH = Philometridae gen sp. P = Piscicolidae gen sp.
174
COPEPODA
Lernanthropus pacificus
Neobrachiella sp.
MONOGENEA
Hargicotyle louisianensis
Choricotyle sp.
Cynoscionicola americanus
DIGENEA
Helicometra fasciata
Villarrealina peruana
Didimozoidea gen sp.
Plagioporus sp.
CESTODA
Diphyllobothrium pacificum
ACANTOCEPHALA
Corynosoma obtuscens
NEMATODA
Dycheline elongatus
Proleptus carvajali
Raphidascaris sp.
Philometridae gen sp.
HIRUDINEA
Piscicolidae gen sp.
Total de parsitos
Parasito
B
B
B
B
B
I
I
I
I
SV
SV
I
I
I
I
B
045
046
047
048
049
050
051
052
053
054
055
056
057
058
Localizacin
043
044
CPMPUNFV
6
48
1
7
3
6
24
9
6
2
3
2
6
5
3
3
10
257
1
11
6
29
41
78
16
25
2
5
2
7
13
7
4
5,83
46,6
0,97
6,8
2,91
5,83
2,91
23,3
8,74
5,83
1,94
2,91
1,94
5,83
4,84
2,91
2,91
Prevalencia
1,67
5,35
1
1,57
2
4,8
13,67
3,25
1,78
4,17
1
1,67
1
1,7
2,6
2,33
1,33
Intensidad
media
1a4
1 a 30
1
1a3
1a4
2a8
2 a 30
1 a 16
1a4
2 a 10
1
1a3
1
1a2
1a5
1a3
1a2
Intensidad
rango
0,10
0,28
0,01
0,11
0,06
0,28
0,40
0,76
0,16
0,24
0,02
0,05
0,02
0,07
0,13
0,06
0,04
Abundancia
media
15,83
74.6
1.97
17,8
8,91
33,83
42,91
99,3
24,74
29,83
3,94
7,91
3,93
12,83
17,84
8,91
6,91
Importancia
especifica
Tabla 2. Numero de depsito, localizacin, prevalencia, intensidad, abundancia media e importancia especfica de los parsitos de C. gilberti adquiridos
del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Per. CPMP-UNFV = Coleccin de Protozoos y Metazoos Parsitos (CPMP) de la Universidad Nacional
Federico Villarreal (UNFV). n Nmero de hospederos infectados, N Nmero total de parsitos, B - Branquias, I - intestino, SV - Superficie visceral.
175
Chero, J. et al.
Tabla 3. Frecuencia de dominancia de los parsitos componentes de C. gilberti adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Per.
Parsito
Frecuencia
de
dominancia
Frecuencia de
dominancia de dos
especies
Frecuencia de
dominancia
relativa
Lernanthropus pacificus
Neobrachiella sp.
Hargicotyle louisianensis
Choricotyle sp.
Cynoscionicola americanus
Helicometra fasciata
Villarrealina peruana
Didimozoidea gen sp.
Plagioporus sp.
Diphyllobothrium pacificum
Corynosoma obtuscens
Dycheline elongatus
Proleptus carvajali
Raphidascaris sp.
Philometridae gen sp.
Piscicolidae gen sp.
3
0
0
1
0
4
4
0
1
13
3
0
4
1
4
1
1
2
2
5
4
5
4
1
2
15
2
1
5
2
3
6
0,03
0,02
0,01
0,03
0,05
0,06
0,09
0,01
0,02
0,30
0,16
0.004
0,04
0,02
0,11
0,04
Tabla 4. Valores de los coeficientes de correlacin (r) usados para evaluar la relacin entre la longitud total de C.
gilberti versus la prevalencia y abundancia de los parsitos adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima,
Per. p = nivel de significancia, r = coeficiente de correlacin. * = longitud total vs prevalencia. ** = longitud total vs
abundancia.
Parsito
Helicometra fasciata
Diphyllobothrium pacificum
Total parsitos
r* (Spearman)
0,80
-1,00
-0,31
0,20
0,00
0,68
r**
(Pearson)
0,01
-0,26
-0,21
p
0,86
0,007
0,031
Tabla 5. Valores de la prueba de t de student (t) y del estadstico Razn de Verosimilitud en base al Chi-cuadrado (X2)
usados para evaluar la relacin entre el sexo de C. gilberti, y la abundancia y prevalencia de infeccin de los
parsitos adquiridos del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Per. p = nivel de significancia. * = comparar la
abundancia media entre sexos. ** = comparar prevalencia de infeccin entre sexos.
Parsito
Helicometra fasciata
Diphyllobothrium pacificum
Total parsitos
176
t*
0,18
1,67
0,65
0,85
0,10
X2*,*
0,23
1,09
P
0,63
0,29
0,51
1,90
0,16
Tabla 6. Cinco ndices no paramtricos que estiman el nmero de especies de parsitos, siete de diversidad alfa y
uno de similaridad entre sexos de la fauna de metazoos parsitos de C. gilberti adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Per. Lmites superior e inferior a un Bootstrap al 95%. ND = No determinado.
ndices
Valores
Lmite inferior
Lmite superior
Chao-1
16
13
19
Chao-2
16
ND
ND
Jacknife-1
17
ND
ND
Jacknife-2
16
ND
ND
Bootstrap
16
ND
ND
Menhinick
1,69
1,37
1,69
Margalef
3,34
2,67
3,34
Brillouin
2,20
1,96
2,27
Shannon-Wiener (H)
2,46
2,19
2,53
0,89
0,81
0,92
Simpson ()
0,11
0,09
0,17
Berger-Parker (IB-P)
0,27
0,18
0,36
0,64
NA
NA
Tabla 7. Comparacin entre la prevalencia de los parsitos componentes de C. gilberti adquiridos del Terminal
Pesquero de Chorrillos, Lima, Per (2011) y de Talcahuano, Chile (1998). X2 = Prueba de Chi-cuadrado. Sig. =
Significancia.
Parsito
Lernanthropus pacificus
Neobrachiella sp.
Hargicotyle louisianensis
Choricotyle sp.
Cynoscionicola americanus
Helicometra fasciata
Villarrealina peruana
Didimozoidea gen sp.
Plagioporus sp.
Diphyllobothrium pacificum
Corynosoma obtuscens
Dycheline elongatus
Proleptus carvajali
Raphidascaris sp.
Philometridae gen sp.
Piscicolidae gen sp.
Referencia Bibliogrfica
Prevalencia
2011
Prevalencia
1998
X2
Sig.
2,91
2,91
1,94
5,83
4,84
8,74
5,83
1,94
2,91
23,3
2,91
0,97
6,80
2,91
5,83
5,83
Presente
estudio
86,2
34,5
00
37,9
72,4
00
100
00
93,1
13,8
58,6
3,5
00
41,4
00
00
Garcas et al.
(2001)
126,7
8,00
1,96
28,25
109,11
7,17
174,21
1,96
159,35
2,39
70,22
0,54
5,12
40,75
4,12
4,12
0,000
0,004
0,16
0,000
0,000
0,007
0,000
0,16
0,000
0,12
0,000
0.46
0,02
0,000
0,04
0,04
177
DISCUSIN
La corvina C. gilberti es sealada como una de
las especies con mayor riqueza de parsitos a
nivel comunitario en la costa chilena (Garcas et
al., 2001). En el presente estudio se registr un
total de diecisis taxas parasitos en 103 corvinas
que aun no alcanzaron la talla de primera
madurez sexual (> 55 cm) (SPA, 2014)
procedentes de la zona costera de Chorrillos,
Lima, Per. Sin embargo, durante un estudio
parasitolgico de C. gilberti en el puerto de
Talcahuano (Chile), con muestras tomadas con
quince aos de diferencia al presente estudio
(1983-1998) se registro un total de 26 taxa de
metazoos parsitos (Garcas et al., 2001). Los
valores de P parasitaria de C. gilberti obtenidos
durante el 2011 mostraron para ocho parsitos
(50%) menores valores que la P durante 1998
(Chile). Nuestros resultados en la parasitofauna
de C. gilberti en general muestran una
disminucin en la prevalencia en Chorrillos en
Lima, Per, en comparacin a Talcahuano,
Chile. Comparando nuestros resultados con lo
conocido para C. gilberti en Chile, se advierte
como principal patrn entre su parasitofauna, la
dominancia de endoparsitos. Segn Luque &
Oliva (1999), los peces de la familia Sciaenidae
del Pacfico sur muestran predominio en el
nmero de ectoparsitos. En varias especies de
escinidos de la costa de Brasil, se observ el
predominio de endoparsitos (Sabas & Luque,
2003). Sabas & Luque (2003) sealan que la
dominancia de endoparsitos puede ser atribuida
al comportamiento trfico. As mismo Vargas et
al. (1999) sealan que la dominancia de
endoparsitos puede ser atribuida al
comportamiento trfico de los peces hospederos
por ser organismos principalmente ictifagos omnvoros, que incluyen una gran variedad de
invertebrados acuticos que pueden actuar como
hospederos intermediarios en el ciclo de vida de
varios parsitos (Chong et al., 2000; Fernndez
& Oyarzn, 2001; Rosas & Weitzel, 2014).
Una caracterstica encontrada durante el periodo
de muestreo fue que la fauna de helmintos
parsitos de C. gilberti present formas larvarias
de los cestodos D. pacificum; del acantocefalo
C. obtuscens y del nematodo P. carvajali. Al
178
Chero, J. et al.
REFERENCIAS BIBLIOGRFICAS
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