B:

Csar Alberto Gonzlez Zuarth

Adriana Vallarino
Juan Carlos Prez Jimnez
Antonio M. Low Pfeng
(editores)

El Colegio de la Frontera Sur (Ecosur)

Instituto Nacional de Ecologa y Cambio Climtico (INECC)

Bioindicadores: guardianes de nuestro futuro ambiental

Primera edicin: 2014
Diseo de portada e imagen: Hugo Arqumedes Carrillo

D.R. El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR)

Carretera Panamericana y Perifrico Sur s/n
Barrio de Mara Auxiliadora CP 29290
San Cristbal de Las Casas, Chiapas
www.ecosur.mx

Instituto Nacional de Ecologa y Cambio Climtico (INECC)

Perifrico sur 5000, Col. Insurgentes Cuicuilco,
CP 04530. Mxico, D.F.
www.inecc.gob.mx

ISBN 978-607-8429-05-9 (edicin digital)

978-607-8429-04-2 (edicin impresa)

Se autoriza la reproduccin del contenido de esta obra,

siempre y cuando se cite la fuente

Impreso y hecho en Mxico / Printed and made in Mexico

L 273

13
Las araas como bioindicadores
Spiders as bioindicators
Guillermo Ibarra Nez

Resumen. Las araas (Clase Arachnida, Orden Araneae) constituyen uno de los grupos animales ms diversos con una amplia distribucin geogrfica, que abarca casi
todos los hbitats terrestres. Siendo depredadoras (cazan principalmente insectos,
pero tambin a otros invertebrados), tienen el potencial de concentrar compuestos
contaminantes consumidos por las presas de las que se alimentan. Esto, aunado a que
muchas especies tienen ciclos de vida cortos y movilidad limitada con tendencia al
sedentarismo, integran un conjunto de caractersticas que les confieren un gran potencial como bioindicadores. La diversidad taxonmica de las araas se refleja en una
gran diversidad de hbitos, por lo cual las araas presentes en un hbitat determinado pueden ocupar distintos biotopos, en el da y en la noche, y con una variedad de
estrategias de caza. Las diferencias en hbitos nos permiten integrar a las especies en
gremios (grupos de especies que utilizan un mismo tipo de recursos de una forma similar), siendo algunos de los gremios (por su potencial de exposicin a determinados
tipos de contaminantes y tipos de presas), ms adecuados que otros como bioindicadores. En Mxico, el estudio de este grupo como indicadores ha sido muy limitado, por lo que no existe mucha informacin de las especies presentes en nuestro pas.
Sin embargo, en distintos pases se han hecho diversos estudios, utilizando las araas
como organismos indicadores de varios tipos de alteraciones ambientales. En este captulo se revisan un conjunto de esos estudios, agrupados en tres tipos de alteraciones
ambientales: contaminacin del hbitat por compuestos derivados de actividades extractivas o industriales; efectos directos e indirectos de los plaguicidas agrcolas sobre
organismos no-blanco; y cambios en algunas variables de los hbitats derivadas de alteraciones como fragmentacin del hbitat, deforestacin o extraccin de madera, o
producidos por organismos invasores.

273

274 I

Palabras clave: Arachnida, Araneae, depredadores, metales pesados, plaguicidas

agrcolas, degradacin de hbitat
Abstract. The spider group (Class Arachnida, Order Araneae) is one of the animal
groups with highest species diversity and a wide geographical distribution, since they
are found in almost all terrestrial habitats. As predators (they prey mostly on insects,
but also on other invertebrates) spiders could potentially concentrate contaminant
compounds found in the prey they consume. These features, along with the fact that
many species have short life cycles and reduced mobility with a tendency to be sedentary, constitute the characteristics that make the spiders a promising group of bioindicators. Spiders taxonomic diversity is mirrored by a wide diversity of lifestyles,
making possible that spider species occurring in a particular habitat can occupy a diversity of biotopes, during day and night, and with a variety of hunting strategies. Lifestyles differences allow us to group species into guilds (groups of species that use the
same type of resources in a similar way), and some guilds are (by their probable exposition to particular types of contaminant compounds and kinds of prey) more appropriate than others as bioindicators. The study of spiders as bioindicators in Mexico
has been very scarce. However, a variety of studies exist from different countries,
that used spiders as indicators for several types of environmental disturbances. This
chapter reviews a sample of those studies, grouped in three kinds of environmental
disturbance: habitat contamination by compounds arising from industrial or extractive activities; direct and indirect effects of agronomic pesticides over non-targed organisms; and changes in some habitat variables issued from disturbances as habitat
fragmentation, wood withdrawal or deforestation, or invader organisms.
Keywords: Arachnida, Araneae, predators, heavy metals, agricultural pesticides, habitat degradation

Las araas (clase Arachnida, orden Araneae) constituyen un grupo de artrpodos terrestres ampliamente distribuido en todos los continentes y que
cuenta con ms de 43 000 especies, por lo que se ubica como el sptimo orden
animal ms diverso despus de los rdenes de insectos Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Diptera, Hemiptera, y del orden Acari (clase Arachnida)
(Coddington y Levi 1991). Se les puede encontrar en prcticamente todos los
hbitats tanto naturales como modificados por el ser humano, ya sean agrcolas, forestales o urbanos (Figura 1). Son organismos fundamentalmente
depredadores, que se alimentan principalmente de insectos (Figura 1), pero
tambin de otros artrpodos, e incluso algunas especies capturan vertebrados
pequeos como peces, renacuajos, ranas, lagartijas, polluelos y murcilagos

L 275

Figura 1. a) Peucetia viridans (Araneae: Oxyopidae) en un pastizal con una chinche

(Insecta: Hemiptera) como presa; b) Cotinusa sp. (Araneae: Salticidae), en un follaje
de un rbol de nance con una mariposa (Insecta: Lepidoptera) como presa. Autora
de las fotografas: Ariadna Ibarra-Morales.
a

(Foelix 2011). Algunas especies son capaces de incluir en su dieta, en proporcin reducida, productos vegetales como polen y nctar (Jackson et al. 2001;
Nelson y Jackson 2011), pero se conoce solo una especie cuyo principal alimento es de origen vegetal, los cuerpos de Beltian de las acacias (estructuras
formadas en la punta de las pnulas que son ricas en lpidos y protenas) (Meehan et al. 2009). La mayora de las especies de araas consume una amplia
gama de insectos (Ibarra-Nez et al. 2001; Foelix 2011; Moreno-Mendoza et
al. 2012).Algunas especies presentan adaptaciones particulares para la captura de un determinado tipo de presas, como las que se especializan en atraer
y capturar palomillas (lepidpteros nocturnos) de un rango limitado de especies (Eberhard 1977, 1981; Stowe et al. 1987; Haynes et al. 2002), e incluso
se conoce una especie que muestra preferencia por la captura de mosquitos
hembra (Anopheles) que succionaron recientemente la sangre de su husped
(Jackson et al. 2005; Nelson y Jackson 2006). A su vez, las araas son depredadas por distintos grupos: otras araas, insectos y vertebrados como anfibios,
lagartijas, aves y murcilagos (Foelix 2011). Adems, las araas son conocidas
por producir venenos que utilizan para capturar a sus presas y como mecanismo de defensa. Tambin son capaces de producir varios tipos de sedas,
las cuales emplean en muy diversos usos, entre otros para la elaboracin de
trampas para la captura de sus presas (Foelix 2011). Por sus hbitos las araas se pueden dividir en dos grandes grupos: tejedoras de redes y cazadoras
errantes. Las araas tejedoras elaboran estructuras de seda (de muy diver-

276 I

sas formas) que les ayudan en la captura de sus presas, interceptndolas en

sus desplazamientos y retenindolas momentneamente mientras la araa se
aproxima para someterlas. Las araas errantes no usan directamente la seda
para la captura de sus presas, sino que someten a stas con la ayuda de sus quelceros (primer par de apndices), con las patas, y cuando es necesario con la
inyeccin de veneno a travs de los quelceros. En comparacin con las araas
errantes, las tejedoras son consideradas sedentarias, pues se mantienen sobre
las redes que construyeron, esperando a las presas se topen con stas, mientras que las errantes deambulan por su hbitat buscando a las presas, o bien
se ubican en partes del hbitat que son atractivas para algunas presas (como
las flores, la parte inferior de las hojas de las plantas, o entre la hojarasca del
suelo). Las araas tejedoras son muy susceptibles a las estructuras que usan
como soporte para sus redes, as la presencia, densidad y distribucin espacial
de los soportes, junto con la exposicin al viento, al sol y a la lluvia, influyen
en los tipos de araas tejedoras que se pueden establecer en un determinado
hbitat. Por su parte, las araas errantes son muy susceptibles a la estructura
del sustrato en que se ubican, ya sea suelo, hojarasca o vegetacin, as como a
los micro-climas presentes en estos (Janetos 1986; Wise 1993; Corcuera et al.
2008; Foelix 2011).

Caractersticas como bioindicadores

Las araas poseen varias de las caractersticas que se han considerado de
utilidad para detectar las respuestas de los ecosistemas a las perturbaciones
antropognicas (McGeoch 1998; Marc et al. 1999; Carignan y Villard 2002;
Niemi y McDonald 2004): ciclos de vida relativamente cortos (indicadores de
cambios a corto plazo); menor movilidad que los insectos y marcada tendencia a ser sedentarias; son uno de los grupos dominantes de macro-invertebrados depredadores; como depredadores pueden potencialmente concentrar
los contaminantes presentes en las presas que consumen, incorporndolos en
sus tejidos; son importantes para la agricultura como elementos de control
biolgico; son organismos no-blanco para los insecticidas, siendo de utilidad
potencial para evaluar la contaminacin causada por estos; muchas especies
ocupan micro-hbitats especficos, por lo que son muy sensibles a cambios en
la estructura del hbitat.

L 277

Identificacin
Al ser las araas uno de los grupos de animales mega-diversos, una de las limitantes para su utilizacin como bioindicadoras es la identificacin a nivel
especfico (al igual que para otros artrpodos), pues aunque algunas son identificables a simple vista, para la mayora se requiere el uso de un microscopio estereoscpico, de las claves taxonmicas correspondientes, de individuos adultos
y del conocimiento de su morfologa (Ubick et al. 2005). Sin embargo, es posible
identificar a las familias ms comunes a simple vista, y para otras familias existen claves relativamente sencillas que facilitan su identificacin. Las especies de
una familia generalmente se caracterizan por tener hbitos similares, por lo que
en algunos casos, se pueden emplear ejemplares determinados a ese nivel como
bioindicadores (Zolotarev 2009). La amplia diversidad de hbitos de las araas
posibilita la distincin de gremios, es decir, grupos de especies que utilizan un
mismo tipo de recursos de forma similar. Entre las araas los gremios generalmente se constituyen con familias de hbitos similares, por lo que la identificacin a nivel de familia hace factible el estudio de los gremios. Una distincin
bsica de gremios es la que separa a las araas tejedoras de las errantes, sin embargo se han propuesto clasificaciones de gremios ms elaboradas, que toman
en consideracin otros aspectos, como la forma de la red (para las tejedoras), la
estrategia de captura (para las errantes), el horario de actividad y el micro-hbitat que ocupan (Uetz et al. 1999; Hfer y Brescovit 2001). Las diferencias tanto
en estrategias de caza, como en horarios y ubicaciones dentro del hbitat, hacen
que los distintos gremios estn expuestos a diferentes variables ambientales y a
diferentes conjuntos de presas potenciales, por lo que algunos gremios pueden
ser ms adecuados para servir como bioindicadores para un determinado tipo
de alteracin (vanse ejemplos ms adelante, Pekr 1999).

Alteraciones ambientales que pueden ser detectadas por

las araas
Las caractersticas biolgicas de las araas las hacen potencialmente susceptibles para detectar diferentes alteraciones ambientales ocasionadas por intervenciones del ser humano. Estas alteraciones se pueden agrupar en tres
grandes tipos:
A. Contaminacin del hbitat (suelo o atmsfera) con diversos compuestos
derivados de actividades extractivas o industriales.

278 I

B. Efectos directos e indirectos sobre organismos no-blanco del uso de algunos tipos de plaguicidas en la agricultura.
C. Cambios en algunas de las variables de su hbitat derivados de: la fragmentacin del paisaje; cambios en la vegetacin de un hbitat por deforestacin
o la extraccin de madera; la aplicacin de medidas para la restauracin de
un hbitat; las causadas por plantas invasoras.

Indicadores de contaminacin por actividades extractivas o industriales

En el caso de la contaminacin por compuestos derivados de actividades extractivas o industriales, las araas han sido evaluadas como indicadores en
otros pases, incluyendo a los Estados Unidos de Amrica, pero no en Mxico.
Se ha detectado que la capacidad de acumulacin de contaminantes vara en
funcin del contaminante, de la especie, e incluso de la etapa de desarrollo,
por lo cual se considera que, siempre que sea posible, se debe usar la misma
especie para hacer comparaciones entre sitios.
En uno de los primeros estudios sobre el uso de araas como indicadoras
de contaminacin, Hopkin y Martin (1985) emplearon especmenes de la araa errante Dysdera crocata (Dysderidae), especialista en la caza de cochinillas
de la humedad (Isopoda: Oniscidea), las cuales pueden tener altas concentraciones de metales pesados (Hopkin y Martin 1982). Estos autores alimentaron
a grupos de estas araas con tres regmenes diferentes: uno con cochinillas
provenientes de un sitio no contaminado (donde se colectaron todas las araas), otro grupo se aliment con cochinillas provenientes de un sitio contaminado con metales pesados (de una fundidora), y un ltimo grupo se mantuvo
sin alimentar. Los resultados no mostraron diferencias significativas en cuanto a la asimilacin de cadmio (Cd) y plomo (Pb) entre los tres tratamientos,
indicando que esta especie, especialista en la caza de cochinillas, posee como
adaptacin a su dieta especializada, la capacidad de eliminar estos contaminantes. Sin embargo, en estudios de laboratorio Clausen (1988) ofreci presas
contaminadas con cadmio (Cd) y plomo (Pb) a ejemplares de la araa tejedora
Steatoda bipunctata (Theridiidae), y los resultados indicaron que esta especie
asimila eficientemente el Cd, con niveles cercanos al 100%, mientras que el
Pb no se acumula significativamente cuando es proporcionado por esa va (8
ppm). Empero, eso contrast con ejemplares silvestres de esa misma especie,
que en sitios con concentraciones atmosfricas elevadas de este contaminante
mostraron concentraciones elevadas (100 ppm) del mismo, lo que sugiere que

L 279

estas araas tienen una mayor eficiencia en la asimilacin de ese metal por va
respiratoria. Estos ltimos resultados se han confirmado en estudios de campo como el de Larsen et al. (1994), quienes analizaron las concentraciones de
varios metales pesados (Cd, Cu, Zn y Pb) en el suelo y en las araas (tejedoras
y errantes) de un rea sometida durante 11 aos a dos tipos de enriquecimiento de nutrientes del suelo: lodos de drenaje municipal y fertilizante urea-fosfato ms un rea control. En el suelo, las concentraciones de los cuatro metales
fueron mayores en las reas tratadas con lodos de drenaje municipal que en las
otras dos reas (fertilizantes y control). Todas las araas acumularon Cd, Cu
y Zn en concentraciones superiores a las encontradas en el respectivo suelo,
pero no se detect acumulacin significativa de Pb. Las araas de la familia
Lycosidae (errantes) tuvieron concentraciones significativamente ms altas de
Cd y de Cu que las de la familia Araneidae (tejedoras), pero stas ltimas mostraron concentraciones ligeramente ms altas (aunque no significativas) de
Pb. En cuanto al Zn no hubo diferencia entre los dos gremios.
En el mismo sentido Maelfait y Hendrickx (1998), al estudiar las araas de
diferentes reas contaminadas, encontraron que las que viven en la proximidad de plantas metalrgicas, o en las riveras de ros contaminados, mostraron
concentraciones ms altas de Cd, en comparacin con las araas de sitios no
contaminados, o con organismos detritvoros de los mismos sitios. Sin embargo, esas mismas especies, no mostraron acumulacin de Pb en esos sitios,
pero las araas de las orillas de carreteras muy transitadas s presentaron concentraciones mayores. Estos autores analizaron adems algunos de los efectos
de la acumulacin de contaminantes en una especie de araas errantes, Pirata
piraticus (Lycosidae). Al comparar las hembras de un sitio no contaminado
con las de uno muy contaminado, se detect por una parte una alteracin en
su desarrollo que se manifest como un mayor grado de asimetra bilateral en
los especmenes con mayor concentracin de Cd, y por otra parte, detectaron
cambios en el esfuerzo reproductivo, ya que las hembras con mayores concentraciones de Cd, Cu y Zn alcanzaron la edad reproductiva a menor talla,
produjeron un menor nmero de huevos (comparando hembras del mismo
tamao) y el tamao de estos mostr una tendencia a ser ms grandes.
Otros estudios sobre contaminacin por actividades industriales se han
abocado a evaluar el efecto de la contaminacin sobre la diversidad y la estructura de los ensambles de araas de suelo en el noroeste de Europa, a lo largo
de gradientes de contaminacin originados por las fundidoras (Koponen y
Koneva 2005; Zolotarev 2009; Koponen 2011). Esos estudios detectaron que
a lo largo del gradiente (desde un rea poco o no contaminada hacia el foco

280 I

de contaminacin), se observa una disminucin de la abundancia y la riqueza

de araas, cambios que en muchos casos estuvieron asociados a alteraciones
de la densidad y la estructura vegetal (debidas tambin a la contaminacin).
Sin embargo, Zolotarev (2009) y Koponen (2011) detectaron diferencias en la
respuesta a nivel de familia, con una marcada reduccin de la abundancia de
las Linyphiidae (uno de los grupos de araas tejedoras dominantes en esas
regiones), mientras que la abundancia de las Lycosidae tendi a aumentar o
a mantenerse sin mucha variacin. Considerando que las tejedoras dependen
fuertemente de estructuras vegetales de soporte adecuadas para su establecimiento (Hatley y MacMahon 1980; Greenstone 1984) y que la vegetacin
tambin fue alterada por los contaminantes, no es posible determinar cul de
los dos factores tiene mayor impacto en la disminucin de las Linyphiidae;
sin embargo, para el resto de las familias es claro que la contaminacin fue el
factor determinante.

Indicadores de contaminacin por plaguicidas

Con relacin al uso de las araas como indicadoras de contaminacin por
plaguicidas, no se conocen estudios realizados en Mxico. Varios estudios que
analizaron la toxicidad (en el laboratorio) de diversos plaguicidas (Mansour
y Nentwig 1988; Kumar y Velusamy 1996; Amalin et al. 2000; Tanaka et al.
2000) sobre una o ms especies de araas, concluyeron que la toxicidad depende por una parte del tipo de plaguicida y de su concentracin, pero por
otra parte, tambin de la susceptibilidad particular de cada especie de araa
a cada uno de los plaguicidas. Entre los ms txicos para las araas estn los
insecticidas azinfos-metil, carbaril, clorpirifs, diazinn, deltametrina, dicofol, etin, etofenprox, fentoato y los acaricidas, mientras que los fungicidas y
herbicidas resultaron los menos txicos.
Pekr (1999) seala que la susceptibilidad de las araas a los plaguicidas
depende en parte de sus hbitos de caza (tejedoras o errantes) y de su horario de actividad (diurnas o nocturnas). As, las errantes estn ms expuestas
que las tejedoras, porque las primeras estn siempre en contacto con el sustrato (suelo o vegetacin) sobre el que se depositan los plaguicidas, mientras
que las segundas se mantienen suspendidas sobre sus telaraas y tienen poco
contacto con el sustrato. Las araas que son activas solo de noche y que de
da se encuentran en un refugio, estn menos expuestas a los insecticidas que
las diurnas, por no coincidir en tiempo con las aplicaciones y porque cuando
inician sus actividades se encuentran solo con los residuos de los insecticidas.

L 281

Adems, entre las tejedoras, las que tejen redes bidimensionales estn ms
expuestas a las aspersiones de plaguicidas, que las tejedoras de redes tridimensionales, ya que las ltimas se ubican al interior de una estructura que reduce
el alcance de los contaminantes. De esa forma, las errantes y las tejedoras de
redes bidimensionales son las ms susceptibles de ser alcanzadas por los plaguicidas, y por lo tanto son las de ms utilidad como indicadoras de este tipo
de contaminacin.
En un estudio sobre los efectos de dosis subletales de malatin (insecticida
organofosforado sinttico) sobre la araa Rabidosa rabida (Lycosidae), Tietjen
(2006) encontr que el comportamiento de cortejo de los machos se ve afectado (retrasado en comparacin con los controles), lo que resulta en la muerte
(por ataques de las hembras) de la mayora de los machos tratados. Tietjen y
Cady (2007) tambin encontraron que las dosis subletales de malatin aplicadas en condiciones de laboratorio afectan otros comportamientos de varias
especies de araas (tres errantes y una tejedora), incrementando la actividad
locomotora y alterando los ritmos de actividad. En el mismo sentido, Shaw et
al. (2006) encontraron que la cipermetrina (insecticida piretroide de amplio
espectro) produce efectos similares sobre Pardosa amentata (Lycosidae), y que
adems reduce la capacidad de captura de presas durante las primeras 24 horas posteriores a la aplicacin.
Van Erp et al. (2002) evaluaron el impacto de dos insecticidas organofosforados sobre la araa errante Lycosa hilaris (Lycosidae), tanto en pruebas de
laboratorio como en condiciones seminaturales, a travs de la mortalidad y
los niveles de dos grupos de biomarcadores en los individuos sobrevivientes:
colinesterasas (ChE; un grupo de enzimas del sistema nervioso central que
son inhibidas por los insecticidas organofosforados y carbamatos) y glutations-transferasas (GST; un grupo de enzimas implicadas en la detoxificacin de
distintos xenobiticos, incluidos insecticidas). Los anlisis revelaron variaciones en las concentraciones de ChE, pero no en las de GST. De los dos insecticidas probados, el diazinn fue el que tuvo los mayores efectos letales a las 48 h
de aplicacin y el que ms redujo los niveles de ChE (75-87 % en comparacin
con 25-39 % del clorpirifs), por lo que se considera que el nivel de ChE puede
ser un biomarcador potencial para la contaminacin por ese tipo de insecticidas en araas. Coincidentemente, al analizar la respuesta de dos sistemas de
detoxificacin (GST y glutatin peroxidasas GSH-Px) en dos especies de araas, una tejedora (Linyphia triangularis: Linyphiidae) y una errante (Pardosa
prativaga: Lycosidae), al insecticida cipermetrina, Nielsen et al. (1997) encontraron que en la especie errante no hay respuesta de GST frente al insecticida,

282 I

pero si encontraron una clara respuesta (dependiente de la dosis de insecticida) de las GSH-Px (TBH). En cambio en la araa tejedora, el insecticida no
produjo induccin de las GSH-Px, mientras que las GST, con un nivel basal
elevado, se incrementaron como respuesta al insecticida. Esto evidencia que
los posibles biomarcadores pueden variar segn el tipo de araa y plaguicida.
Aunque se ha documentado una baja mortalidad de araas por el herbicida glifosato (Haughton et al. 2001), y con efectos nulos a corto plazo sobre varios aspectos de la biologa de la araa errante Pardosa agricola (Michalkov
y Pekr 2009), algunos estudios recientes han encontrado que este herbicida
tiene efectos subletales sobre el comportamiento, la fisiologa y la mortalidad a
largo plazo en varias especies de araas. Entre los efectos indirectos del glifosfato se encuentra que afecta la localizacin de las hembras de araas errantes
(Pardosa milvina) por parte de los machos al funcionar como disruptor de las
feromonas que emiten las hembras para atraer a los machos (Griesinger et al.
2011). Como efectos directos, el glifosfato (en aplicacin tpica o sus residuos
en el sustrato) alter la actividad locomotora y redujo la sobrevivencia a largo
plazo en algunas araas errantes (Lycosidae) (Evans et al. 2010). Los efectos
directos ms severos se produjeron cuando este herbicida fue ingerido por la
araa tejedora Alpaida veniliae, de presas baadas con ese compuesto. Los
efectos incluyeron alteraciones del comportamiento de construccin de redes,
reduccin del tamao de los oocitos, malformaciones en las masas de huevos
y en los ovisacos (bolsas de seda en las que las araas depositan los huevos),
reduccin de la fecundidad (nmero de ovisacos y de huevos), as como de la
fertilidad (nmero de huevos eclosionados), adems de provocar un desarrollo ms lento en las primera etapas de vida de las cras (Benam et al. 2010).
Sin embargo, hasta la fecha no se han hecho estudios sobre posibles biomarcadores de este herbicida en araas.

Indicadores de alteraciones a la estructura del hbitat

por actividades humanas
Debido a sus requerimientos ecolgicos, muchas especies de araas son muy
sensibles a los cambios en su entorno, por lo que se han considerado de diversas formas como indicadoras de alteraciones a la estructura de los hbitats que
ocupan. El uso potencial de las araas como indicadoras de fragmentacin del
hbitat se ha investigado poco. Maelfait y Hendrickx (1998) estudiaron el potencial de la araa tejedora Coelotes terrestris (que vive a nivel de la hojarasca)
como indicadora de la fragmentacin de bosques en Blgica, a travs de la va-

L 283

riacin de las frecuencias de la enzima PGI (fosfoglucosa isomerasa, que presenta tres alelos: F rpido, M medio, y S lento), en siete localidades de diferente
tamao. Sus resultados mostraron que no hay diferencias en las frecuencias
de los alelos entre las poblaciones de reas mayores a 1000 ha, mientras que
s existen diferencias cuando se comparan las poblaciones de las reas grandes con las poblaciones de reas menores a 200 ha, y tambin hay diferencias
cuando se comparan las poblaciones de reas menores a 200 ha entre s, lo
cual evidencia poblaciones fragmentadas. En Mxico, Machkour-MRabet et
al. (2012) estudiaron la diversidad gentica de la tarntula Brachypelma vagans (Theraphosidae) en el estado de Quintana Roo. Mediante un anlisis de
Inter Simple Sequence Repeat (ISSR) analizaron a seis poblaciones de esta especie, incluyendo cinco poblaciones continentales y una poblacin de la isla
de Cozumel. De forma similar al caso anterior, sus resultados mostraron que
la poblacin ms aislada (la de Cozumel) tuvo la menor diversidad gentica en
comparacin con las poblaciones continentales, evidenciando un principio de
fragmentacin, a pesar de que su presencia en la isla se estima en apenas unos
40 aos. A travs de esa tcnica tambin sera factible evaluar los esfuerzos de
desfragmentacin, entre los cuales estn las acciones de restauracin de los
hbitats, principalmente mediante reforestacin de reas afectadas, as como
las que buscan desarrollar corredores biolgicos para conectar entre s a fragmentos de hbitats aislados.
Las araas tambin han sido propuestas como indicadoras de la degradacin del hbitat a consecuencia de la deforestacin, por extraccin selectiva
de la madera de bosques, o por incendios forestales y como indicadoras de
recuperacin de estos eventos. Entre los resultados obtenidos de varios estudios se puede sealar que la perturbacin o aprovechamiento de los bosques
provoca los siguientes efectos en los ensambles de araas: se reduce la abundancia (Pettersson 1996; Willett 2001; Ibarra-Nez y Cham-Vzquez 2009;
Gollan et al. 2010); se reduce la riqueza de especies y se incrementa la dominancia (Willett 2001; Gollan et al. 2010; Maya-Morales et al. 2012); se cambia
la estructura de los gremios haciendo que las araas errantes (con frecuencia
Lycosidae en el suelo, y Anyphaenidae en la vegetacin) sean ms abundantes
en sitios con disturbios recientes o con menor cobertura vegetal (Buddle et al.
2000; Pearce et al. 2004; Maya-Morales e Ibarra-Nez 2012; Maya-Morales et
al. 2012); y se reduce la abundancia de araas tejedoras (Willett 2001; Pearce et
al. 2004; Maya-Morales et al 2012; Maya-Morales e Ibarra-Nez 2012).
Como un caso opuesto a lo anterior, Machkour-MRabet et al. (2005, 2007)
encontraron que la tarntula Brachypelma vagans es mucho ms abundante

284 I

en las reas con vegetacin alterada (por el establecimiento de poblaciones

humanas) que en las reas con bosque (primario o secundario). Los autores
sealan como una posible explicacin de esta asociacin, a las caractersticas
del suelo (suelos arcillosos, con pocas races) que son ms favorables para la
excavacin de los refugios, en comparacin con las de los bosques (suelos arenosos y con muchas races).
Con el fin de aprovechar el potencial de las araas como bioindicadoras
de restauracin de hbitats, pero sin colectar ejemplares (lo que requerira de
especialistas para su identificacin), Gollan et al. (2010) implementaron un
mtodo (basado en araas tejedoras), que requiere de la elaboracin previa de
una clave de identificacin de los tipos de redes (telaraas) de los gneros de la
regin de estudio y que puede ser aplicado en campo por personas sin conocimiento previo sobre la taxonoma de las araas. Las ventajas de este mtodo
es que se obtiene una evaluacin ms rpida, costo-efectiva y con congruencia
entre la diversidad de redes y la de los gneros de araas. Sin embargo, una de
las limitantes de este mtodo puede ser la presencia de una elevada riqueza de
especies, pues en este trabajo se encontr un valor moderado de riqueza de especies (29), pero se desconoce qu tan eficiente pudiera ser en sitios con mucha
mayor riqueza de especies, como las reas tropicales de Mxico.
Otro tipo de alteraciones de los bosques a las que son sensibles las araas
son la introduccin de plantas exticas invasoras. Bultman y DeWitt (2008)
analizaron el impacto sobre las araas del suelo causado por la invasin de
una planta (Vinca minor), introducida en el noreste de los Estados Unidos
de Amrica para uso en jardinera, que se ha dispersado y ha invadido los
bosques, donde forma una densa cubierta sobre el suelo. Comparando las
reas no afectadas de un bosque mixto con las reas invadidas, la densidad,
la diversidad (ndice de Shanon) y la equidad de las araas se redujo significativamente. La presencia de V. minor alter la estructura de gremios y
familias, reduciendo significativamente la abundancia de las tejedoras y de
las Thomisidae, mientras que una especie de araa errante (Pirata montanus, Lycosidae) se convirti en la especie dominante. Al afectar a la comunidad de araas del suelo, muy probablemente se afect su participacin en los
procesos de descomposicin y reciclado de nutrientes de este estrato, ya que
las araas ejercen una fuerte actividad depredadora sobre los artrpodos del
suelo, como se registr en un bosque templado de Norteamrica, donde las
araas consumen anualmente el 43% de la biomasa de artrpodos del suelo
(Moulder y Reichle 1972).

L 285

Recolecta y monitoreo
Las araas son abundantes a lo largo del ao, lo que hace factible la realizacin
de muestreos peridicos. Se les puede encontrar en los bordes de cuerpos de
agua, praderas, bosques, ambientes agrcolas y urbanos, desde el suelo hasta
la copa de los rboles. Los muestreos pueden hacerse por varios mtodos que
son relativamente sencillos y fciles de implementar. Adems de la recolecta
manual directa (por localizacin visual), existen otros mtodos que se aplican
segn el estrato que se pretende estudiar (suelo o vegetacin), como la recolecta con trampas de cada y la recolecta de hojarasca seguida de procesamiento
mediante embudos de Berlese, para el suelo, o la red y la manta de golpeo para
la vegetacin (Ubick et al. 2005).
A travs de diversos estudios en distintas partes del mundo, se ha demostrado la sensibilidad de las araas a muy diversos tipos de alteraciones del ambiente, como la contaminacin con metales pesados, la contaminacin con
plaguicidas, o las afectaciones a la integridad de los hbitats naturales (o la restauracin de estos), ya sea por fragmentacin del paisaje, deforestacin, o por
plantas invasoras. Los estudios han evidenciado que las araas pueden detectar
esas alteraciones tanto a nivel de especie (poblacional), como a nivel de ensamble (familias o gremios).
En muchas regiones de Mxico ya existen estos distintos tipos de alteraciones
al ambiente, sin embargo se ha explorado muy poco el potencial de las araas
como bioindicadoras, muy probablemente por desconocimiento de esas capacidades, a lo que tambin contribuyen otros factores, como la escasez de taxnomos y posiblemente el rechazo cultural a estos organismos. Las araas pueden
ser tiles para detectar o monitorear el estado de los tres grandes tipos de alteraciones ambientales mencionadas. Los problemas de contaminacin ocasionados
por la minera (que se realiza en muchos de los estados), por instalaciones industriales de distintos tipos (principalmente en el centro y norte de Mxico), as
como la contaminacin atmosfrica de las grandes ciudades, son casos donde las
araas podran ser utilizadas para monitorear los niveles de los contaminantes
de una forma directa y continua. La agricultura en Mxico es soportada ampliamente por el uso de diversos plaguicidas, de los cuales existe poco o nulo control
sobre su uso, lo que ha originado casos de contaminacin y afectaciones a la salud
humana en diferentes regiones, as como efectos nocivos sobre las reas prximas
a los cultivos. El monitoreo de las especies de araas ms sensibles a estos contaminantes y el anlisis de los niveles de los biomarcadores que indican su presencia, pueden contribuir a una produccin agrcola con menores riesgos para

286 I

productores y consumidores, as como a una agricultura ms sustentable y con

menos impactos ambientales. Una gran parte de las reas naturales de Mxico se
encuentran alteradas y fragmentadas. En algunas regiones se han implementado
programas para revertir el deterioro, ya sea con acciones de reforestacin o con la
implementacin de corredores biolgicos (p. ej. El Corredor Biolgico Mesoamericano). En esos casos, las araas pueden ser de utilidad para evaluar los esfuerzos de recuperacin de esas reas, ya sea a travs del anlisis de sus ensambles (o
a nivel de gremio o familia), o bien a travs de anlisis que evalen la integridad
gentica de las especies que estn particularmente asociadas a los hbitats naturales. En resumen, dada la riqueza de especies de araas y su amplia distribucin
en nuestro pas, existe un potencial amplio de situaciones en las que las araas
pueden ser utilizadas como bioindicadoras.

Literatura citada
Amalin, D. M., J. E. Pea, S. J. Yu y R. McSorley. 2000. Selective toxicity of some
pesticides to Hibana velox (Araneae: Anyphaenidae), a predator of citrus leafminer. Florida Entomologist 83: 254-262.
Benam, M. A., M. I. Schneider y N. E. Snchez. 2010. Effects of the herbicide
glyphosate on biological attributes of Alpaida veniliae (Araneae, Araneidae),
in laboratory. Chemosphere 78: 871-876.
Buddle, C. M., J. R. Spence y D. W. Langor. 2000. Succession of boreal forest spider assemblages following wildfire and harvesting. Ecography 23: 424-436.
Bultman, T. L. y D. J. DeWitt. 2008. Effect of an invasive ground cover plant on
the abundance and diversity of a forest floor spider assemblage. Biological Invasions 10: 749-756.
Carignan, V. y M.-A. Villard. 2002. Selecting indicator species to monitor ecological integrity: a review. Environmental Monitoring and Assessment 78: 45-61.
Clausen, I. H. S. 1988. A budget for Cd and Pb in Steatoda bipunctata (Araneae:
Theridiidae). XI Europaisches Arachnologisches Colloquium. Technische
Universitat Berlin, Berlin.
Coddington, J. A. y H. W. Levi. 1991. Systematics and evolution of spiders (Araneae). Annual Review of Ecology and Systematics 22: 565-592.
Corcuera, P., M. L. Jimnez y P. L. Valverde. 2008. Does the microarchitecture of
Mexican dry forest foliage influence spider distribution. Journal of Arachnology 36: 552-556.
Eberhard, W. G. 1977. Aggressive chemical mimicry by a bolas spider. Science
198: 1173-1175.

L 287

Eberhard, W. G. 1981. Notes on the natural history of Taczanowskia sp. (Araneae:

Araneidae). Bulletin of the British Arachnological Society 5: 175-176.
Evans, S. C., E. M. Shaw y A. L. Rypstra. 2010. Exposure to a glyphosate-based
herbicide affects agrobiont predatory arthropod behaviour and long-term
survival. Ecotoxicology 19: 1249-1257.
Foelix, R. F. 2011. Biology of spiders. Tercera edicin. Oxford Unniversity Press,
New York.
Gollan, J. R., H. M. Smith, M. Bulbert, A. P. Donnelly y L. Wilkie. 2010. Using
spider web types as a substitute for assessing web-building spider biodiversity and the success of habitat restoration. Biodiversity and Conservation 19:
3141-3155.
Greenstone, M. H. 1984. Determinants of web spider species diversity: vegetation
structural diversity vs. prey availability. Oecologia 62: 299-304.
Griesinger, L. M., S. C. Evans y A. L. Rypstra. 2011. Effects of a glyphosate-based
herbicide on mate location in a wolf spider that inhabits agroecosystems. Chemosphere 84: 1461-1466.
Hatley, C. L. y J. A. MacMahon. 1980. Spider community organization: seasonal
variation and the role of vegetation architecture. Environmental Entomolgy
9: 632-639.
Haughton, A. J., J. R. Bell, A. Wilcox y N. D. Boatman. 2001. The effect of
the herbicide glyphosate on non-target spiders: Part I. Direct effects on
Lepthyphantes tenuis under laboratory conditions. Pest Management Science 57: 1033-1036.
Haynes, K. F., C. Gemeno, K. V. Yeargan, J. G. Millar y K. M. Johnson. 2002. Aggressive chemical mimicry of moth pheromones by a bolas spider: how does this specialist predator attract more than one species of prey? Chemoecology 12: 99-105.
Hfer, H. y A. D. Brescovit. 2001. Species and guild structure of a Neotropical spider assemblage (Araneae) from Reserva Ducke, Amazonas, Brazil. Andrias,
Karlsruhe 15: 99-119.
Hopkin, S. P. y M. H. Martin. 1982. The distribution of zinc, cadmiun, lead and
copper within the woodlouse Oniscus asellus (Crustacea, Isopoda). Oecologia
54: 227-232.
Hopkin, S. P. y M. H. Martin. 1985. Assimilation of zinc, cadmium, lead, copper,
and iron by the spider Dysdera crocata, a predator of woodlice. Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology 34: 183-187.
Ibarra-Nez, G. y D. Cham-Vzquez. 2009. Las araas del suelo del bosque mesfilo de montaa de la Reserva de la Biosfera Volcn Tacan, Chiapas: efectos de
las perturbaciones antropognicas. Entomologa Mexicana 8: 47-52.

288 I

Ibarra-Nez, G., J. . Garca-Ballinas, M. A. Moreno, J. A. Lpez y J.-P. Lachaud.

2001. Prey analysis in the diet of some ponerine ants (Hymenoptera: Formicidae) and web-building spiders (Araneae) in coffee plantations in Chiapas,
Mexico. Sociobiology 37: 723-755.
Jackson, R. R., X. J. Nelson y G. O. Sune. 2005. A spider that feeds indirectly on vertebrate blood by choosing female mosquitoes as prey. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 102: 15155-15160.
Jackson, R. R., S. D. Pollard, X. J. Nelson, G. B. Edwards y T. Barrion. 2001. Jumping
spiders (Araneae: Salticidae) that feed on nectar. Journal of Zoology 255: 25-29.
Janetos, A. C. 1986. Web-site selection: are we asking the right questions? Pginas
922 en W. A. Shear, editor. Spiders webs, behavior and evolution. Standford
University Press, Standford, CA.
Koponen, S. 2011. Ground-living spiders (Araneae) at polluted sites in the Subarctic. Arachnologische Mitteilungen 40: 80-84.
Koponen, S. y G. G. Koneva. 2005. Spiders along a pollution gradient (Araneae).
Acta Zoologica Bulgarica, Suppl. N1: 131-136.
Kumar, M. G.y R. Velusamy. 1996. Safety of insecticides to spiders in rice fields.
Madras Agricultural Journal 83: 371-375.
Larsen, K. J., S. R. Brewer y D. H. Taylor. 1994. Differential accumulation of heavy
metals by web spiders and ground spiders in an old field. Environmental Toxicology and Chemistry 13: 503-508.
Machkour-MRabet, S., Y. Hnaut, S. Calm y L. Legal. 2012. When landscape
modification is advantageous for protected species. The case of a synanthropic
tarantula, Brachypelma vagans. Journal of Insect Conservation 16: 479-488.
Machkour-MRabet, S., Y. Hnaut, R. Rojo y S. Calm. 2005. A not so natural
history of the tarantula Brachypelma vagans: Interaction with human activity.
Journal of Natural History 39: 2515-2523.
Machkour-MRabet, S., Y. Hnaut, A. Seplveda, R. Rojo, S. Calm y V. Geissen.
2007. Soil preference and burrow structure of an endangered tarantula, Brachypelma vagans (Mygalomorphae: Theraphosidae). Journal of Natural History 41: 1025-1033.
Maelfait, J.-P. y F. Hendrickx. 1998. Spiders as bio-indicators of anthropogenic
stress in natural and semi-natural habitats in Flanders (Belgium): some recent
developments. Pginas 293-300 en P. A. Selden, editor. 17th European Colloquium of Arachnology. Edinburg.
Mansour, F. y W. Nentwig. 1988. Effects of agrochemical residues on four spider
taxa: laboratory methods for pesticide tests with web-building spiders. Phytoparasitica 16: 317-326.

L 289

Marc, P., A. Canard y F. Ysnel. 1999. Spiders (Araneae) useful for pest limitation and bioindication. Agriculture, Ecosystems and Environment 74:
229-273.
Maya-Morales, J. y G. Ibarra-Nez. 2012. Gremios de araas de la vegetacin
del bosque mesfilo de montaa de la Reserva de la Biosfera Volcn Tacan,
Chiapas, Mxico. Entomologa Mexicana 11: 53-58.
Maya-Morales, J., G. Ibarra-Nez, J. L. Len-Corts y F. Infante. 2012. Understory spider diversity in two remnants of tropical montane cloud forest in
Chiapas, Mexico. Journal of Insect Conservation 16: 25-38.
McGeoch, M. A. 1998. The selection, testing and application of terrestrial insects
as bioindicators. Biological Reviews 73: 181-201.
Meehan, C. J., E. J. Olson, M. W. Reudink, T. K. Kyser y R. L. Curry. 2009. Herbivory in a spider through exploitation of an ant-plant mutualism. Current
Biology 19: R892-R893.
Michalkov, V. y S. Pekr. 2009. How glyphosate altered the behaviour of agrobiont spiders (Araneae: Lycosidae) and beetles (Coleoptera: Carabidae). Biological Control 51: 444-449.
Moreno-Mendoza, S. D., G. Ibarra-Nez, E. R. Cham-Vzquez y F. J. ValleMora. 2012. Gama de presas capturadas por cuatro especies de araas tejedoras (Arachnida: Araneae) en un agroecosistema de cacao en Chiapas, Mxico.
Tropical and Subtropical Agroecosystems 15: 457-469.
Moulder, B. C. y D. E. Reichle. 1972. Significance of spider predation in the energy dynamics of forest-floor arthropod communities. Ecological Monographs
42: 473-498.
Nelson, X. J. y R. R. Jackson. 2006. A predator from East Africa that chooses malaria vectors as preferred prey. PloS One 1: e132.
Nelson, X. J. y R. R. Jackson. 2011. Flexibility in the foraging strategies of spiders.
University Press, New York.
Nielsen, S. A., J. Clausen y S. Toft. 1997. Detoxification strategies of two types of
spiders revealed by cypermethrin application. ATLA. Alternatives to laboratory animals 25: 255-261.
Niemi, G. J. y M. E. McDonald. 2004. Application of ecological indicators.
Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 35: 89-111.
Pearce, J. L., L. A. Venier, G. Eccles, J. Pedlar y D. McKenney. 2004. Influence
of habitat and microhabitat on epigeal spider (Araneae) assemblages in four
stand types. Biodiversity and Conservation 13: 1305-1334.
Pekr, S. 1999. Foraging mode: a factor affecting the susceptibility of spiders (Araneae) to insecticide applications. Pesticide Science 55: 1077-1082.

Pettersson, R. B. 1996. Effect of forestry on the abundance and diversity of arboreal spiders in the boreal spruce forest. Ecography 19:221-228.
Shaw, E. M., M. Waddicor y A. M. Langan. 2006. Impact of cypermethrin on feeding behaviour and mortality of the spider Pardosa amentata in arenas with
artificial vegetation. Pest management science 62: 64-68.
Stowe, M. K., J. H. Tumlinson y R. R. Heath. 1987. Chemical mimicry: bolas spiders emit components of moth prey species sex pheromones. Science 236:
964-967.
Tanaka, K., S. Endo y H. Kazano. 2000. Toxicity of insecticides to predators of rice
planthoppers: spiders, the mirid bug and the dryinid wasp. Applied Entomology and Zoology 35: 177-187.
Tietjen, W. J. 2006. Pesticides affect the mating behavior of Rabidosa rabida (Araneae, Lycosidae). Journal of Arachnology 34: 285-288.
Tietjen, W. J. y A. B. Cady. 2007. Sublethal exposure to a neurotoxic pesticide
affects activity rhythms and patterns of four spider species. Journal of Arachnology 35: 396-406.
Ubick, D., P. Paquin, P. E. Cushing y V. D. Roth. 2005. Spiders of North America:
an identification manual. American Arachnological Society.
Uetz, G. W., J. Halaj y A. B. Cady. 1999. Guild structure of spiders in major crops.
Journal of Arachnology 27: 270-280. American Arachnological Society.
Van Erp, S., L. Booth, R. Gooneratne y K. OHalloran. 2002. Sublethal responses
of wolf spiders (Lycosidae) to organophosphorous insecticides. Environmental toxicology 17: 449-456.
Willett, T. R. 2001. Spiders and other arthropods as indicators in old-growth versus logged redwood stands. Restoration Ecology 9: 410-420.
Wise, D. H. 1993. Spiders in ecological webs. Cambridge University Press, Cambridge, U. K.
Zolotarev, M. P. 2009. Changes in the taxonomic structure of herpetobiont arachnids along the gradient of pollution with emissions from a copper smelter.
Russian Journal of Ecology 40: 356-360.