n.

189 - novembro - 2013

Departamento de Informao Tecnolgica
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Huanglongbing (HLB, ex-Greening) ou Amarelo dos citros:

identificao e manejo
Ester Alice Ferreira2
Eduardo Augusto Girardi3
INTRODUO
Huanglongbing, HLB, Greening e Amarelo
so nomes que se referem a uma mesma doena
que ataca plantas ctricas. Esta foi identificada pela
primeira vez na China, em 1919, de onde surgiu sua
denominao oficial Huanglongbing, que significa
ramo amarelo ou drago amarelo no dialeto local,
como referncia a um dos seus sintomas, ou seja,
um ramo amarelo na planta que se destaca dos
demais. Em 1937, a mesma doena foi relatada
na frica do Sul, onde foi denominada Greening,
do ingls green, na tentativa de descrever o tom
esverdeado dos frutos doentes e a perda do tom
verde caracterstico das folhas, que se tornam cada
vez mais amarelas com a evoluo da doena, razo

esto entre as espcies mais afetadas, enquanto

limeira cida Tahiti e o trifoliata apresentam tolerncia
um pouco maior ao HLB. Esses fatos, aliados
inexistncia de mtodos curativos, dificuldade de
seu controle e sua rpida disseminao, fazem do
HLB a pior doena da citricultura.
O HLB est presente em vrios pases, sendo
responsvel pela reduo da vida til e da produtividade de plantas e, em alguns casos, at pela eliminao
de vrias reas citrcolas. No Brasil, o HLB foi diagnosticado pela primeira vez em 2004, no estado de So
Paulo e de l espalhou-se para os estados do Paran
e Minas Gerais, onde vem causando perdas considerveis nos principais polos citrcolas brasileiros.

pela qual conhecida no Brasil, tambm, como

O QUE CAUSA A DOENA

Amarelo. De todas essas denominaes, a que

O HLB pode ser causado por trs bactrias:

Candidatus Liberibacter americanus, Candidatus
Liberibacter africanus e Candidatus Liberibacter
asiaticus, assim denominadas pelos seus respectivos
continentes de ocorrncia. No Brasil, j foram
registradas Ca. L. americanus e Ca. L. asiaticus,
sendo esta ltima a de maior ocorrncia, cujos danos
so considerados mais agressivos.
Ao ser introduzida na planta, a bactria multiplica-se nos vasos do floema, local por onde circula a

tem sido mais usada HLB.

Essa doena pode ocorrer em qualquer fase
da vida da planta. Em plantas novas, estas sequer
chegam fase produtiva e, se ocorre na fase de
produo, os frutos sero pequenos, deformados e
podem cair prematuramente. Todas as variedades
de citros, tanto copas quanto porta-enxertos, so
suscetveis ao HLB e no h material vegetal
resistente at o momento. Laranjeiras e tangerineiras

Circular Tcnica produzida pela EPAMIG Sul de Minas. Tel.: (35) 3821-6244. Correio eletrnico: uresm@epamig.br
Enga Agra, Ps-Doc, Pesq. EPAMIG Sul de Minas, Caixa Postal 176, CEP 37200-000 Lavras-MG. Correio eletrnico:
ester@epamig.br
3
Engo Agro, D.Sc., Pesq. EMBRAPA Mandioca e Fruticultura, CEP 44380-000 Cruz das Almas-BA. Correio eletrnico:
eduardo.girardi@embrapa.br
1

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COMO A DOENA TRANSMITIDA

O HLB transmitido por um inseto psildeo
chamado Diaphorina citri, que o nico vetor da doena conhecido no Brasil e j presente em vrios
Estados. O psildeo adquire a bactria ao se alimentar de uma planta infectada e, enquanto viver,
sempre ser capaz de transmitir a doena a outras
plantas. Este inseto, quando adulto, possui de 2 a
3 mm de comprimento, colorao marrom a cinza
com manchas escuras nas asas, olhos vermelhos
intensos. Tem como caracterstica peculiar o fato de
se posicionar numa inclinao de 45o ao pousar na
planta (Fig. 1).

Nilton F. Sanches

Figura 2 - Murta (Murraya spp.), planta ornamental usada

em cercas vivas e jardins hospedeira do
psildeo

Figura 1 - Diaphorina citri Kuwayama, o psildeo dos citros

inseto que transmite o HLB

Alm das espcies ctricas, este inseto hospeda-se tambm na murta (Murraya spp.) (Fig. 2),
planta ornamental muito comum em praas e residncias. A murta no manifesta o HLB na mesma
intensidade que os citros, porm pode hospedar at
trinta vezes mais a quantidade de psildeo do que as
plantas ctricas, razo pela qual assume importante
papel na disseminao e controle da doena.

O psildeo alimenta-se principalmente de brotaes novas de plantas ctricas. Logo, perodos vegetativos so momentos crticos, uma vez que nesta
fase o psildeo reproduz-se e multiplica-se rpido,
aumentando proporcionalmente o potencial de disseminao da doena em um pomar. Embora as brotaes sejam o local mais provvel para encontrar os
psildeos, importante ressaltar que esses insetos
podem sobreviver por alguns meses em folhas e ramos velhos, como, por exemplo, durante o inverno,
at que novas brotaes apaream. Assim, o controle do inseto deve ser orientado durante o ano todo.
Outra forma importante de transmisso do
HLB pelas mudas, quando em seu processo de
formao forem usadas borbulhas provenientes de
plantas contaminadas pela bactria. Essa forma de
disseminao considerada ainda mais danosa,
uma vez que a muda pode ser transportada a longas
distncias, razo pela qual imprescindvel o uso daquelas certificadas para evitar a disperso do HLB.
SINTOMAS DA DOENA NA PLANTA
O primeiro sintoma do HLB numa planta ctrica o aparecimento de um ramo amarelo que se
destaca dos demais ainda verdes (Fig. 3). medida que a doena evolui, outros ramos amarelos vo
surgindo at que todas as folhas da copa da planta
tornam-se amarelas. Numa fase seguinte, caem, o
que causa seca e morte dos ponteiros. O tempo para
que a planta apresente todos os sintomas depende
principalmente do seu tamanho, sendo mais rpido
em plantas jovens.
Quando se observa uma nica folha, o que se
v so manchas irregulares verde-claras ou amareladas, que mesclam com o verde normal das folhas,

EPAMIG. Circular Tcnica, n.189, nov. 2013

Eduardo Augusto Girardi

seiva que contm as substncias que proporcionam

o crescimento da planta. Em reao presena da
bactria e na tentativa de se defender, a planta produzir estruturas que iro obstruir o floema, impedindo a circulao da seiva. A bactria ocupar o floema
de todas as partes da planta e tanto a copa quanto
o porta-enxerto sero infectados. Nesta condio, o
desenvolvimento da planta ficar comprometido, podendo lev-la morte.

Eduardo Toller Reif

Eduardo Augusto Girardi

Huanglongbing (HLB, ex-Greening) ou Amarelo dos citros: identificao e manejo

Figura 3 - Ramos amarelos bem destacados na copa, sintoma tpico do HLB

sem a presena de um limite ntido que separe uma

das outras. No h simetria dos sintomas nas folhas,
ou seja, dividindo-a ao meio, cada lado apresenta
manchas diferentes, sendo que esse tipo de mancha chamado mosqueado (Fig. 4). As manchas se
expandem at que toda a folha torne-se completamente amarela. Em alguns casos, as nervuras que
delimitam o limbo foliar ficam saltadas e adquirem
aspecto corticoso ou lenhoso (Fig. 5).
O amarelecimento desuniforme das folhas ou
mosqueado, principal sintoma do HLB, pode ser confundido com deficincias de alguns nutrientes como
Zinco (Zn), Magnsio (Mg), Mangans (Mn) e Ferro

(Fe), com ramos quebrados ou anelados e ainda com

algumas doenas, como Clorose Variegada dos Citros (CVC ou amarelinho) e gomose de Phytophthora
spp. importante uma boa avaliao para no confundir os sintomas e para se chegar a um diagnstico
correto.

Eduardo Augusto Girardi

SINTOMAS DA DOENA NOS FRUTOS

Juliana de Freitas-Asta

Figura 4 - Assimetria do sintoma de amarelecimento na folha

Figura 5 - Sintoma do HLB nas nervuras e no limbo foliar

aspecto corticoso e lenhoso

O principal sintoma do HLB no fruto a reduo acentuada do seu tamanho (Fig. 6). Alm deste,
durante o processo de amadurecimento, podem ser
observados sintomas externos como colorao verde irregular e inverso de cor durante a maturao,
ou seja, em um fruto sadio, a maturao comea de
sua parte basal para o centro; j em um fruto de uma
planta com HLB, a maturao inicia-se do pednculo
para o centro. Este sintoma conhecido como nariz vermelho e responsvel pela queda precoce do
fruto (Fig. 7).
Outro sintoma tpico, que se visualiza nos frutos
com HLB, a assimetria, quando os lados de um mesmo fruto tm tamanhos diferentes, como consequncia da deformao. Quando se corta o fruto ao meio,
essa assimetria facilmente observada pela toro do
eixo central do fruto (Fig. 8). Os vasos condutores na
extremidade do pednculo, oriundos de plantas contaminadas com HLB, so desuniformes e com intensa
colorao amarelada. Ocorre ainda um aumento da
espessura do albedo, que a parte branca entre a
casca e o gomo (Fig. 9). As sementes, quando presentes nos frutos contaminados, estaro deformadas, pequenas, escuras e abortadas (Fig. 10). Os frutos com
HLB perdem valor comercial pela sua deformao e,
por acumularem menos acares, estaro inadequados para processamento de suco.

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Eduardo Augusto Girardi

Fotos: Ester Alice Ferreira

Huanglongbing (HLB, ex-Greening) ou Amarelo dos citros: identificao e manejo

Figura 10 - Aspecto das sementes em frutos contaminados

pelo HLB

Figura 6 - Reduo acentuada do tamanho do fruto

MTODOS DE CONTROLE

Eduardo Augusto Girardi

Utilizao de mudas sadias

Eduardo Augusto Girardi

Figura 7 - Inverso da maturao do fruto - sintoma de nariz

vermelho

Eduardo Augusto Girardi

Figura 8 - Assimetria do fruto

Figura 9 - Aumento da espessura do albedo

Iniciar um novo pomar com o plantio de mudas de citros garantidamente sadias, produzidas em
viveiros protegidos por telas antiafdeos, condio
essencial para no disseminar o HLB em uma regio
e para que o pomar tenha condies de progredir.
Porm as mudas oriundas de cultivo protegido no
garantem um pomar sempre livre do HLB, de modo
que, aps o plantio, diversos cuidados devero ser
tomados, a fim de prevenir a disseminao do HLB.
Plantar pomares ou talhes uniformes, com a mesma
idade e variedades, facilitar a adoo das prticas
de controle. Escolher locais isolados e distantes de
focos do HLB, de preferncia cercados por outras
culturas e mata, pode ser vantajoso. O plantio prximo a pomares abandonados ou mal manejados favorece a movimentao e a multiplicao de psildeos
infectados.
Inspees peridicas
Identificar plantas afetadas o mais breve possvel fundamental para iniciar o controle e impedir
que a doena se espalhe. Para isso, vistorias no pomar devem ser constantes e realizadas em todas as
plantas, sendo o mais frequente possvel, no mnimo,
quatro vezes ao ano. Os sintomas do HLB na planta
so fceis de identificar durante o inverno. O monitoramento do psildeo vetor pode ser feito mediante o
uso de armadilhas adesivas amarelas, posicionadas
na copa de plantas ctricas, em pontos estratgicos
da propriedade, especialmente nas bordas e divisas
da propriedade, para monitorar a entrada e o movimento do vetor, e devem ser trocadas a cada quin-

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ze dias. Alm das armadilhas, os pragueiros devem

monitorar de trs a cinco ramos novos por planta,
observando a presena de ovos, ninfas e/ou adultos
do psildeo.
Erradicao de plantas com sintomas
To logo sejam identificados os primeiros sintomas da doena, a planta deve ser eliminada. Uma
planta doente ser a fonte de inculo da bactria no
pomar, razo pela qual deve ser totalmente eliminada, pois mesmo antes de apresentar sintomas visuais, esta rvore doente j poder servir de fonte de
bactria. A poda no recomendada, pois, havendo
rebrota, as novas brotaes estaro contaminadas e
sero fonte de inculo para a disseminao da doena. Deve-se eliminar a planta completamente, pelo
seu arranquio ou poda rasa, certificando-se de que
no h possibilidade de o porta-enxerto rebrotar. Recomenda-se a aplicao de herbicida, imediatamente aps o corte da planta, para matar o porta-enxerto,
quando este no for arrancado. No necessrio
queimar as plantas arrancadas nem aguardar para
realizar novo plantio no local de onde forem eliminadas. Talhes que apresentarem 28% ou mais de
plantas com sintomas de HLB em uma nica inspeo devem ser totalmente erradicados, uma vez que
todas as plantas do talho j estaro infectadas.

CONSIDERAES FINAIS
Todas as formas de controle mencionadas sero mais eficazes se realizadas de maneira conjunta
e sincronizada com todos os citricultores da regio.
Adotar as mesmas prticas faz toda a diferena no
combate ao HLB. Especificamente no controle do
psildeo, a aplicao simultnea de inseticida, entre
os citricultores vizinhos numa regio afetada pelo
HLB, possibilita maior durabilidade do efeito do produto qumico usado, que reduzir a populao do inseto e tambm sua migrao na regio.
BIBLIOGRAFIA CONSULTADA
BRASIL. Ministrio da Agricultura, Pecuria e
Abastecimento.

Huanglongbing

(candidatus

Liberibacter spp.): manual de procedimentos para

execuo de levantamentos fitossanitrios, aes de
preveno e de controle. Braslia, 2009. 6p.
BRASIL. Ministrio da Agricultura, Pecuria e
Abastecimento. Instruo Normativa no 53, de 16 de
outubro de 2008. Aprova os critrios e procedimentos
para a realizao, por parte dos rgos Estaduais
de Defesa Sanitria Vegetal OEDSVS... visando
a delimitao da extenso das reas afetadas e
adoo de medidas de preveno e erradicao.
Dirio Oficial [da] Repblica Federativa do Brasil,

Controle do inseto vetor

Braslia, 17 out. 2008. Seo 1, p. 2.

Recomenda-se alternar o uso de produtos

qumicos registrados para o controle do psildeoDiaphorina citri. A manuteno da populao do
psildeo em nveis baixos fundamental para conter a
disseminao do HLB. Esse inseto est presente no
pomar o ano todo, mas h um aumento da populao
a cada incio de fluxo vegetativo, geralmente na
primavera aps o incio das chuvas e durante o
vero. Nesta ocasio, o controle qumico deve ser
intensificado e realizado sempre que observada a
presena do psildeo no pomar. Plantios novos at
o 4o ano de idade requerem controle ainda mais
rgido do vetor. Para orientaes quanto ao uso
correto de agrotxicos, deve-se procurar sempre
um profissional capacitado. O controle biolgico do
psildeo, via vespinha parasitoide Tamarixia radiata
ou fungos entomopatognicos, tambm pode ser
utilizado no Manejo Integrado do HLB.

GIRARDI, E.A. et al. Guia de identificao do

Huanglongbing (HLB, ex-greening) dos citros.
Cruz das Almas: Embrapa Mandioca e Fruticultura,
2011.

34p.

Disponvel

em:

<http://ainfo.cnptia.

embrapa.br/digital/bibstream/item/55028/1/
CARTILHAguiadecampoHLB.pdf>. Acesso em: out.
2013.
MACHADO, M.A.; LOCALI-FABRIS, E. C.; COLETTAFILHO, H.D. Candidatus Liberibacter spp., agentes
do Huanglongbing dos citros. Citrus Research &
Technology, Cordeirpolis, v.31, n.1, p.25-35, 2010.
PARRA, J.R.P. et al. Bioecologia do vetor Diaphorina
citri e transmisso de bactrias associadas ao
huanglongbing. Citrus Research & Technology,
Cordeirpolis, v.31, n.1, p.37-51, 2010.

Disponvel em: http://www.epamig.br, Publicaes/Publicaes disponveis.

Departamento de Informao Tecnolgica.
EPAMIG. Circular Tcnica, n.189, nov. 2013