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INSTITUTO DE BIOLOGIA
PROGRAMA DE PS-GRADUAO EM BIOLOGIA ANIMAL
DISSERTAO
2008.
Seropdica, RJ
Maro de 2009.
Dissertao submetida como requisito parcial para obteno do grau de Mestre em Biologia
Animal do Curso de Ps-Graduao em Biologia Animal da Universidade Federal Rural do
Rio de Janeiro.
DISSERTAO APROVADA EM
___________________________________________
Alexandre Fernandes Bamberg de Araujo (Dr.) UFRRJ
(Orientador)
___________________________________________
Renato Gomes Faria
(Titular UFS)
___________________________________________
Hlio Ricardo da Silva
(Titular UFRRJ)
___________________________________________
Reuber Albuquerque Brando (Suplente UnB)
___________________________________________
Ildemar Ferreira (Suplente UFRRJ)
AGRADECIMENTOS
Bem, esta talvez seja a parte mais difcil de escrever. Tantas pessoas estiveram
presentes, ou mesmo propositalmente ausentes, para que este projeto tivesse um bom
resultado. Sozinho ningum faz nada, e comigo no foi diferente.
Agradeo ao meu orientador e amigo, ou melhor, amigo e orientador Alexandre
Fernandes Bamberg de Araujo (Tio Alex) no apenas pela orientao no projeto de mestrado,
mas tambm pela orientao em diversas reas de minha profissional, pelas conversas
descontradas, pelos conselhos e pela oportunidade de trabalhar em uma pequena parte de um
grande projeto.
Aos alunos do laboratrio de Herpetologia e a outros alunos e pessoas que me
ajudaram no campo ou no laboratrio: Gabrielinha, Triago Rodrigues, Lorrayne, Nvea,
Letcia, Arthur, Tiago Jesus, Mariana Nery, Karolynne, Mariana Espcie, Flvio, Natasha,
Raoni, Michel, Gabriela, Ricardo, Andr Luiz Gomes de Carvalho (Pronto!!! Inteirinho),
Leandro, Piktor, Rosngela, Virgnia, Eduardo, Fernando, Daiane, Rita, Henrique, Renata,
Paula, Aline, Tia ris, Patrcia, Mara (Pretinha), Luciana, Jlia, Rachel, Elizabeth, Luciana
(UnB), Onaira, Leandro e Marcelo. Espero no ter esquecido ningum.
Aos alunos das disciplinas Biogeografia e Introduo ao Estudo dos Cordados que
tambm ajudaram no trabalho de campo.
Aos professores que ajudaram tanto quanto os alunos no trabalho de campo, Hlio,
Mayhe, Esberrd, Pedro, Lana e Vernica.
No poderia deixar de agradeces especialmente ao Marcelinho, que esteve presente em
vrias etapas do trabalho, da deciso sobre a metodologia at a conferncia deste manuscrito.
Pretinha que sempre esteve disposta a ajudar, arranjando casa para ficarmos,
apresentando pessoas e at mesmo me acompanhando no campo quando no havia mais
RESUMO
ABSTRACT
LISTA DE TABELAS
15
Tabela 2. Distribuio por faixa dos recursos oferecidos na praia da restinga de Praia
das Neves a partir da mar mais alta. Para isso foi utilizado o mtodo de quadrats. O
nmero de indivduos de Liolaemus lutzae corresponde ao nmero encontrado em
cada faixa do transecto
16
22
23
23
25
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Perfis das restingas de Praia das Neves (a) e de Barra de Maric (b)
12
14
16
17
17
Figura 6. Resultado das anlises MDS para distribuio dos lagartos (L) entre os
quadrats (Q) e transectos (T) relacionados a categorias de micro-hbitats (M)
19
21
26
SUMRIO
INTRODUO
MATERIAL E MTODOS
RESULTADOS
12
DISCUSSO
27
CONCLUSES
36
REFERNCIAS BIBLIOGFICAS
37
PRANCHAS
45
ANEXOS
52
INTRODUO
A lagartixa-de-areia Liolaemus lutzae Mertens, 1938 pertence ao maior gnero da
famlia Liolaemidae, com mais de 190 espcies (AVILA et al., 2008) distribudas da Terra do
Fogo (54S, L. magellanicus (Hombron & Jacquinot, 1847)), no extremo sul da Amrica do
Sul, at os Andes Peruanos (L. walkeri Shreve, 1938) (GMEZ & LOBO, 2006). O gnero
apresenta uma das maiores distribuies no eixo latitudinal, altitudinal (05000m; 5000m. L.
irregularis Laurent, 1986; L. nigriceps (Philippi, 1860); L. signifer (Dumril & Bribon,
1837)) e climtica de todas as espcies de lagartos do mundo (SCHULTE et al., 2000;
ETHERIDGE, 2000; LABRA et al., 2007; AVILA, 2003, ESPINOZA & LOBO, 2003).
No Brasil h apenas trs espcies do gnero Liolaemus, todas associadas s restingas.
L. occipitalis Boulenger, 1885 ocorre nos Estados do Rio Grande do Sul e Santa Catarina
(MLLER & STEINIGER, 1977) nas dunas costeiras do Chu a Torres (SILVA & VERRASTRO,
2007). L. arambarensis Verrastro, Veronese, Bujes & Dias Filho, 2003 tem distribuio
conhecida para as margens da Laguna dos Patos, desde Viamo at o municpio de So
Loureno, Estado do Rio Grande do Sul (SILVA & VERRASTRO, 2007). A espcie de nosso
interesse, L. lutzae, endmica do Estado do Rio de Janeiro, restrita s restingas entre a
Marambaia (2305S, 4400W, limite oeste; municpio do Rio de Janeiro) e o municpio de
Cabo Frio (2253S, 4200W, limite leste).
Dentro do gnero, Liolaemus lutzae pertence ao grupo wiegmannii, um dos menores
grupos de espcies para o qual existem fortes evidncias que confirmam seu monofiletismo
(ETHERIDGE, 2000). Este grupo inclui mais nove espcies, todas lagartos de areia (sandlizards, ETHERIDGE, 2000; AVILA, 2003): L. arambarensis, L. azarai Avila, 2003, L.
multimaculatus (Dumril & Bibron, 1837), L. occipitalis, L. rabinoi (Cei, 1974), L. riojanus
Cei, 1979a, L. salinicola Laurent, 1986, L. scapularis Laurent 1982 e L. wiegmannii (Dumril
& Bibron, 1837) (ETHERIDGE, 1995, 2000; AVILA, 2003).
1
fuga (para vegetao herbcea, esconder-se sob detritos deixados na praia pela mar, enterrarse e entrar em toca), a autotomia caudal, ondulaes da cauda, comportamento deimtico
(ameaas ao predador) e imobilidade tnica (ROCHA, 1993).
Os predadores de Liolaemus lutzae so visualmente orientados. Magnanini & Filho
(1964) observaram o Falco-de-coleira (Falco femoralis Temminck, 1822) (Falconidae) e
Anu-branco (Guira guira (Gmelin, 1788)) (Cuculidae) na Barra da Tijuca, municpio do Rio
de Janeiro, predando o lagarto. Rocha (1993) alm de observar o cuculdeo alimentando-se do
da lagartixa-de-areia em Barra de Maric, municpio de Maric, tambm apontou como
predadores do lagarto a Coruja buraqueira (Athene cunicularia (Molina, 1782)) (Strigidae) e o
caranguejo Maria-farinha (Ocypode quadrata (Fabricius, 1787)) (Ocypodidae). Sem
mencionar em que restinga, Maciel (1984b) aponta o Falco-de-coleira e Anu-branco como
predadores de L. lutzae.
Devido a todas as caractersticas citadas nos pargrafos acima (e outras no listadas)
que o tornam to singular, sua distribuio restrita ao litoral do Estado do Rio de Janeiro e
observao do declnio demogrfico significativo das populaes (ROCHA & BERGALLO,
1992), a espcie foi inserida na lista vermelha de animais ameaados como criticamente em
perigo (IBAMA, 2003). Estes declnios podem estar relacionados destruio do hbitat
(ROCHA & BERGALLO, 1992).
J na dcada de 1980 havia a preocupao com o estado de conservao das
populaes de Liolaemus lutzae e em 1986 uma pequena parcela da populao da praia da
restinga de Barra de Maric foi translocada para o mesmo hbitat da restinga de Praia das
Neves, no Estado do Esprito Santo. Desde a introduo, essa populao tem sido monitorada
esporadicamente e os resultados mostram que o pequeno nmero de lagartos introduzidos
obteve sucesso em formar uma colnia. Os 51 indivduos translocados que originaram a nova
populao se estabeleceram na rea (SOARES & ARAJO, 2008).
3
MATERIAL E MTODOS
Localidade A localidade de estudo foi a restinga de Praia das Neves, onde 51
indivduos de Liolaemus lutzae foram introduzidos em 1986. Esta restinga estende-se por uma
rea de 67km2 (MMA, 2007) do municpio de Presidente Kennedy-ES, vizinho do municpio
de So Francisco do Itabapoana-RJ, separados pelo Rio Itabapoana. Outras informaes sobre
a vida silvestre da Praia das Neves so restritas, conhecendo-se apenas um pouco de sua fauna
de vertebrados (ROCHA et al., 2003). Sua composio florstica ainda desconhecida da
literatura (ASSIS et al., 2004). Entretanto, como parte do programa de manejo da lagartixa-deareia Liolaemus lutzae, financiado pelo Fundo Nacional do Meio Ambiente, o primeiro
inventrio florstico e fitosociolgico est sendo realizado pelo Departamento de Botnica da
Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro UFRRJ.
Coleta dos dados Para definir os melhores locais para dar incio ao estudo, realizei
algumas incurses-piloto, quando foram escolhidos quatro stios de armadilhas para captura
dos lagartos. Cada stio era composto de oito armadilhas de queda (pit-falls), montados na
zona de moitas, no limite com a praia. Cada armadilha de queda foi montada enterrando um
balde de 60 litros at a boca e instalando trs cercas de conduo de telha plstica (50 cm de
altura e 2,5 m de comprimento), sustentadas por estacas de madeira (Prancha 1). Essas
armadilhas permaneceram abertas por 12 dias, em Fevereiro de 2008, e um mesmo nmero de
dias em Julho do mesmo ano. A posio geogrfica de cada armadilha e a correspondente
altura da vegetao foram anotadas.
Outro mtodo de captura aplicado foi o de busca ativa em toda extenso da praia, entre
a zona de arrebentao e a zona de moitas (Prancha 1). A busca ativa ocorreu em perodos de
tempo variados (mnimo de um dia, mximo de 16 dias) entre Junho de 2007 e Novembro de
2008, somando 62 dias de busca. Em ambos os mtodos de captura, os indivduos eram
marcados cortando-se os dedos (toe-clipping; KREBS, 1998), medidos e ento soltos (Anexo
1).
Os indivduos de Liolaemus lutzae encontrados nas buscas foram geoposicionados e os
dados de uso de categorias de micro-hbitat no momento da observao foram anotados para
que fosse possvel medir o nicho espacial e anlises de preferncia por categoria. As
categorias de micro-hbitat utilizadas tiveram como base as propostas por Soares (2003),
modificadas a fim de adaptarem-se melhor a este estudo. Para testar a hiptese de
convergncia dos nichos espaciais da comunidade de lagartos da praia, os mesmos dados
foram tomados para as outras espcies de lagartos observadas na praia ou na zona de moitas
densas.
Para os outros lagartos encontrados na praia (ou prximo dela), segui o mesmo
protocolo de campo utilizado para Liolaemus lutzae. Esses dados foram utilizados para o
calculo de sobreposio de nicho espacial, anlises MDS e anlises discriminantes.
Outros vertebrados (rpteis, aves e mamferos) e invertebrados capturados ou apenas
observados na restinga de Praia das Neves que pudessem ser predadores potenciais de
Liolaemus lutzae foram identificados e geoposicionados (Prancha 1). A presena de
potenciais predadores poderia explicar o padro de distribuio da lagartixa-de-areia na
restinga de Praia das Neves. Os anfbios tambm foram anotados a fim de se obter uma lista
dos vertebrados terrestres da restinga de Praia das Neves, contribuindo com o conhecimento
da fauna local.
Outras praias ao norte de Praia das Neves foram visitadas no intuito de verificar se
Liolaemus lutzae havia conseguido dispersar para esses stios, rompendo a barreira geogrfica
formada pelas falsias daquela regio do litoral capixaba.
DE
GEOGRAFIA
ESTATSTICAS IBGE,
2007)
Anlise de dados Para os clculos de medida de nicho espacial e sobreposio foram
utilizadas as seguintes equaes, respectivamente, propostos por Pianka (1973):
n
B=
1
n
p
i =1
2
i
ij =
p
i =1
ij
p ik
n
p p
i =1
2
ij
i =1
2
ik
em 2003. Este grande projeto que tem como objetivos principais comparar a abundancia das
populaes de Liolaemus lutzae em Praia das Neves e em pelo menos mais duas localidades
do Rio de Janeiro (Barra de Marica populao-me e Barra da Tijuca fortemente
ameaada, em declnio), estabelecer os relacionamentos interespecficos de Liolaemus lutzae
com predadores, parasitas e competidores desta espcie nessas localidades, posicionar
geograficamente as colnias da espcie (obtendo dados adicionais de ecologia uso do
espao e alimento, ciclo de vida) e comportamento, comparar a aptido fenotpica das trs
populaes de Liolaemus lutzae por meio da aplicao do conceito de assimetria flutuante,
comparar a variabilidade gentica intra e interdmica de Liolaemus lutzae, informar as
autoridades responsveis sobre os impactos dos agentes destruidores das restingas ocupadas
por Liolaemus lutzae na paisagem e propor (ou contribuir caso existam diferentes grupos de
pesquisa trabalhando com o tema) para o plano de manejo desta e de outras espcies de
lagartos ameaadas das restingas.
Uma dissertao de mestrado e outra de doutorado j foram concludas dentro do
contexto deste projeto: Soares, 2003 (Dissertao) e Soares, 2008 (Tese). Um artigo j foi
publicado em 2008 com os dados da dissertao de Soares, 2003 (Soares & Araujo, 2008) e
uma lista de morcegos foi submetida no mesmo ano, ainda sem resposta dos editores.
Atualmente, alm da minha dissertao, outros trabalhos esto sendo realizados na
restinga de Praia das Neves dentro inseridos nos objetivos do projeto enviado ao FNMA: duas
monografias, um projeto de Iniciao Cientfica, trs dissertaes de mestrado e uma tese de
doutorado. Estes trabalhos envolvem a comunidade de lagartos da restinga, os predadores de
Liolaemus lutzae e comportamento da lagartixa-de-areia em cativeiro. Uma equipe do
Departamento de Botnica tambm trabalha para tornar disponvel para a comunidade
cientfica a composio florstica e fitossociolgica da restinga.
11
RESULTADOS
A restinga de Praia das Neves totalmente cercada pela Formao Barreiras,
barrancos de seis metros de altura datados do Tercirio, cobertos por pastos e plantios de cana
de acar, circundando os depsitos do Quaternrio, cobertos pela restinga (ARAUJO, 2004).
Essa caracterstica impede a disperso da lagartixa-de-areia para o norte do Estado do Esprito
Santo, e o Rio Itabapoana impede que volte para o Estado do Rio de Janeiro.
Assim como em outras restingas, em Praia das Neves podemos distinguir quatro tipos
de habitats diferentes: praia, moitas esparsas, moitas densas e florestas de restinga. Porm,
diferente da restinga que forneceu os espcimes que foram introduzidos restinga de Barra de
Maric o perfil oceano-continente que encontramos em Praia das Neves de praia, seguida
de moitas densas e s ento moitas esparsas (Figura 1a) segundo Costa et al. (1989). Em
Barra de Maric o perfil oceano-continente de praia, moitas esparsas (Clusia) e em seguida
moitas densas (Figura 1b) segundo Silva & Somner. (1984).
Figura 1. Perfis das restingas de Praia das Neves (a) e de Barra de Maric (b).
A praia da restinga possui perfil heterogneo em toda sua extenso. Em algumas partes
ela apresenta pequenas falsias que por vezes atinge a vegetao herbcea. As dunas prximas
a arrebentao so altas para o norte da restinga, em direo a vila de Marob, e para o sul as
dunas decrescem de tamanho at quase no serem percebidas perto da foz do Rio Itabapoana.
12
A vegetao que compe a flora da praia em geral herbcea, com algumas moitas mais
densas, guriris e cactos. Dentre as 23 espcies vegetais que compem a flora da praia da
restinga, as de maior valor de importncia so Ipomoea pes-caprae, Remirea maritima Aubl.
(Cyperaceae), Panicum racemosum (P. Beauv.) Spreng.(Poaceae) e Ipomoea imperati (Vahl)
Griseb., somando juntas 75% do total do valor de importncia (BRAZ et al., 2008) (Prancha
2). A composio florstica da formao halfila-psamfila reptante da restinga de Neves se
literatura de sua presena na restinga, Strobilurus torquatus Wiegmann, 1834 (COSTA et al.,
1989; ZERBINI, 1998). Com os colaboradores, fiz investidas no fragmento de floresta onde se
costumava encontrar a espcie, sem sucesso. (Tabela 1; Prancha 3).
14
N
Praia
Moitas
Floresta
114
Liolaemidae
Tropiduridae
32
199
45
45
17
Gymnophthalmidae
Polychrotidae
Gekkonidae
Teiidae
Scincidae
* Apenas registros visuais e fotogrficos. ** Registro na literatura (COSTA et al., 1989; ZERBINI, 1998)
15
cm2
Figura 3. Distribuio dos recursos oferecidos no hbitat de praia da restinga de Praia das Neves.
916900
32800
20800
14000
6700
2800
2400
1200
1200
800
400
0
0
0
0
0
0
0
0
0
n=29
438600
517300
0
0
2100
1600
0
400
1200
0
0
2000
0
800
0
0
36000
0
0
0
n=13
269900
579600
0
0
100
800
0
0
0
0
0
0
84000
0
1600
0
64000
0
0
0
n=10
Figura 4. Distribuio dos recursos utilizados por Liolaemus lutzae na restinga de Praia das Neves.
Figura 5. Distribuio dos refgios utilizados por Liolaemus lutzae na praia da restinga.
A anlise MDS das categorias de micro-hbitat por quadrat sugere que tanto
Liolaemus lutzae quanto os outros lagartos encontrados na praia da restinga no apresentam
preferncia por alguma das categorias observadas (Figura 6a). mais fcil associar a baixa
densidade dessas espcies na praia presena de categorias de micro-hbitat tambm raras.
17
18
Figura 6. Resultado das anlises MDS para distribuio dos lagartos (L) entre os quadrats (Q) e transectos
(T) relacionados a categorias de micro-hbitats (M).
19
Para ordenar e normalizar os dados apliquei outra anlise MDS a mesma matriz, antes
retirando as variveis correspondentes s espcies de lagartos. Substitu essas variveis, antes
numricas, por uma varivel classificatria, presena de lagartos, criada com quatro
categorias: (a) Liolaemus lutzae e outros lagartos presentes; (l) presena apenas de Liolaemus
lutzae; (o) outras espcies de lagartos, exceto Liolaemus lutzae; (z) nenhuma espcie de
lagarto. As Anlises Discriminantes aplicadas aos escores das duas primeiras dimenses das
anlises MDS, por quadrats (WL=0,8826; df=2, 3, 71; p=0,1811) e transectos (WL=0,7759;
df=2, 3, 21; p=0,5033), no revelaram diferenas entre eles quanto a presena ou ausncia dos
lagartos na praia. Anlises Discriminantes so sensveis ao erro Tipo II (MCCUNE & GRACE,
2002), por isso tenderiam a exagerar diferenas entre grupos, o que no aconteceu (Figura 7).
20
FACTOR(2)
-2
PRESENCA
-4
-4
-2
0
FACTOR(1)
d
l
o
t
FACTOR(2)
1
0
-1
PRESENCA
-2
-3
-3
-2
-1
0
FACTOR(1)
a
l
o
z
Figura 7. Anlise Discriminante da presena/ausncia das espcies de lagartos por categoria de micro-hbitat
na praia da restinga de Praia das Neves entre os quadrats (A) e entre os transectos (B). (a) Liolaemus lutzae e
outros lagartos presentes; (l) presena apenas de Liolaemus lutzae; (o) outras espcies de lagartos, exceto
Liolaemus lutzae; (z) nenhuma espcie de lagarto. As elipses incluem 95% da distribuio.
21
L. lutzae
A. ameiva
H. mabouia
M. agilis
T. torquatus
Frequncia
Frequncia
Frequncia
Frequncia
Frequncia
Alga
0.026
0.000
0.000
0.000
0.000
Areia
27
0.237
0.000
0.077
0.167
0.208
Bambu
0.018
0.000
0.000
0.000
0.042
Cactos
0.026
0.000
0.051
0.000
0.042
Coco
0.009
0.000
0.051
0.000
0.042
Entulho
0.018
0.000
0.026
0.000
0.000
Fezes
33
0.289
0.000
12
0.308
0.000
0.083
Guriri
0.044
0.000
13
0.333
0.000
0.000
Herbceas
15
0.132
0.000
0.000
0.667
0.208
Isopor
0.044
0.000
0.000
0.000
0.042
Madeira
0.035
0.000
0.000
0.000
0.042
Moita
0.000
1.000
0.000
0.167
0.250
Palha
0.000
0.000
0.051
0.000
0.000
Pet
0.070
0.000
0.000
0.000
0.000
Pneu
0.000
0.000
0.026
0.000
0.000
Tnis
0.009
0.000
0.000
0.000
0.000
Tijolo
0.000
0.000
0.051
0.000
0.000
Toca
0.026
0.000
0.000
0.000
0.000
Tronco
0.018
0.000
0.026
0.000
0.000
0.000
0.000
0.000
0.000
0.042
114
39
24
Vidro
Total
B=
5.870
1.000
4.460
2.000
6.000
22
0,000
0,638
0,436
0,631
0,000
0,236
0,612
0,038
0,238
0,746
Ll. Liolaemus lutzae; Aa. Ameiva ameiva; Gd. Gymnodactylus darwinii; Hm.
Hemidactylus mabouia; Ma. Mabuya agilis; Tt. Tropidurus torquatus.
Be
Be
1,84
1,89
1,60
2,00
4,85
0,307
0,315
0,267
0,333
0,808
5,87
1,00
4,46
2,00
6,00
0,294
0,050
0,223
0,100
0,300
Um total de 104 espcies de vertebrados entre Anfbios (21), Serpentes (7), Aves (49)
e Mamferos (27) foram registradas para Praia das Neves, distribudos em 47 famlias. Os
principais predadores de lagartos so aves e serpentes diurnas, animais que se orientam
visualmente.
Uma espcie de crustceo encontrado abundantemente em Praia das Neves, Ocypode
quadrata (Caranguejo-fantasma ou Maria-farinha), comum do litoral sul do Brasil at a
Amrica do Norte (MELO, 1996), voraz predador de outros invertebrados e lagartos, como
foi observado por Soares (2008; com. pess.). Todos os dias durante a vistoria das armadilhas
era necessrio remover indivduos desta espcie de dentro destas. Algumas vezes havia
23
24
1951, e Phyllostomus discolor Wagner, 1843. Uma lista dos potenciais predadores de L.
lutzae registrados encontra-se na Tabela 6 (Pranchas 5-7).
No houve correlao entre Liolaemus lutzae com seus potenciais predadores na paria
da restinga, apontando para uma distribuio do lagarto no hbitat, independente da presso
exercida por predadores (R = 0,0233; t = 0,1115; p = 0,9121).
Nenhum indivduo do liolaemdeo foi capturado nas armadilhas montadas no limite
entre a praia e a zona de moitas densas. Entretanto, outras espcies de lagartos que so
encontrados em outros habitats da restinga (ARAUJO, 1984) foram amostradas nesse habitat
vizinho. As espcies so: Ameiva ameiva (15), Gymnodactylus darwinii (4), Hemidactylus
mabouia (2), Mabuya agilis (2) e Tropidurus torquatus (179). Destes 202 registros de lagartos
nas armadilhas, houve a recaptura de um indivduo de Ameiva ameiva, 17 indivduos de
Tropidurus torquatus foram recapturados uma vez e outros seis foram recapturados duas
vezes.
Tabela 6. Potenciais predadores de Liolaemus lutzae registrados na praia da restinga de Praia das Neves.
Grupo
Espcie
Nome vulgar
Famlia
Invertebrados
Ocypodidae
Ocypode quadrata
Maria-farinha
Serpentes
Colubridae
Philodryas patagoniensis (Girard, 1858)
Parelheira
Pseudoboa nigra (Dumril, Bibron & Dumril, 1854)
Aves
Cathartidae
Cathartes aura (Linnaeus, 1758)
Urubu-de-cabea-vermelha
Cathartes burrovianus Cassin, 1845
Urubu-de-cabea-amarela
Coragyps atratus (Bechstein, 1793)
Urubu comum
Accipitridae
Leucopternis lacernulatus (Temminck, 1827)
Gavio-pombo-pequeno
Heterospizias meridionalis (Latham, 1790)
Gavio-caboclo
Rupornis magnirostris (Gmelin, 1788)
Gavio-carij
Falconidae
Caracara plancus (Miller, 1777)
Caracar
Milvago chimachima (Vieillot, 1816)
Carrapateiro
Falco sparverius Linnaeus, 1758
Quiriquiri
Falco femoralis Temminck, 1822
Falco-de-coleira
Cariamidae
Cariama cristata (Linnaeus, 1766)
Seriema
Cuculidae
Crotophaga ani Linnaeus, 1758
Anu-preto
Guira guira (Gmelin, 1788)
Anu-branco
Strigidae
Athene cunicularia (Molina, 1782)
Coruja-buraqueira
Tyrannidae
Pitangus sulphuratus (Linnaeus, 1766)
Bem-te-vi
Tyrannus melancholicus Vieillot, 1819
Suiriri
25
A visita em outras praias ao norte de Praia das Neves no obteve sucesso na procura
por lagartos. Em todas as quatro praias visitadas (Zona 24k, 0300159mL, 7655846mS; Zona
24k, 0304453mL, 7660749mS; Zona 24k, 0305006mL, 7661234mS; Zona 24k, 0307340mL,
7664037mS) no foram avistados indivduos de nenhuma espcie, nem mesmo rastros. Em
uma capoeira, atrs da linha de praia de uma dessas praias, foi avistado um nico indivduo de
Ameiva ameiva (Zona 24k, 305009mL, 7661299mS) (Prancha 8).
A distribuio dos indivduos de Liolaemus lutzae e de outros lagartos na praia e
prximo da praia da restinga de Praia das Neves podem ser apreciadas na Figura 8.
26
e
f
Figura 8. Distribuio dos lagartos na praia e prximo da praia da restinga de Praia das
Neves. a. L. lutzae; b. Ameiva ameiva; c. Gymnodactylus darwinii; d. Hemidactylus mabouia;
e. Mabuya agilis; f. Tropidurus torquatus.
27
DISCUSSO
Praia das Neves, assim como outras restingas, est dividida em zonas distintas de
acordo com a estrutura vegetal. A apresentao do perfil oceano-continente desta restinga de
praia, moitas densas, floresta e moitas esparsas. Em Barra de Maric (local de onde a amostra
de Liolaemus lutzae foi retirada) o perfil difere de Praia das Neves por haver uma inverso
das zonas de moitas densas e esparsas, alm de no possuir uma floresta de restinga como
ocorre em outras ao longo do litoral brasileiro (ASSIS et al., 2004; MAGNAGO et al., 2007), at
mesmo onde existe L. lutzae (e.g. restinga da Marambaia, MENEZES & ARAUJO, 2005). Dessa
forma, fica claro que as restingas, de maneira geral, so diferentes. Praia das Neves e Barra de
Maric no so excees, apesar de apresentarem formaes vegetais e zonas semelhantes.
Essa diferena na distribuio das zonas em Praia das Neves em relao Barra de
Maric tem influncia sobre a populao de Liolaemus lutzae. Em Barra de Maric, alguns
indivduos podem sem encontrados na regio de moitas esparsas, porm nenhum outro lagarto
encontrado na praia. A existncia de indivduos da lagartixa-de-areia forrageando na faixa
de moitas esparsas em Barra de Maric pode ser explicada pela presena de uma grade rea de
areia nua, contnua a praia e com ilhas de vegetao, as moitas (ARAUJO, 1984; SILVA &
SOMNER, 1984). Em Praia das Neves acontece o oposto. Liolaemus lutzae no encontrado na
zona de moitas densas formao em contato direto com a praia e outras espcies de
lagartos so frequentemente encontradas forrageando ou mesmo se abrigando sob os microhbitats da praia, que mais estreita, menos da metade da largura observada em Barra de
Maric. Em Praia das Neves, a faixa de moitas contgua a praia est bem mais perto da
arrebentao.
Isto demonstra um estreito relacionamento da lagartixa-de-areia com a praia e uma
dificuldade do lagarto de invadir outros hbitats da restinga. O lagarto fez uso das categorias
de micro-hbitat como abrigo contra predadores e locais para termorregulao. A utilizao
da matriz paisagstica da praia (areia e vegetao herbcea) tambm foi largamente utilizada
28
por L. lutzae. Nos trabalhos de Araujo (1984, 1991), podemos observar que a utilizao dos
recursos em Barra de Maric semelhante forma como a lagartixa-de-areia os utiliza em
Praia das Neves. De fato, as duas populaes no diferiram no uso dos micro-hbitats entre as
duas restingas (Soares & Araujo, 2008). Na primeira, o lagarto utiliza como stios de
alimentao a vegetao herbcea (gramneas, grassy-dune), reas de areia nua (opensand) e cactos (ARAUJO, 1991). Em Praia das Neves, pude observar que os lagartos que
aparentemente estavam forrageando encontravam-se ou sobre a areia nua ou sob a vegetao
herbcea (36,84%). Como stios de termorregulao o lagarto prefere se esconder sob
materiais deixados pela mar ou deixados sobre a areia por visitantes em Barra de Maric,
principalmente garrafas plsticas e chinelos (ARAUJO, 1984). Em Praia das Neves, encontrei
indivduos termorregulando sob os detritos, preferencialmente sob fezes de boi ou cavalo
(29,82%).
Os resultados dos testes de preferncia na utilizao dos recursos sugerem que o
lagarto faz distino entre os recursos e escolhe quais ir utilizar. Essa diferena no foi
ocasional ou relacionada distribuio irregular dos micro-hbitats na praia. As categorias
alga, coco, entulho, isopor, madeira, pet, toca tronco e vidro acumulam-se
entre os materiais deixados pela mar alta. Bambus so deixados por pescadores nas dunas,
ficando um pouco mais distantes do lixo do mar. As fezes dos bovinos e eqinos tambm
ficam no meio da praia. Estes animais frequentemente pastam da primeira duna at o limite
com a estrada. As outras categorias esto predominantemente espalhadas prximas da estrada.
A distancia mdia dos indivduos capturados foi de 13,079,80m da linha da mar. O
forrageamento se d na matriz paisagstica, areia e vegetao herbcea. Depois destas, a
maioria dos lagartos foi encontrado sob fezes, sugerindo a preferncia do lagarto por este
micro-hbitat.
29
DE
32
Essa atitude de introduzir animais para controlar pragas j foi realizada em diversas
partes do mundo e os resultados que se tem que sem um estudo muito minucioso do local e
das espcies envolvidas os resultados costumam ser catastrficos e prejuzos so muitos.
(CARVALHO, 2005). Outras introdues foram acidentais, como o bagre-africano Clarias
gariepinnus (Bruchell, 1822) (Clariidae) (FAO, 1997), o caramujo-africano Achatina fulica
Bowdich, 1822 (Achatinidae) (FISCHER & COLLEY, 2005) e tantas outras espcies.
No entanto, introduo de espcies com fins conservacionistas ou mesmo como
medidas mitigatrias nos conflitos homem-vida selvagem tem ganhado reconhecimento na
comunidade cientfica (PLATENBERG & GRIFFITHS, 1999; GRIFFITH et al., 1989; DODD &
SEIGEL, 1991; FISCHER & LINDENMAYER, 2000). Para isso, Wiens & Graham (2005)
recomendam um estudo prvio da rea onde se pretende introduzir espcies, alm de conhecer
a ecologia e comportamento das mesmas.
Estudos prvios foram realizados tanto em Praia das Neves como em outras restingas
que se tem registro de Liolaemus lutzae. Antes da translocao sabia-se da existncia de
predadores naturais da lagartixa-de-areia na restinga capixaba e como se constitua a
comunidade de lagartos. Outro fator importante levado em considerao foi o relacionamento
estreito de L. lutzae com o ambiente da praia. O lagarto especialista neste hbitat no capaz
de colonizar, ou mesmo atravessar, as reas de moitas imediatas a praia.
Diversas espcies de aves e serpentes que ocorrem nas restingas no Estado Fluminense
tambm esto presentes na restinga do Esprito Santo. Das 56 espcies de vertebrados, entre
aves (49) e serpentes (7), que listei para a praia da restinga capixaba, 48 (43 espcies de aves
e quatro de serpentes) tambm esto presentes em listas de ocorrncias para outras restingas
brasileiras (MACIEL, 1984a, 1984b; ARAUJO & COLLI, 1998; GONZAGA et al., 2000; REIS &
GONZAGA, 2000). Com exceo da serpente Pseudoboa nigra (Dumril, 1854), todos os
outros potenciais predadores de Liolaemus lutzae apresentam registros anteriores em
33
restingas. O nmero de espcies de aves registradas para Praia das Neves est subestimado,
visto que as outras listas apresentam um nmero muito superior de espcies. Apesar de no
estar presente em nenhuma das listas pesquisadas, sabido que frequentemente pinguins so
encontrados nas praias do Rio de Janeiro e Esprito Santo.
Gonzaga et al. (2000) comentam sobre a introduo de seriema (Cariama cristata
(Linnaeus, 1766)) em Carapebus por um fazendeiro. Entretanto, no se sabe a origem das
seriemas de Praia das Neves. A espcie foi observada em todas as reas da restinga e at
mesmo na estrada que separa a zona de moitas densas da praia em alguns trechos.
O resultado negativo da procura de lagartos em outras praias do Esprito Santo
mostrou mais uma vez como Praia das Neves possui caractersticas singulares para uma
restinga. De maneira geral, no havia regies de moitas ou matas (mesmo que secundrias)
que pudessem servir de abrigo para espcies de lagartos nas praias ao norte. Alm disso, a
ausncia at mesmo de Liolaemus lutzae confirma a hiptese de que as caractersticas
geofsicas de Praia das Neves impedem a expanso da populao para o norte, ficando a
lagartixa-de-areia restrita restinga em que foi introduzida.
Ouso especular que as outras espcies de lagartos encontrados na praia da restinga de
Praia das Neves no esto distribudas aleatoriamente no hbitat. Estas espcies esto
associadas a manchas de vegetao mais densa encontradas em alguns trechos. Os quatro
indivduos de Gymnodactylus darwinii foram capturados apenas nas armadilhas montadas sob
moitas densas de guriris entre a estrada e a praia, e outros dois indivduos foram coletados na
mata de restinga. Em outras restingas ele tambm encontrado nestes habitats (CARVALHO et
al., 2007). O lagarto Ameiva ameiva tambm foi capturado nessas armadilhas. Em Barra de
Maric esta espcie foi observada nas moitas densas (ARAUJO, 1984), sendo tambm comum
em clareiras, na floresta e capoeiras (CARVALHO et al., 2007). Os indivduos observados de
Mabuya agilis encontravam-se apenas em moitas. Carvalho & Araujo (2007) registraram esta
34
espcie para a restinga e para o hbitat de floresta da Marambaia. J Araujo (1984) foi mais
especfico sobre em que local do hbitat ele observou a espcie, que foi prxima a zona de
moitas densas em Barra de Maric. Destas trs espcies, nenhuma foi vista forrageando por
reas abertas da praia.
As espcies Tropidurus torquatus e Hemidactylus mabouia tambm foram
encontradas na praia em maior nmero que as anteriores, mas no se compara ao hbitat
vizinho (COSTA et al., 1989) nem ao nmero de indivduos capturados de Liolaemus lutzae. O
tropidurideo conhecido por ser uma espcie generalista e viver predominantemente em
habitats abertos (FIALHO et al., 2000). A lagartixa-de-parede, introduzida da frica
(VANZOLINI, 1968; 1978), tambm generalista, se adaptou bem as reas antropizadas. No
de se estranhar que estas espcies se aventurem pela vegetao herbcea da praia, forrageando
nas reas onde a faixa de praia mais estreita e as moitas se aproximam do mar. Maciel
(1984b) aponta como visitante da praia a lagartixa-de-parede.
No final da dcada de 1980, Costa et al. (1989, 1990) no trabalho pioneiro sobre a
estrutura da comunidade de lagartos de Praia das Neves, publicado , encontraram as mesmas
trs espcies de lagartos que encontrei utilizando os recursos da praia: Hemidactylus mabouia,
Mabuya agilis e Tropidurus torquatus. Entretanto, no encontraram nenhum indivduo de
Liolaemus lutzae. Talvez os trs anos de introduo no tivessem sido suficientes ainda para
que o lagarto se estabelecesse na praia e a populao aumentasse. Na ocasio, o lagarto mais
abundante neste hbitat foi Tropidurus torquatus. Todas as espcies de lagartos da restinga
foram encontradas na mata e na zona de moitas esparsas, com exceo de Strobilurus
torquatus Wiegmann, 1834.
Nos monitoramento que se seguiram (SOARES, 2003; 2008), as mesmas espcies
encontradas na praia ainda estavam l, com a diferena que Liolaemus lutzae j fazia parte
definitivamente da comunidade de lagartos da restinga. No se tem duvidas de que a
35
populao introduzida de Liolaemus lutzae em Praia das Neves cresceu na nova praia e que o
lagarto conservou seu nicho espacial. Mas no inicio no se pensava desta forma. Durante
alguns anos aps a introduo, os pesquisadores no encontraram nenhum indivduo na praia
(COSTA et al., 1989). A insistncia no foi em vo, e no incio desta dcada o primeiro
trabalho sobre o sucesso da translocao foi realizado (Soares, 2003). Isso mostra como
preciso ter pacincia nesse tipo de experimento em que o resultado real pode demorar mais de
uma dcada para aparecer.
possvel que o experimento de translocao citado neste trabalho tido como
fracassado (PLATENBERG & GRIFFITHS, 1999) na verdade no tenha sido monitorado por
tempo suficiente.
Trabalhos que envolvem translocao de indivduos so cada vez mais frequentes e
considerados importantes medidas que visam a conservao das espcies (GRIFFITH et al.,
1989; DODD & SEIGEL, 1991; FISCHER & LINDENMAYER, 2000). Em uma reviso recente
sobre translocao de anfbios e rpteis, Germano & Bishop (2008) relatam que boa parte dos
projetos entre 1991 e 2006 tiveram sucesso (42%). De 51 projetos de translocao, 38
(74,5%) foram motivados por razes conservacionistas, o que mostra que esta ferramenta tem
sido cada vez mais utilizada para este fim.
36
CONCLUSES
Os resultados revelam que apesar da populao de Liolaemus lutzae de Praia das
Neves apresentar diferenas morfolgicas significativas em relao populao que deu
origem a esta, de Barra de Maric, a forma como o lagarto utiliza o ambiente continua a
mesma. Isto corrobora com a hiptese de conservadorismo de nicho da espcie, o que impede
que outros habitats da restinga capixaba sejam invadidos por alguns indivduos e toda a
restinga seja colonizada.
A comunidade de lagartos da restinga, portanto, no sofre com a presena do
liolaemdeo na praia. As espcies que costumavam visitar este hbitat continuam a utiliz-la,
sem prejuzos para estas ou para Liolaemus lutzae.
A restinga de Praia das Neves singular. Possui uma diversidade de ambientes e de
espcies que no comum em outras restingas. Apesar de Praia das Neves ser reconhecida
como uma rea de Muito Alta Importncia Biolgica pelo Instituto de Pesquisa da Mata
Atlntica (2005). O Ministrio do Meio Ambiente (2007) tambm reconhece a necessidade de
uma prioridade de ao Muito Alta para esta restinga e classificou como Extremamente Alta
sua importncia biolgica. Estas medidas devem ser tomadas imediatamente, pois um porto
est para instalar na regio. Terras j foram vendidas e as reas para incio das obras
demarcadas.
Recomendo que seja criada uma Unidade de Conservao na restinga de Praia das
Neves para que a grande diversidade de espcies seja preservada.
37
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SOARES, A.H.B. & A.F.B. ARAUJO. 2008. Experimental introduction of Liolaemus lutzae
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SULLIVAN, B.K.; M.A. KWIATKOWSKI & G.W. SCHUETT. 2004. Translocation of urban Gila
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ZERBINI, G. J. 1998. Partio de recursos por duas espcies de Tropidurus (Squamata:
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Universidade de Braslia, Braslia.
46
PRANCA 1
Mtodos
6.
Equipe
do
Departamento
de
Botnica/UFRRJ fazendo levantamento da
florstico da formao halfila-psamfila
reptante
7. Observao dos potenciais predadores
47
PRANCHA 2
As quatro espcies de plantas mais abundantes na praia da restinga de Praia das Neves
1. Ipomoea pes-caprae
2. Remirea maritima
3. Panicum racemosum
4. Ipomoea imperati
48
PRANCHA 3
Lagartos da restinga de Praia das Neves
10
1. Ameiva ameiva
2. Anolis cf. fuscoauratus
3. Ecpleopus cf. gaudichaudii
4. Gymnodactylus darwinii
5. Hemidactylus mabouia
6. Liolaemus lutzae
7. Mabuya agilis
8. Mabuya macrorhyncha
9. Tropidurus torquatus
10. Tupinambis merianae
49
PRANCHA 4
Categorias de Micro-hbitat encontradas na praia da restinga de Praia das Neves.
10
11
12
13
14
15
17
18
19
1. Alga
2. Areia
3. Bambu
4. Cactos
5. Cco
6. Entulho
7. Fezes
8. Guriri
9. Herbceas
10. Isopor
16
11. Madeira
12. Moita
13. Palha
14. Pet
15. Tnis
16. Tijolo
17. Toca
418. Tronco
19. Vidro
50
PRANCHA 5
Aves predadoras de lagartos observadas na praia da restinga de Praia das Neves
1. Cathartes aura
2. Cathartes burrovianus pousado na praia
3. Coragyps atratus
4. Coragyps atratus e Caracara plancus
pousados na primeira duna da praia
5. Caracara plancus
PRANCHA 6
Aves potenciais predadoras de Liolaemus lutzae na restinga de Praia das Neves
1. Leucopernis lacernulatus
2. Heterospizias meridionalis
3. Rupornis magnirostris
4. Milvago chimachima
5. Falco sparverius
6. Cariama cristata
7. Crotophaga ani
8. Pitangus sulphuratus
9. Tyrannus melancholicus
52
PRANCHA 7
Outros potenciais predadores de Liolaemus lutzae em Praia das Neves e algumas presas
1. Philodryas patagoniensis
2. Boa constrictor
3. Ocypode quadrata
4. Pseudoboa nigra
5. Maria-farinha e Tropidurus torquatus parciamente devorado na armadilha
6. Ameiva ameiva parciamente devorado por Maria-farinha
53
PRANCHA 8
Praias visitadas
54
ANEXO 1
PROTOCOLO UTILIZADO NO CAMPO PARA COLETA DOS DADOS
Situao
Hora
Marca
Espcie
Sexo
Coordenada Geogrfica
Idade
Clima
Temp. Dia
Ecto
Fotog?
N foto
Alt. Veg
Refgio Alt.Refg
Observaes
CRC
Data
N tombo
55
ANEXO 2
LISTA DOS VERTEBRADOS TERRESTRES DA RESTINGA DE PRAIA DAS NEVES.
Bufonidae
Hylidae
Leiuperidae
Leptodactylidae
Microhylidae
Polychrotidae
Liolaemidae
Tropiduridae
Gekkonidae
Teiidae
Gymnophthalmidae
Scincidae
Leptotyphlopidae
Boidae
Colubridae
Viperidae
Cracidae
Spheniscidae
AMPHIBIA
Anura
Rhinella pygmaea (Myers & Carvalho, 1952)
Aparasphenodon brunoi Miranda-Ribeiro, 1920
Dendropsophus bipunctatus (Spix, 1824)
Dendropsophus branneri (Cochran, 1948)
Dendropsophus decipiens (A. Lutz, 1925)
Dendropsophus meridianus (B. Lutz, 1954)
Hypsiboas albomarginatus (Spix, 1824)
Hypsiboas semilineatus (Spix, 1824)
Scinax alter (B. Lutz, 1973)
Scinax argyreornatus (Miranda-Ribeiro, 1926)
Scinax cuspidatus (A. Lutz, 1925)
Scinax similis (Cochran, 1952)
Scinax sp. (aff. x-signatus)1
Trachycephalus nigromaculatus Tschudi, 1838
Physalaemus sp.
Pseudopaludicola cf. mystacalis (Cope, 1887)
Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799)
Leptodactylus mystacinus (Burmeister, 1861)
Leptodactylus natalensis A. Lutz, 1930
Leptodactylus ocellatus (Linnaeus, 1758)
Arcovomer passarellii Carvalho, 19541
Stereocyclops parkeri (Wettstein, 1934)
REPTILIA
Lacertilia
Anolis cf. fuscoauratus D'Orbigny, 1837
Liolaemus lutzae Mertens, 1938
Strobilurus torquatus Wiegmann, 18342
Tropidurus torquatus (Wied, 1820)
Gymnodactylus darwinii (Gray, 1845)
Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonns, 1818)
Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758)
Tupinambis merianae (Dumril & Bibron, 1839)
Ecpleopus cf. gaudichaudii Dumril & Bibron, 1839
Mabuya agilis (Raddi, 1823)
Mabuya macrorhyncha Hoge, 1947
Serpentes
Leptotyphlops salgueiroi Amaral, 1954
Boa constrictor Linnaeus, 1758
Liophis miliaris (Linnaeus, 1758)
Philodryas patagoniensis (Girard, 1857)*
Pseudoboa nigra (Dumril, 1854)*
Helicops carinicaudus ( Wied-Neuwied , 1825)
Bothrops jararaca (Wied,1824)
AVES
Galliformes
Penelope superciliaris Temminck, 1815
Sphenisciformes
Spheniscus magellanicus (Forster, 1781)
sapinho-de-restinga
perereca-cabeuda
perereca
perereca-pequena
perereca-pequena
perereca-verde
raspa-cuia
raspa-cuia
raspa-cuia-pintata
raspa-cuia
perereca-grande-cabeuda
r
r-do-charco
caote
caote-vermelho
caote-borbulhante
r-manteiga
r-da-chuva
lagartixa-de-aria
taraguira
lagartixa-de-parede
lagarto-verde
tei
cobra-cega
jibia
cobra-d'gua
parelheira
cobra-d'gua
jararaca
jacupemba
pingim-de-magalhes
56
Fregatidae
Ardeidae
Cathartidae
Accipitridae
Falconidae
Rallidae
Cariamidae
Charadriidae
Jacanidae
Sternidae
Columbidae
Cuculidae
Tytonidae
Strigidae
Nyctibiidae
Caprimulgidae
Picidae
Furnariidae
Tyrannidae
Hirundinidae
Mimidae
Thraupidae
Pelecaniformes
Fregata magnificens Mathews, 1914
Ciconiformes
Butorides striata (Linnaeus, 1758)
Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758)
Egretta caerulea (Linnaeus, 1758)
Ardea alba Linnaeus, 1758
Cathartiformes
Cathartes aura (Linnaeus, 1758)*
Cathartes burrovianus Cassin, 1845*
Coragyps atratus (Bechstein, 1793)*
Falconiformes
Leucopternis lacernulatus (Temminck, 1827)*
Heterospizias meridionalis (Latham, 1790)*
Rupornis magnirostris (Gmelin, 1788)*
Caracara plancus (Miller, 1777)*
Milvago chimachima (Vieillot, 1816)*
Falco sparverius Linnaeus, 1758*
Falco femoralis Temminck, 1822*
Gruiformes
Gallinula chloropus (Linnaeus, 1758)
Cariama cristata (Linnaeus, 1766)*
Charadeiiformes
Charadrius semipalmatus Bonaparte, 1825
Jacana jacana (Linnaeus, 1766)
Sterna hirundo Linnaeus, 1758
Columbiformes
Columbina talpacoti (Temminck, 1811)
Columbina squammata (Lesson, 1831)
Columbina picui (Temminck, 1813)
Cuculiformes
Crotophaga major Gmelin, 1788
Crotophaga ani Linnaeus, 1758*
Guira guira (Gmelin, 1788)*
Strigiformes
Tyto alba (Scopoli, 1769)
Athene cunicularia (Molina, 1782)*
Caprimuldiformes
Nyctibius sp.
Podager nacunda (Vieillot, 1817)
Nyctidromus albicollis (Gmelin, 1789)
Piciformes
Picumnus cirratus Temminck, 1825
Colaptes campestris (Vieillot, 1818)
Passeriformes
Furnarius rufus (Gmelin, 1788)
Satrapa icterophrys (Vieillot, 1818)
Pitangus sulphuratus (Linnaeus, 1766)*
Tyrannus melancholicus Vieillot, 1819*
Pygochelidon cyanoleuca (Vieillot, 1817)
Hirundo rustica Linnaeus, 1758
Mimus gilvus (Vieillot, 1807)
Ramphocelus bresilius (Linnaeus, 1766)
Thraupis sayaca (Linnaeus, 1766)
tesouro
socozinho
gara-vaqueira
gara -azul
gara-branca-grande
urubu-da-cabea-vermelha
urubu-da-cabea-amarela
urubu-de-cabea-preta
gavio-pombo-pequeno
gavio-caboclo
gavio-carij
caracara
carrapateiro
quiriquiri
falco-de-coleira
frango-d'gua-comum
seriema
batura-de-bando
jaan
trinta-ris-boreal
rolinha-roxa
fogo-apagou
rolinha-picui
anu-coroca
anu-preto
anu-branco
coruja-da-igreja
coruja-buraqueira
urutau
coruco
bacurau
pica-pau-ano-barrado
pica-pau-do-campo
joo-de-barro
suiriri-pequeno
bem-te-vi
suiriri
andorinha-pequena-de-casa
andorinha-de-bando
sabi-da-praia
ti-sangue
sanhau-cinzento
57
sara-sapucaia
sara-beija-flor
sa-verde
canrio-da-terra-verdadeiro
pardal
macaco-prego
camundongo
camundongo-do-mato
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
morcego
cachorro
cachorro-do-mato
mo-pelada
cavalo
porco
boi
58