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Ecologia do Fitoplncton Marinho (LABCULT). Rua So Francisco Xavier, 524, 4 andar, sala: 4023, bloco E, Maracan, Rio de Janeiro, RJ, Brasil.
CEP: 20550-013.
E-mails: nathaliaocastro@gmail.com, gleyci_moser@uerj.br
RESUMO
O termo floraes algais nocivas (FANs) inclui tanto espcies produtoras de toxinas, que podem contaminar
consumidores topo atravs da biomagnificao, quanto os grandes produtores de biomassa, que podem levar
depleo de oxignio dissolvido na coluna de gua e, consequentemente, aumentar as taxas de mortalidade no
ambiente marinho, tendo produzido ou no toxinas; alm daqueles que provocam efeitos inflamatrios e danos
mecnicos peixes e invertebrados. Em especial, a sntese de toxinas (armazenadas internamente ou secretadas
no meio) considerada uma estratgia do fitoplncton para reduzir o efeito de potenciais competidores e
predadores. Das mais de 5000 espcies conhecidas do fitoplncton, somente 6% pode ser nociva e menos de
2% produtora de toxina. Originalmente fenmenos naturais comuns s mais diversas regies do planeta, as
FANs apresentam aumento de sua extenso e persistncia, relacionadas ao impacto da ao antropognica
responsvel pela eutrofizao das guas costeiras, transporte de organismos pela gua de lastro, crescimento da
aquacultura e mudanas climticas associadas ao crescimento da atividade industrial nos ltimos dois sculos.
Uma vez que cada espcie apresenta diferentes estratgias adaptativas e responde de diferentes maneiras s
modificaes do ambiente, defende-se que investigaes bem sucedidas sero aquelas que consigam identificar
e quantificar as adaptaes especficas das espcies causadoras de FANs que levam sua seleo, em particular
s diversas condies hidrodinmicas e ecolgicas. Dessa forma, o presente tabalho visa apresentar uma breve
reviso sobre os principais aspectos relacionados ao desenvolvimento dessas floraes e, principalmente,
relatar alguns casos sobre o impacto de sua ocorrncia nas comunidades costeiras.
Palavras-chave: alelopatia; biomagnificao; envenenamento; fitoplncton; ficotoxinas.
ABSTRACT
HARMFUL ALGAL BLOOMS AND THEIR ENVIRONMENTAL EFFECTS. The term harmful
algal blooms (HABs) include both toxin-producing species, which can contaminate top consumers through
biomagnification, and high biomass producers, that can lead to dissolved oxygen depletion in the water column
and, thereby, rise mortality rates in the marine environment, producing toxins or not; as well as those that can
cause inflammatory effects and mechanical damage to fish and invertebrates. In particular, synthesis of toxins
(internally stocked or released in the medium) is taken as a strategy of the phytoplankton to reduce the effects
of potential competitors and predators. Of more than 5000 known species of phytoplankton, only 6% can be
harmful and less than 2% produces toxins. Originally natural phenomena common to various regions on our
planet, HABs show an increase in their extent and persistence, related to antropogenic impact responsible for
coastal water eutrophication, organisms transport through ballast water, increase of aquaculture and climate
changes associated to the increase in industrial activities for the last two centuries. Once each species shows
different adaptative strategies and acts in distinct ways in response to environmental change, it is argued that
better investigations will be those that can identify and quantify the specific adaptations of HABs-causing
species that are able to lead to their selection, particularly to several hydrodynamic and ecological conditions.
Thus, the present work intends to present a summary of the most important aspects linked to the development
of these blooms and, mainly, report some cases about the impact of their occurrence on coastal communities.
Keywords: allelopathy; biomagnification; poisoning; phytoplankton; ficotoxins.
RESUMEN
FLORACIONES DE ALGAS NOCIVAS Y SUS EFECTOS AMBIENTALES. El trmino floraciones
de algas nocivas (FANs) incluye tanto a las especies productoras de toxinas, las cuales pueden contaminar
a los consumidores superiores a travs de la biomagnificacin, como a los grandes productores de biomasa,
que pueden llevar al agotamiento de oxgeno disuelto en la columna de agua y, por lo tanto, aumentar las
tasas de mortalidad en el medio marino, produciendo toxinas o no; as como aquellos que causan efectos
inflamatorios y daos mecnicos en los peces e invertebrados. En particular, la sntesis de toxinas (internamente
almacenadas o liberadas en el medio) es considerada una estrategia del fitoplancton para reducir los efectos
de los potenciales competidores y depredadores. De las ms de 5000 especies conocidas de fitoplancton,
solamente el 6% puede ser nocivo y menos del 2% produce toxinas. Originalmente los fenmenos naturales
comunes a diferentes regiones del planeta, las FANs muestran un incremento en su extensin y persistencia,
relacionado con el impacto antropognico responsable de la eutrofizacin de las aguas costeras, el transporte
de los organismos a travs del agua de lastre, el aumento de la acuicultura y el cambio climtico asociado con
el crecimiento de la actividad industrial durante los ltimos dos siglos. Debido a que cada especie muestra
diferentes estrategias adaptativas y responde de distintas maneras frente a las modificaciones del ambiente,
se argumenta que las investigaciones ms exitosas sern aquellas que consigan identificar y cuantificar las
adaptaciones especficas de las especies causantes de los FANs que son capaces de conducir a su seleccin, en
particular, a diferentes condiciones hidrodinmicas y ecolgicas. Por ello, este trabajo presenta una resea de
los aspectos ms importantes relacionados con el desarrollo de esas floraciones y, principalmente, se reportan
algunos casos acerca del impacto de esas ocurrencias en las comunidades conteras.
Palabras clave: alelopata; biomagnificacin; envenenamiento; fitoplancton; ficotoxinas.
Blooms em ingls), termo cunhado pela primeira de origem terrestre ou devido influncia antrpica,
vez em 1974 durante a 1 Conferncia Internacional so os principais responsveis pelo aumento da
de Floraes de Dinoflagelados Txicos (Hallegraeff produtividade primria, principalmente na regio
et al. 1995). Nesse contexto, preciso deixar claro costeira (a Tabela 1 sumariza as principais causas
que o termo FANs deve ser usado para descrever de FANs discutidas na literatura). Maiores taxas
aumentos em um curto espao de tempo da populao de respirao e eventual decomposio ocorrem e
de microalgas que tenha encontrado condies levam maior depleo do oxignio, promovendo,
favorveis ao seu desenvolvimento. essencial em ltima instncia, condies anxicas at mesmo
tambm destacar que o referido termo empregado prximo superfcie. Alm disso, o aumento da
para as mais diferentes classes de microalgas, como biomassa de microalgas leva ao aumento da turbidez.
Dinophyceae, Cyanophyceae, Bacillariophyceae, A paulatina deteriorao da coluna de gua (odor,
Raphydophyceae e a diviso Prymnesiophyta (que mudana de cor) leva, assim, a alteraes na estrutura
inclui os cocolitofordeos) (Hallegraeff 2010). da teia trfica e a problemas econmicos diversos,
Segundo Van Der Bergh et al. (2002) e Granli et tais quais a proibio da atividade pesqueira e
al. (2008), os aumentos excessivos da concentrao de recreativa, caracterizando o primeiro tipo de florao
nitrognio e fsforo na coluna de gua, ocasionados de microalgas nocivas (Hallegraeff et al. 1995,
pelo aumento do aporte fluvial e da carga de nutrientes Anderson et al. 2002).
Tabela 1. Principais causas das FANs (floraes algais nocivas) citadas na literatura causas naturais e aumento de ocorrncia e abrangncia
geogrfica das FANs associadas s atividades humanas.
Table 1. HABs (harmful algal blooms) main causes cited in the literature natural causes and increasing of occurance and geographical range of
HABs related to human activities.
1- Naturais
2- Antropognicas
Diminuio da circulao
confinamento de corpos de gua
Garcs et al. (2000)
(ex. exploraoo da linha de costa
Mediterrneo)
1- Naturais
Transporte atravs de correntes Dale et al. (1993); Mas & Garcs
hidden flora (2006)
2- Antropognicas
Deteco de espcies
potencialmente nocivas em gua de lastro Hallegraeff (2003)
reas nasquais esas noforam
previamente identificadas Movimentao do estoque de
Scholin (1996)
moluscos em maricultura
torna-se o principal mecanismo de defesa (Granli & danos fsicos a populao humana. Anualmente so
Johansson 2003). registrados cerca de 2000 casos de intoxicaes (com
De toda forma, os efeitos produzidos contra aproximadamente 15% de mortalidade) em seres
predadores e competidores, devido presena dos humanos atravs da ingesto de peixes, moluscos e
compostos txicos oriundos de microalgas, somente gua contaminados, alm da exposio via contato
so efetivos a partir de determinada concentrao e inalao (Hallegraeff et al. 1995, Mas & Garcs
mnima (Flynn 2008). Mason et al. (1982) mostram, 2006).
por exemplo, que a toxina produzida pela cianobactria Em decorrncia dos inmeros casos de
Scytonema hofmanni somente inibe o crescimento intoxicaes e das grandes perdas socioeconmicas
de Synechococcus a partir de uma concentrao de observadas, programas de monitoramento tm sido
1,5g.mL-1. Experimentos de Gleason & Paulson desenvolvidos (Caron et al. 2010). Segundo Van Der
(1984) demonstram, por sua vez, que concentraes Bergh et al. (2002), quatro tipos de polticas podem ser
menores que 1g.mL-1 da toxina de S. hofmanni no identificadas: preveno, restaurao, melhoramento
conseguem cessar o transporte de eltrons para o e nenhuma ao.
fotossistema II de Synechococcus por mais do que As polticas de preveno abrangem estratgias
dois ou trs dias. que procuram minimizar a probabilidade de formao
Nota-se que alguns predadores expostos de uma florao algal nociva, seja prevenindo a
historicamente a determinadas toxinas parecem introduo acidental de microalgas atravs da gua
apresentar resistncia s mesmas, o que acaba de lastro ou transportadas com peixes e moluscos
complicando a previso dos efeitos das atividades importados, e at mesmo reduzindo ou eliminando
aleloqumicas de microalgas. Padres de evitao de o despejo de efluentes domsticos e industriais
dinoflagelados txicos (como Gonyaulax tamarensis, que contribuem para o aumento da freqncia e
atualmente Alexandrium tamarensis), provavelmente intensidade dessas floraes.
deflagrados por comandos qumicos, e a substituio Medidas de restaurao so implantadas aps
pela predao de espcies de microalgas competidoras a ocorrncia de FANs e estas tentam, atravs do
so observados em Calanus pacificus e Paracanulus emprego de mo de obra treinada e equipamento
parvus, citados por Huntley et al. (1986). especial, controlar a formao de floraes e impedi-
Embora a proliferao de microalgas possa las de espalharem-se. A escolha das medidas a serem
ser benfica para a aquacultura, o aumento da tomadas utilizam a identificao de espcies chave e
concentrao das espcies potencialmente nocivas so preferencialmente empregadas com base no seu
associado a fatos negativos que causam perdas grau de eficincia.
econmicas nas atividades pesqueiras e em operaes As estratgias de melhoramento so caracterizadas
de turismo. Granli et al. (2008), por exemplo, por programas pontuais e individuais que no
relatam que grandes mortandades de peixes ocorrem focam sua ateno nas condies precedentes ao
aps grandes floraes de cianobactrias capazes desenvolvimento das floraes. Compreendem
de liberar compostos hemolticos que afetam as medidas de mitigao, ou seja, medidas que podem
delicadas membranas das brnquias dos primeiros. reduzir os impactos, como por exemplo, a remoo de
Por sua vez, Weissbach et al. (2010) comentam agregados de algas e organismos mortos das praias.
sobre a transferncia das chamadas neurotoxinas A opo por uma estratgia de ausncia de ao
sintetizadas por Alexandrium spp. ao longo da teia significa a aceitao de todos os possveis danos.
trfica marinha, e os conseqentes aumentos no
nmero de peixes, aves e mamferos com funes FATORES QUE CONTROLAM O
fisiolgicas alteradas, e at mesmo mortos. DESENVOLVIMENTO DE FLORAES
Das mais preocupantes questes a respeito da
proliferao de FANs nos oceanos e zonas costeiras Floraes algais nocivas so fenmenos naturais
est a avaliao da extenso dos compostos qumicos que tm ocorrido ao longo da histria da Terra.
na teia trfica marinha, que incluem os possveis Virtualmente, toda regio costeira de nosso planeta
j foi afetada alguma vez pelo desenvolvimento A eutrofizao, quando associada a padres de
de FANs, resultados da interao entre os fatores circulao restrita ou alta estratificao da coluna
abiticos (temperatura, luz, nutrientes, regime de gua, pode elevar a produtividade primria e
hidrolgico) e biticos (competio, predao, a decomposio da matria orgnica, reduzindo,
lise viral). Nas ltimas dcadas, nota-se, porm, o muitas vezes drasticamente, os teores de oxignio
aumento crescente dos registros de FANs ao redor dissolvido na coluna de gua. Condies anxicas
do globo (Anderson et al. 2002, Hallegraeff 2010). podem ser criadas e aumentos da mortalidade de
Segundo Anderson et al. (2008) o aumento diversos organismos aerbicos so comuns. Da
observado funo tanto da disperso natural de mesma forma, espcies oportunistas podem se
espcies por correntes ou tempestades, quanto desenvolver, como aquelas que possuem estratgias
e principalmente devido a influncia das nutricionais vantajosas, como a afinidade por menor
atividades humanas, seja em decorrncia do teor de nutrientes, preferncia por formas reduzidas
aumento da eutrofizao costeira ou via transporte de nitrognio (como amnia e uria) e habilidade
de microalgas pela gua de lastro, e at mesmo mixotrfica (Mas & Garcs 2006). Nesse caso, tem-
pelo desenvolvimento de tcnicas de anlise mais se o que se chama de floraes algais no-txicas.
precisas. Alm do aumento da biomassa, Granli &
Em especial, a disponibilidade de nutrientes Johansson (2003) e Granli et al. (2008) destacam
essencial para o crescimento da biomassa das que sob condies de estresse/eutrofizao altera-
microalgas marinhas e situaes de alterao dessas se o balano entre nitrognio e fsforo na coluna de
so as mais discutidas como as principais causas gua, e a produo de aleloqumicos acaba sendo
para o aumento do desenvolvimento, persistncia reforada e tendo sua ao acentuada. Ao eliminarem
e expanso de muitas floraes algais (ex. Granli ou inibirem o crescimento de seus competidores,
& Johansson 2003, Dyhrman 2008, Granli et al. as algas alelopticas so ento capazes de usar os
2008, Heisler et al. 2008). nutrientes limitantes.
Nas regies costeiras e ocenicas, nitrognio e Granli & Johansson (2003) do como exemplo
fsforo esto raramente em concentraes altas o aumento da toxicidade de Prymnesium parvum sob
o suficiente para sustentar o desenvolvimento condies de nitrognio ou fsforo limitante. Segundo
simultneo de uma grande variedade de espcies. esses autores, em condies de nitrognio e fsforo
Dessa forma, a habilidade de competir por nutriente limitante, P. parvum apresentou efeito negativo sobre
limitante crucial para a proliferao preferencial T. weissflogii, Prorocentrum minimum e Rhodomonas
de determinadas espcies. cf. baltica. J em condies de nitrognio e fsforo
Em estgios avanados do impacto da ao suficientes, um efeito positivo foi notado, indicando
antrpica, o aumento do despejo de efluentes que a produo de toxina uma resposta qumica aos
em rios e zonas costeiras principalmente de baixos nveis de nutrientes (Figura 1).
fertilizantes utilizados pelas atividades agrcolas , Heisler et al. (2008) mostram como exemplo
a maior deposio atmosfrica e a canalizao de rios da alterao da sucesso fitoplnctnica devida
para navegao, controle de enchentes ou construo influncia da eutrofizao costeira e reduo
de reservatrios, contribuem para o aumento da da razo N:P a substituio da comunidade de
eutrofizao do ambiente (CENR 2000, Anderson et diatomceas na plataforma oeste da Flrida pelo
al. 2002, Justic et al. 2002, Kesel 2003, Reide-Corbett dinoflagelado Karenia brevis.
et al. 2006, 2007, Hyfield et al. 2008, Lohrenz et al. Verifica-se que a eutrofizao costeira de origem
2008, Eldridge & Roelke 2010). Para se ter idia, antrpica no s pode disponibilizar nutrientes
no ambiente costeiro, desde o incio da Revoluo em excesso na coluna de gua e acabar levando
Industrial, a carga de fsforo triplicou, enquanto que formao de elevadas biomassas de microalgas,
a de nitrognio aumentou de quatro a dez vezes no mas tambm age como fator na regulao de
Golfo do Mxico e no Mar do Norte, respectivamente alelopatia (Anderson et al. 2008, Caron et al.
(CENR 2000, Smil 2001). 2010). importante citar que no s os nutrientes
Figura 1. Efeitos da toxicidade de Prymnesium parvum sob diferentes concentraes de nitrognio ou fsforo. Em situaes de nitrognio e fsforo
limitante, P. Parvum apresentou efeito negativo em Thalassiosira weissflogii, Prorocentrum minimum e Rhodomonas cf. baltica. O oposto foi observado
em condies de nitrognio e fsforo repletos. Figura adaptada de Granli & Johansson (2003).
Figure 1. Effects of Prymnesium parvums toxicity under different concentrations of nitrogen or phosphorus. In situations of limiting nitrogen and
phosphorus, Prymnesium parvum showed a negative effect on Thalassiosira weissflogii, Prorocentrum minimum and Rhodomonas cf. baltica. The
opposite was observed under conditions of full nitrogen and phosphorus. Figure adapted from Granli & Johansson (2003).
inorgnicos so utilizados pelas floraes. Para importantes fatores para a expanso das FANs nos
Granli et al. (2008) e Heisler et al. (2008) muitos oceanos. Defende-se que, no caso de um aquecimento
nutrientes orgnicos (dissolvidos ou particulados) so do planeta, as temperaturas nos oceanos e o nvel do
biodisponveis para dinoflagelados e cianobactrias, mar aumentaro, haver desacelerao da circulao
em especial as fraes orgnicas de nitrognio e ocenica e conseqente aumento da estratificao da
fsforo liberadas pela lise celular dos organismos coluna de gua. Devido ao aquecimento das guas,
alvo de suas toxinas. a solubilidade do oxignio diminuir, enquanto a
Ainda segundo Heisler et al. (2008), o eutrofizao nas regies costeiras poder ser elevada
reconhecimento de que a poluio do ambiente mediante a maior precipitao e intemperismo
marinho contribui para o desenvolvimento e terrestre. A fotossntese ser ento estimulada e,
persistncia das FANs no diminui a possibilidade especialmente, haver proliferao de microalgas
de outros fatores poderem, tambm, promov-las. oportunistas (dinoflagelados e cianobactrias).
Descobrir a complexidade e a interao entre esses As zonas anxicas sero expandidas e ocorrero
fatores um grande desafio para a gesto de ambientes aumentos das emisses de gases estufa como metano
costeiros. (CH4) e xido nitroso (N2O), alm da acidificao
Em especial, as alteraes climticas so destacadas dos oceanos devido ao aumento da concentrao de
por Granli et al. (2008) e Hallegraeff (2010) como dixido de carbono (CO2) na coluna de gua. Por fim,
Tabela 3. Exemplos de espcies produtoras de elevada biomassa, capazes de provocar perdas na comunidade de peixes e invertebrados (ex. Hallegraeff
et al. 1995, Przeslawski et al. 2008, Moestrup et al. 2009, Caron et al. 2010, Proena et al. 2010).
Table 3. Examples of high biomass species, which can cause losses in the community of fish and invertebrates (ex. Hallegraeff et al. 1995, Przeslawski
et al. 2008, Moestrup et al. 2009, Caron et al. 2010, Proena et al. 2010).
Rafidofceas Chattonella cf. marina, Chattonella cf. antiqua, Heterosigma akashiwo, Fibrocapsa japonica
Registros desse subgrupo, por exemplo, so Tabela 4. Exemplos de espcies produtoras de elevada biomassa
causadoras de danos de ordem bio-econmica (ex. Hallegraeff et al. 1995,
encontrados nos trabalhos de Przeslawski et al. (2008)
Przeslawski et al. 2008, Moestrup et al. 2009, Caron et al. 2010, Proena
e Caron et al. (2010), que descrevem a ocorrncia de et al. 2010).
mars marrons a partir da dcada de 80 na poro oeste Table 4. Examples of high biomass species that can cause bio-economic
do Atlntico Norte, em especial na regio costeira de damages (ex. Hallegraeff et al. 1995, Przeslawski et al. 2008, Moestrup et
al. 2009, Caron et al. 2010, Proena et al. 2010).
Rhode Island (EUA). Nessa rea verifica-se alto
desenvolvimento de Aureococcus anophagefferens,
Grupo Espcies nocivas
uma microalga que no produz toxinas especficas
capazes de levar a fatalidades humanas, mas que afeta Coscinodiscus wailesii, Cylindrotheca
negativamente a populao de bivalves pela inibio Diatomceas closterium, Guinardia flaccida, Guinardia
delicatula, Thalassiosira sp.
do movimento dos clios branquiais dos mesmos.
O caso mais conhecido o declnio de Mercenaria
Dinoflagelados Noctiluca scintillans
mercenaria prximo Long Island, a qual era
dominante at a dcada de 70 e que, atualmente,
Primnesiofitas Phaeocystis spp.
est pouco presente devido queda do recrutamento
gerada pela danificao dos clios laterais por longo
Pelagofitas Aureococcus anophagefferens
perodo.
Espcies que podem causar danos de ordem bio- Casos de acmulos de biomassa de microalgas
econmica associadas ao mau-cheiro so relatados
principalmente nas proximidades de regies
Incluem aquelas que provocam alteraes estticas costeiras impactadas pelo desenvolvimento
que afetam o turismo e a pesca, por produo de antrpico (Hallegraeff et al. 1995, Van Der Bergh
mucilagem, maus odores, espuma e descolorao et al. 2002). No Brasil, diversos so os registros na
(Tabela 4). mdia de manchas, espumas e maus odores nas praias
prximas aos grandes centros urbanos, que acabam atividade pesqueira e interdies de trechos para uso
sendo responsveis por peridicas proibies da recreativo (Tabela 5).
Tabela 5. Resumo dos registros obtidos online de floraes algais modificadoras da ordem esttica nos ambientes costeiros dos principais centros
urbanos do Brasil na ltima dcada.
Table 5. Summary of records found online of algal blooms that aesthetically modify coastal environments in the main urban centers of Brazil on the
last decade.
Praia da Barra da Tijuca e So Conrado RJ Intenso mau cheiro Junho de 2000 Dirio do Vale (2000)
Tribuna do Norte
Praia de Ponta Negra RN Mancha escura Janeiro de 2008
(2008)
Baa sul de Florianpolis SC Mar vermelha Abril de 2008 Folha Online (2008)
Praias de So Francisco do Sul SC Mancha escura e odor Outubro de 2010 A Notcia (2010)
Finalmente, o segundo ramo da diviso das algas no ser passivo ou o stio de ao dos compostos pode
potencialmente nocivas representado por: tomar conta do lado de fora das clulas.
Tabela 6. Exemplos de espcies citadas na literatura (ex. Kamiyama & Arima 1997, Chorus & Bartram 1999, Villac & Tenenbaum 2001, Fernndez-
Tejedor et al. 2004, Camps et al. 2007, Deeds et al. 2008, Moestrup et al. 2009, Ignatiades & Gotsis-Skretas 2010, Proena et al. 2010, Schock et al.
2011) por produzirem, muitas vezes, no s elevada biomassa, mas tambm toxinas e outros metablitos secundrios que so liberados na coluna de gua.
Table 6. Examples of species cited in the literature (ex. Kamiyama & Arima 1997, Chorus & Bartram 1999, Villac & Tenenbaum 2001, Fernndez-
Tejedor et al. 2004, Camps et al. 2007, Deeds et al. 2008, Moestrup et al. 2009, Ignatiades & Gotsis-Skretas 2010, Proena et al. 2010, Schock et
al. 2011) that many times not only produce high biomass, but also toxins and other secundary metabolites that are released into the water column.
menos no Golfo do Mxico e, diferente da ciguatera, chamadas saxitoxinas (STX). Alm dessas, algumas
a recuperao geralmente completa em alguns dias. cianobactrias, tais como Aphanizomenon flos-aquae,
Os efeitos da NSP no so sentidos somente podem contribuir (Hallegraeff et al. 1995, Camps et
pela populao humana, mas tambm por peixes, al. 2007, Weissbach et al. 2010).
mamferos marinhos e aves. Para esses, so bastante Geralmente associadas formao das chamadas
conhecidos registros de elevada mortalidade no mars vermelhas, as saxitoxinas foram os primeiros
Golfo do Mxico devido floraes de K. brevis, compostos marinhos de origem fitoplanctnica
microalga que inibe ao mesmo tempo a presena de identificados. Atualmente so consideradas as mais
Asterionellopsis glacialis na regio (Granli et al. poderosas toxinas marinhas e, provavelmente, as
2008, Prince et al. 2010). substncias mais perigosas do planeta (Caron et al.
Impactos na comunidade de mamferos marinhos 2010).
foram tambm descritos por Trainer & Bdane (1999). Alm desse alcalide com dois grupos
Segundo esses, aps o desenvolvimento de florao guanidnicos, mais de vinte outros congneres
de K. brevis por um perodo de sete semanas, mais podem tambm causar a PSP, sendo, de forma
de 200 indivduos da espcie Trichechus manatus geral, hidrossolveis e termoestveis (FAO
latirostris foram encontrados mortos ou agonizantes 2004). Ao contrrio dos vertebrados, os moluscos
nas praias da costa oeste da Flrida (EUA) na (especialmente bivalves) so relativamente
primavera de 1996. Nesse caso, verificou-se que as imunes e acabam concentrando em seus tecidos,
brevetoxinas ligaram-se s terminaes nervosas do principalmente na glndula digestiva, manto,
crebro de T. manatus latirostris de maneira similar gnadas e tecidos branquiais, altas quantidades de
encontrada nos mamferos terrestres. Assim, aps saxitoxinas que podem ser transferidas ao longo da
inalao e ingesto oral, essas toxinas levaram teia trfica e atingirem predadores topo (Kwong et al.
congesto cerebral, nasofaringeal, pulmonar, heptica 2006, Caron et al. 2010). Nesse sentido, nota-se que
e renal. alguns moluscos so capazes de controlar suas taxas
Como as brevetoxinas podem levar morte de de filtrao e fechamento de valvas quando expostos
peixes em decorrncia da falta de coordenao motora, s microalgas causadoras de PSP (ex. Crassostrea
paralisia, convulses e falha do sistema respiratrio, gigas e Mya arenaria em relao Alexandrium
impactos de ordem econmica podem tambm ser sp.), enquanto outros realizam detoxificao e ficam
gerados: cesso das atividades de maricultura, reduo apenas com uma pequena parcela da toxina acumulada
do turismo, necessidade de limpeza de praias devido (Keppler et al. 2005, Tran et al. 2010).
grande quantidade de peixes (e outros animais) Nos organismos topo de cadeia, o efeito txico
mortos e, como era de se esperar, aumento dos gastos ocorre pelo bloqueio dos canais de sdio eletro-
com sade pblica (Kirkpatrick et al. 2004). dependentes, interrompendo a formao do
potencial de ao nas membranas dos axnios e,
SNDROME DA PARALISIA OU conseqentemente, a atividade neuronal (Durbin et
ENVENENAMENTO PARALIZANTE POR al. 2002, Kwong et al. 2006). Segundo Caron et al.
MOLUSCOS (PARALYTIC SHELLFISH (2010), h pouco tempo foi possvel tambm verificar
POISONING PSP) a habilidade de ligao aos canais de clcio e potssio.
At o presente, no h antdoto para essa toxina,
Espcies de dinoflagelados como Alexandrium que pode ser fatal para o homem em quantidades
acatenella, Alexandrium andersonii, Alexandrium to pequenas quanto cerca de 500g (Hallegraeff et
catenella, Alexandrium cohorticula, Alexandrium al. 1995). Visto que os moluscos podem, em raras
excavatum, Alexandrium fraterculus, Alexandrium ocasies, conter doses da ordem de 10mg em 100mg
fundyense, Alexandrium minutum, Alexandrium de msculo, a ingesto de um simples molusco
tamarense, Gymnodinium catenatum e Pyrodinium poderia ser fatal a um homem (Van Dolah 2000).
bahamense var. compressum so produtoras das As saxitoxinas provocam ainda outros impactos,
toxinas responsveis pelo desenvolvimento de PSP, as como a morte de peixes (principalmente no estgio
larval), aves marinhas e mamferos marinhos, tais concavum, Prorocentrum maculosum, Prorocentrum
como Eschrichtius robustus, Megaptera novaeangliae lima e Prorocentrum redfieldi so associados DSP
e Z. californianus (Trainer & Baden 1999, Van Der (Hallegraeff et al. 1995, Camps et al. 2007).
Bergh et al. 2002, Kwong et al. 2006). Jester et al. Inicialmente as toxinas geradoras de DSP foram
(2009) identificaram pela pela primeira vez na Baa divididas em trs grupos: o do cido ocadico (AO)
de Monterey (Califrnia, EUA) a presena de toxinas e seus derivados, incluindo as dinofisistoxinas
de PSP na teia trfica pelgica atravs da deteco de (DTX); o conjunto das iessotoxinas (YTX); e o grupo
STX em E. mordax (anchova) e S. sagax (sardinha). das pectenotoxinas (PTX). Atualmente, apenas o
Anderson et al. (2008) relatam que no noroeste do primeiro grupo realmente considerado promotor de
Oceano Pacfico, A. catenella responsvel pela envenenamentos diarricos enquanto as outras toxinas
suspenso peridica das atividades de maricultura. so consideradas isoladamente, uma vez que sua ao
Caso interessante ocorreu com E. glacialis na no envolve os sintomas caractersticos da referida
Baa de Fundy. Durbin et al. (2002) e Leandro et sndrome (Paz et al. 2008, Suzuki & Quilliam 2011).
al. (2010) citam que esse mamfero cronicamente O cido ocadico um cido monocarboxlico
exposto s neurotoxinas durante os meses de vero, nomeado a partir de sua descoberta na esponja
perodo em que se alimenta de C. finmarchicus Halichondria okadai, podendo ser encontrado nas
espcie que se alimenta de A. fundyense e uma das formas estricas polar e no-polar. Segundo Gauss
mais abundantes no Atlntico Norte. Verifica-se et al. (1997), o cido ocadico inibe as protenas
que, em E. glacialis, as toxinas bloqueiam os canais fosfatases ligando-se na sub-unidade cataltica,
de sdio e afetam as capacidades respiratrias, o o stio ativo da enzima, impedindo o processo de
comportamento de forrageio (tempo e freqncia de desfosforilao das clulas eucariticas. A diarria
mergulho, velocidade de natao) e at a capacidade associada intoxicao provavelmente ocorre pela
reprodutiva. Julga-se que a alterao da capacidade hiperfosforilao das protenas e canais inicos no
de mergulho seja capaz de reduzir as taxas de ingesto epitlio intestinal, causando um balano hdrico
e tornaria possvel o aumento dos intervalos de anmalo e a perda de fluidos (Cohen et al. 1990).
nascimento de filhotes. Evidncias para isso existem, At o presente momento, nenhuma fatalidade foi
uma vez que de 1980 a 1993 os intervalos eram de 3,7 registrada; contudo, algumas toxinas envolvidas,
anos, passando para 5,1 anos entre 1993 e 1998, tendo como o cido ocadico e dinofisistoxina-1(DTX-1),
aumentado a uma taxa de cerca de 4 meses/ano. Alm podem gerar tumores gstricos em exposies
disso, com a capacidade de recuperao de mergulho crnicas (Sugunama et al. 1988, Caron et al. 2010). H
prejudicada, esses indivduos podem aumentar o seu que se citar que poucos so os registros de DSP, uma
tempo de exposio superfcie e, consequentemente, vez que poucas pessoas procuram assistncia mdica
aumentar as suas chances de coliso com embarcaes. quando acometidas dos sintomas de tal sndrome.
Alm disso, h a prpria dificuldade dos mdicos em
SNDROME DA DIARRIA OU diagnosticarem a DSP devido a existncia de diversas
ENVENENAMENTO DIARRICO POR causas para gastroenterites.
MOLUSCOS (DIARRHETIC SHELLFISH Lee et al. (1987) citam que moluscos contendo
POISONING DSP) mais do que 2g de AO e/ou 1,8g de DTX-1 por
grama de hepatopncreas j podem ser considerados
Diversos dinoflagelados como D. acuminata, inadequados para o consumo humano. Na Europa o
Dinophysis acuta, Dinophysis caudata, Dinophysis limite mximo estabelecido de 160g de AOs/kg de
fortii, Dinophysis hastata, Dinophysis mitra, mexilho.
Dinophysis norvegica, Dinophysis rotundata,
Dinophysis sacculus, Dinophysis tripos, Gonyaulax CIGUATERA (CIGUATERA FISH POISONING
polyhedra, Phalacroma rotundatum, Protoceratium CFP)
reticulatum, Protoperidinium oceanicum,
Protoperidinium pellucidum, Prorocentrum O consumo de peixes recifais (principalmente
arenarium, Prorocentrum belizeanum, Prorocentrum morias, cavalinhas e enguias) capazes de ingerir
os dinoflagelados produtores das ciguatoxinas e Embora doses letais de ciguatoxina nos seres
maitotoxinas (Amphidinium carterae, Gambierdiscus humanos ainda no tenham sido determinadas,
toxicus, Gymnodinium sangieneum, Gymnodinium quantidades to pequenas quanto 0,1g so suficientes
polyedra, Ostreopsis lenticularis, P. concavum, para causar danos em um adulto (Salzman et al.
Prorocentrum hoffmannianum, P. lima, Prorocentrum 2006). A cinguatera um tipo de envenenamento
mexicanum, Prorocentrum rhathytum) responsvel registrado h sculos. Nas ltimas dcadas, fatores
pela contaminao humana por ciguatera (Bravo et como a eutrofizao cultural e o aquecimento do
al. 2001, Camps et al. 2007, Varkitzi et al. 2010). planeta tm sido associados ao aumento do nmero
O envenenamento por ciguatera o problema de casos, passando a cinguatera a ser considerada um
de sade devido ingesto de frutos do mar mais indicador de distrbios nos ecossistemas tropicais
registrado no mundo (10.000 a 50.000 casos/ano). (Chateau-Degat et al. 2005, Anderson et al. 2008).
Comum nas reas tropicais e subtropicais (entre
35N e 35S), principalmente no Caribe, Ilhas do ENVENENAMENTO POR CIANOTOXINAS
Oceano Indo-Pacfico e no Oceano ndico, a ciguatera (CYANOBACTERIAL TOXIN POISONING)
tambm j foi descrita nas Bahamas, Canad e Chile
(Hallegraeff et al. 1995, FAO 2004, Hallegraeff Produzidas por diversos gneros de cianobactrias,
2010). tais quais Anabaena, Cylindrospermopsis, Microcystis,
De forma geral representada por compostos Nodularia, Nostoc e Oscillatoria, as cianotoxinas
de politer consistindo de 13 a 14 anis fusionados, (anatoxinas, microcistinas, nodularinas e saxitoxinas)
relativamente termoestveis. Enquanto as so uma srie diversificada de compostos orgnicos
ciguatoxinas so lipossolveis e acabam provocando com efeitos farmacolgicos diversos que apresentam
diferenas de potencial nos canais de sdio das potentes atividades capazes de induzir a patologias
membranas celulares, e consequentemente induzindo graves mesmo aps curtos perodos de exposio
a despolarizao das mesmas e levando a sintomas (Hallegraeff et al. 1995). Basicamente trs so os
prolongados que indicam paragem das clulas principais grupos em que podem ser classificadas:
nervosas ou estragos que requerem regenerao do hepatoxinas, neurotoxinas e dermatoxinas (Chorus
tecido nervoso; as maitotoxinas so hidrossolveis 2001, Lagos et al. 1999, Sotero-Santos et al. 2008).
e levam ao aumento do influxo de ons clcio nas A saxitoxina, a anatoxina-a e a anatoxina-a(s) so
membranas excitveis (FAO 2004). neurotoxinas produzidas pelos gneros Anabaena,
H relatos de que a ciguatoxina possa ser transferida Aphanizomenon, Planktothrix (Oscillatoria),
atravs de relaes sexuais e da placenta (Salzman et Trichodesmium, Lyngbya e Cylindrospermopsis
al. 2006, Pumariega & Mullings 2008). Embora no (Chorus & Bartram 1999, Lagos et al. 1999, Proena
haja registros de reais danos ao desenvolvimento fetal, et al. 2009, Ferro-Filho et al. 2010).
suspeita-se que o mesmo seja acelerado (FAO 2004). A saxitoxina tambm sintetizada por
Transferncias atravs do leite materno tambm j dinoflagelados causadores de PSP atua ao nvel
foram observadas e as mulheres que amamentam dos canais de sdio dos axnios, bloqueando-os e
seus filhos relatam dores nos mamilos, enquanto que impedindo a propagao do impulso nervoso, o que
os bebs apresentam casos de diarria acentuada, culmina na paralisia dos msculos respiratrios,
havendo tambm a possibilidade de desenvolvimento seguida de morte por parada respiratria (Camps
de problemas visuais, segundo Butera et al. (2008). et al. 2007, Ferro-Filho et al. 2010). As anatoxinas
O tempo de recuperao varivel e pode demorar so potentes bloqueadores neuromusculares ps-
de semanas a anos. Embora no haja antdoto, sinpticos de receptores nicotnicos e colinrgicos.
considera-se que o tratamento, nas primeiras 24 A ao se d porque a anatoxina-a liga-se
horas, com manitol seja capaz de aliviar a maioria irreversivelmente aos receptores de acetilcolina, uma
dos sintomas. Os sobreviventes recuperam-se vez que no degradada pela acetilcolinesterase
completamente e a preveno absoluta da intoxicao (Ministrio da Sade 2003). A anatoxina-a um
depende da completa abstinncia da ingesto de organofosforado natural (N-hidroxiguanidina fosfato
peixes tropicais recifais (Hallegraeff et al. 1995). de metila) e tem um mecanismo de ao semelhante
associado ao dinoflagelado Protoperidinium Nos ltimos anos, cada vez mais toxinas (ex.
crassipes, ultimamente relacionado Azadinium azaspircidos, pectenotoxinas, yessotoxinas,
spinosum, espcie recentemente descoberta. trichotoxinas) vm sendo descritas na literatura
Representado por uma famlia de politeres especializada (FAO 2004, Camps et al. 2007,
cidos com anel azaspiro pouco comum, amina Tubaro & Hungerford 2007, Schock et al. 2011).
cclica e anel carboxlico ausente, apresenta como Embora ainda no completamente compreendidas, a
principais compostos os azaspircidos 1 a 3 (AZA1, tendncia que esse nmero cresa cada vez mais.
AZA2 e AZA3).
J registrado na Europa (Irlanda, Inglaterra, FLORAES ALGAIS POTENCIALMENTE
Noruega, Frana e noroeste da Espanha), noroeste NOCIVAS NO BRASIL
da frica e Chile (Vale 2004), o azaspircido e
anlogos no ficam confinados no hepatopncreas Embora Hallegraeff (2003) cite que a freqncia
de mexilhes e ostras vetores. Julga-se que o risco de floraes fitoplanctnicas aumentou desde a
humano menor do que o de ASP (Unio Europia), dcada de 70, os estudos no Brasil so recentes,
sendo citadas pela FAO (2004) as concentraes com nfase para a regio sul-sudeste, sendo ainda
entre 23 e 86 g/pessoa (valor mdio 51,7 g/ poucos os trabalhos que consideram relaes entre
pessoa) como suficientemente txicas para o a ocorrncia dos episdios e as flutuaes sazonais
homem. Embora no haja, at a presente data, de variveis oceanogrficas em escalas temporais
registros de toxicidade para organismos marinhos, detalhadas (Gianesella-Galvo et al. 1995). A tabela
recomendvel que mais monitoramentos sejam 7 resume alguns eventos de floraes reportados na
feitos ao longo do tempo. literatura que ocorreram no sudeste e sul do pas.
Tabela 7. Exemplos de eventos reportados na literatura de floraes que ocorreram no sudeste e sul do Brasil.
Table 7. Examples of reported events in the literature of blooms that occurred in the southeastern and southern Brazil.
Inicialmente meramente descritiva, a pesquisa Por outro lado, a populao de coppodes foi
brasileira registrou poucos eventos de florao e positivamente correlacionada com a presena do
conseqente mortalidade de peixes, moluscos e gnero Microcystis no trabalho de Ferro-Filho et
crustceos. No incio da dcada de 90, uma postura al. (2002a). A provvel razo para esse resultado
mais experimental e descritiva foi iniciada, dando o comportamento seletivo que esses coppodes
nfase aos estudos de toxinas e desenvolvimento de tm contra a ingesto de cianobactrias txicas, o
bioensaios. Essa mudana de abordagem coincidiu que bastante comum para algumas espcies do
com a implementao, em 1991, do Harmful zooplncton e um fator extremamente importante
Algal Blooms Program by the Intergovernamental para a estruturao da comunidade zooplanctnica
Oceanographic Comission (IOC, UNESCO) (Demott & Moxter 1991, Burnsd & Hegarty 1994,
(Odebrecht et al. 2002). Engstrm et al. 2000), aliado ao aumento indireto
Grande destaque tem sido dado ao desenvolvimento da oferta de alimento (detritos e bactrias) durante a
de floraes de cianobactrias associadas ao aumento florao de Microcystis (Hanazato & Yasuno 1987,
da eutrofizao costeira e, em menor escala, s Hanazato 1991).
condies climticas locais favorveis. Dentre Ferro-Filho et al. (2002b) e Gomes et
as toxinas produzidas pelo grupo encontram- al. (2009) citam que o zooplncton da lagoa
se hepatotoxinas, neurotoxinas, citotoxinas e de Jacarepagu capaz de acumular grandes
dermatotoxinas (Sotero-Santos et al. 2008). quantidades de microcistinas a partir do sston
mundialmente conhecido o trgico acidente (fator de bioacumulao da ordem de 29.000).
ocorrido em 1996, em Caruaru (Pernambuco), quando Consequentemente, esse grupo age como vetor
mais de 50 pacientes de hemodilise morreram devido dessas toxinas para nveis trficos superiores, em
aos efeitos de hepatoxinas (microcistinas) (Jochimsen especial para peixes, os quais podem ser consumidos
et al. 1998, Azevedo et al. 2002, Yuan et al. 2006). e comercializados pela populao humana local.
Floraes da cianobactria Microcystis aeruginosa Como as concentraes de microcistinas presentes
so freqentes e as de Cylindrospermopsis esto se no tecido muscular do pescado estiveram acima (at
tornando cada vez mais comuns (Lagos et al. 1999, cinco vezes) dos valores recomendados pela OMS
Ferro-Filho et al. 2010). para consumo humano, a Secretaria Estadual de Meio
No estado do Rio de Janeiro, a questo da florao Ambiente passou a proibir a pesca na regio a partir
de cianobactrias j foi tratada em alguns estudos (ex. do ano de 2007.
Semeraro & Costa 1972, citado em Oderbrecht et al. Ainda segundo Gomes et al. (2009), a proliferao
2002, Tenenbaum et al. 1998, entre outros). Ferro- de cianobactrias na lagoa de Jacarepagu
Filho et al. (2002a) mostram, por exemplo, como o responsvel por grandes manchas verdes na praia da
desenvolvimento de floraes de M. aeruginosa na Barra da Tijuca, o que leva peridicas interdies
lagoa de Jacarepagu so potencialmente nocivas de alguns trechos dessa para uso recreativo, uma vez
para a populao de cladceras na regio. Segundo que a exposio (seja via ingesto, epidrmica ou at
esses autores, a lagoa de Jacarepagu um corpo mesmo respiratria) s toxinas dessas cianobactrias
de gua raso e oligo-halino conectado a outras duas pode causar manchas e coceiras na pele, rinite
lagoas e ao Oceano Atlntico por um estreito canal alrgica, diarria e dor abdominal.
e, acima de tudo, bastante impactada pelas descargas Apesar dos estudos realizados na regio sudeste do
de esgotos domsticos e industriais das pores Brasil e do aumento do registro de casos relacionados
urbanas circundantes, o que a torna hipereutrfica. aos processos de eutrofizao antropognica, a
Alm do efeito txico produzido pela presena de implementao de tcnicas para deteco das toxinas
microcistinas na gua, nos meses de Dezembro de ainda incipiente e muito voltada para a deteco de
1996 e Fevereiro de 1997, pde-se tambm observar microcistinas, necessitando, ento, ser melhorada na
o detrimento da densidade de cladceras em funo regio.
do aumento da biomassa das cianobactrias, uma vez Situao mais avanada encontrada na regio
que as ltimas representam uma fonte nutricional sul, onde, a partir do grande desenvolvimento
pobre para as primeiras. da aquacultura, houve o estabelecimento de
al. 2002, Proena & Mafra Jr. 2005). Haraguchi ao humana. A eutrofizao das pores mais
& Odebrecht (2010) citam, por exemplo, que prximas costa, devido ao despejo de esgotos,
no extremo sul do pas, produtores de toxinas fertilizantes, aumento da deposio atmosfrica
diarricas, como D. acuminata, D. caudata, e aumento das taxas de eroso, associado ao
D. fortii, D. mitra, D. rotundata e D. tripos so transporte de organismos e cistos pela gua de
encontrados, principalmente, nas guas costeiras lastro, ao aumento das atividades de aquacultura
durante o vero, poca em que a CB acaba sendo e pesca e s mudanas climticas nos ltimos
misturada com guas de origem subantrtica. duzentos anos, contribuem todos para o padro
No inverno, essas espcies estendem-se pela recentemente observado. Alm disso, em paralelo,
plataforma continental e atingem guas ocenicas o aumento da preocupao cientfica em explicar,
at a latitude mdia de 40S. prever e controlar eventuais efeitos deletrios
comunidade costeira, tambm contribui para
CONSIDERAES FINAIS o aumento da abrangncia geogrfica dessas
floraes.
As floraes algais nocivas esto associadas a De toda forma, estudos sugerem que a chave
conhecidos e diversos eventos de mortalidade de para explicar os fenmenos de FANs reside na
peixes e intoxicaes que atingem diretamente os identificao e quantificao das adaptaes
seres humanos. Dois grupos distintos podem ser especficas que levam seleo de espcies
reconhecidos dentro das chamadas floraes algais causadoras de FANs em particulares condies
nocivas (Gilbert & Pitcher 2001). Ao primeiro hidrodinmicas e ecolgicas. Acredita-se ainda que
esto associadas as espcies produtoras de toxinas novas tecnologias e a maior troca de informaes
(auttrofas e hetertrofas) que podem contaminar entre os diferentes grupos de pesquisa esto,
os consumidores primrios, secundrios e paulatinamente, melhorando a compreenso,
at predadores topo atravs do processo de deteco, previso e monitoramento da ocorrncia
bioacumulao. J o segundo, inclui os grandes de FANs e toxinas relacionadas. Exemplos so
produtores de biomassa, que podem levar os avanos nas tecnologias de observao in situ
hipoxia e anoxia e, consequentemente, a grandes (kits rpidos de deteco de ficotoxinas, redes
taxas de mortalidade no ambiente marinho aps de sensores, veculos autnomos, flow Cam
as densas concentraes terem se desenvolvido, todos em contnuo desenvolvimento e j sendo
tendo produzido ou no toxinas. comercializados) e a identificao de algumas
Em especial, a sntese de toxinas considerada espcies (especialmente herbvoras) como
uma estratgia do fitoplncton para reduzir o efeito indicadoras de quantidades perigosas de toxinas
de potenciais competidores e predadores, embora no ambiente. Em especial, as anlises baseadas
somente possuam efeitos significativos quando em caractersticas genticas (DNA ambiental,
esto disponveis em quantidades suficientes. Das sondas moleculares especficas, entre outros)
mais de 5000 espcies de microalgas marinhas, vm sendo cada vez mais aprimoradas em vrios
cerca de 300 podem ser nocivas e somente 80
pases, inclusive no Brasil (ex. Menezes et al.
produtoras de toxinas. Destaca-se que diversas
2010), e substancialmente aplicadas em virtude da
toxinas no so prejudiciais aos herbvoros
rapidez e segurana associadas. Por fim, vale citar
imediatos, mas podem bioacumular ao longo da
ainda que a integrao entre os experimentos em
teia trfica e causar prejuzos somente para os
laboratrio e as observaes em campo um passo
organismos de maior nvel trfico.
essencial para o futuro do controle e mitigao das
As FANs so consideradas fenmenos
FANs.
naturais reportados ao longo de todo o globo.
Nas ltimas dcadas, porm, nota-se o aumento
da extenso e persistncia das mesmas, que AGRADECIMENTOS: Nathlia Castro Bolsista CAPES. Gleyci
pode estar associado influncia do impacto da Moser Bolsista do Programa Procincia UERJ/FAPERJ.
ALMEIDA, M.A.; CUNHA, M.A & ALCNTARA, F. 2001. BRAVO, I.; FERNNDEZ, M.L.; RAMILO, I. & MARTNEZ, A.
Factors influencing bacterial production in a shallow estuarine 2001. Toxin composition of the toxic dinoflagellate Prorocentrum
system. Microbial Ecology, 42: 416-426, http://dx.doi. lima isolated from different locations along the Galician coast
org/10.1007/s002480000119 (NW Spain). Toxicon, 39: 1537-1545, http://dx.doi.org/10.1016/
S0041-0101(01)00126-X
ANDERSON, D.M.; GLIBERT, P.M. & BURKHOLDER, J.M.
2002. Harmful algal blooms and eutrophication: Nutrient sources, BURNSD, C.W. & HEGARTY, B. 1994. Diet selection
composition, and consequences. Estuaries, 25: 704-726, http:// by copepods in the presence of cyanobacteria. Journal of
dx.doi.org/10.1007/BF02804901 Plankton Research, 16: 1671-1690, http://dx.doi.org/10.1093/
plankt/16.12.1671
ANDERSON, D.M.; BURKHOLDER, J.M.; COCHLAN,
W.P.; GLIBERT, P.M.; GOBLER, C.J.; HEIL, C.A.; KUDELA, BUSKEY, E.J. 2008. How does eutrophication affect the role of
R.M.; PARSONS, M.L.; RENSEL, J.E.J.; TOWNSEND, D.W.; grazers in harmful algal bloom dynamics? Harmful Algae, 8: 152-
TRAINER, V.L. & VARGO, G.A. 2008. Harmful algal blooms 157, http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2008.08.009
and eutrophication: examining linkages from selected coastal
BUTERA, R.; ELEFTHERIOU, G.; SIGNORINI, S.; VERSINO,
regions of the United States. Harmful Algae, 8: 39-53, http://
M.; FAZZI, E.; FARINA, M.L. & MANZO, L. 2008. Ciguatera
dx.doi.org/10.1007/BF02804901
poisoning in early pregnancy and severe visual impairment in the
A NOTCIA. 2010. Ibama confirma que mancha em praias de So child: a case report. Clinical Toxicology, 46: 407, http://dx.doi.
Francisco so algas. <http://www.clicrbs.com.br/anoticia/jsp/ org/10.1080/15563650802071703
default.jsp?uf=2&local=18§ion=Geral&newsID=a3092008.
CAMPS, M.; PRIETO-SIMN, B. & MARTY, J.L.
htM>. (Acesso em 30/12/2011)
2007. Biosensors to detect marine toxins: assessing seafood
AZEVEDO, S.M.F.O.; CARMICHAEL, W.W.; JOCHIMSEN, safety. Talanta, 72: 884-895, http://dx.doi.org/10.1016/j.
E.M.; RINEHART, K.L.; LAU, S.; SHAW, G.R. & EAGLESHAM, talanta.2006.12.036
G.K. 2002. Human intoxication by microcystins during renal
CARMICHAEL, W.W. 1994. The toxins of cyanobacteria.
dialysis treatment in Caruaru/Brazil. Toxicology, 181-182: 441-
Scientific American, 270: 78-86, http://dx.doi.org/10.1038/
446, http://dx.doi.org/10.1016/S0300-483X(02)00491-2
scientificamerican0194-78
BALECH, E. 1986. De nuevo sobre la oceanografia frente a la
CARON, D.A.; GARNEAU, M.E.; SEUBERT, E.; HOWARD,
Argentina. Servicio de Hidrografia Naval, Buenos Aires, AR. 23p.
M.D.A.; DARJANY, L.; SCHNETZER, A.; CETINIC, I.;
BALOCCO, A. 2009. Rio: Mar marrom assusta banhistas. FILTEAU, G.; LAURI, P.; JONES, B. & TRUSSELL, S. 2010.
<http://www.jb.com.br/rio/noticias/2009/12/27/rio-mare- Harmful algae and their potential impacts on desalination
marrom-assusta-banhistas/>. (Acesso em 20/12/2011) operations off southern California. Water Research, 44: 385-416,
http://dx.doi.org/10.1016/j.watres.2009.06.051
BIENFANG, K. 1981. Sinking rates of heterogenous, temperate
phytoplankton populations. Journal of Plankton Research, 3: CEMBELLA, A.D. 1998. Ecophysiology and metabolism of
235-253, http://dx.doi.org/10.1093/plankt/3.2.235 paralytic shellfish toxins in marine microalgae. Pp. 381-403.
In: D.M. Anderson, A.D. Cembella & G.M. Hallegraeff (eds.).
BLASCO, D. 1970. Estudio de la morfologia de Chaetoceros
Physiological ecology of harmful algal blooms. Springer-Verlag,
didymus. Investigacion Pesquera, 34: 149-155.
Berlin, DE. 662p.
BOLTOVSKOY, E. 1970. Massas de agua (caracterstica,
distribucin, movimientos) en la superfcie del Atlntico CENR (Committee on Environment and Natural Resources).
Sudoeste, segn indicadores biolgicos - foraminferos. Servicio 2000. Integrated Assessment of Hypoxia in the Northern Gulf of
de Hidrografia Naval, Buenos Aires, AR. 99p. Mexico. National Science and Technology Council, Committee
on Environment and Natural Resources, Washington, USA. 58p.
BRANDINI, F.P.; BOLTOVSKOY, D.; PIOLA, A.; KOCMUR,
S.; RTTGERS, R.; ABREU, P.C. & LOPES, R.M. 2000. CERMEO, P.; MARAN, E.; PREZ, V.; SERRET, P.;
Multiannual trends in fronts and distribution of nutrients and FERNNDEZ, E. & CASTRO, C.G. 2006. Phytoplankton size
chlorophyll in the southwestern Atlantic (30-62S). Deep Sea structure and primary production in a highly dynamic coastal
ecosystem (Ra de Vigo, NW-Spain): seasonal and short-time Biochemistry and Physiology of Protozoa. SecondEdition.
scale variability. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 67: 251- Academic Press, New York, NY. 509p.
266, http://dx.doi.org/10.1016/j.ecss.2005.11.027
DRR, F.A.; PINTO, E.; SOARES, R.M. & AZEVEDO, S.M.F.O.
CHATEAU-DEGAT, M.L.; CHINAIN, M.; CERF, N.; 2010. Microcystins in South American aquatic ecosystems:
GINGRAS, S.; HUBERT, B. & DEWAILLY, E. 2005. Seawater occurrence, toxicity and toxicological assays. Toxicon, 56: 1247-
temperature, Gambierdiscus spp. variability and incidence of 1256, http://dx.doi.org/10.1016/j.toxicon.2010.03.018
ciguatera poisoning in French Polynesia. Harmful Algae, 4: 1053-
DUKE, E.L. & REIMANN, B.E.F. 1977. The ultrastructure of
1062, http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2005.03.003
the diatom cell. Pp. 65-109. In: D. Werner (ed.). The biology of
CHORUS, I. 2001. Cyanotoxins: occurrence, causes, diatoms. University of California Press, Berkeley, CA. 498p.
consequences. First Edition. Springer, Berlin, DE. 357p.
DURBIN, E.; TEEGARDEN, G.; CAMPBELL, R.;
CHORUS, I & BARTRAM, J. 1999. Toxic cyanobacteria in CEMBELLA, A.; BAUMGARTNER, M.F. & MATE, B.R.
water: a guide to their public health consequences, monitoring 2002. North Atlantic right whales, Eubalaena glacialis, exposed
and management. E. & F.N. Spon Ltd., London, UK. 416p. to paralytic shellfish poisoning (PSP) toxins via a zooplankton
COHEN, P.; HOLMES, C.F. & TSUKITANI, Y. 1990. vector, Calanus finmarchicus. Harmful Algae, 1: 243-251, http://
Okadaic acid: a new probe for the study of cellular regulation. dx.doi.org/10.1016/S1568-9883(02)00046-X
Trends in Biochemical Sciences, 15: 98-102, http://dx.doi. DYHRMAN, S.T. 2008. Molecular approaches to diagnosing
org/10.1016/0968-0004(90)90192-E nutritional physiology in harmful algae: implications for studying
CULLEN, J.J. & MACINTYRE, J.G. 1998. Behavior, physiology the effects of eutrophication. Harmful Algae, 8: 167-174, http://
FAO (Food and Agriculture Organization of the United FOLHA ONLINE. 2007. Mancha escura atinge praia de
Nations). 2004. Marine biotoxins. FAO Food and Nutrition Copacabana; Feema analisa gua. <http://www1.folha.uol.
Paper 80. Food and Agriculture Organization of the United com.br/folha/cotidiano/ult95u340756.shtml>. (Acesso em
Nations, Rome, IT. 53p. 20/12/2011)
FERNNDEZ-TEJEDOR, M.; SOUBRIER-PEDREO, FOLHA ONLINE. 2008. Mar vermelha causa proibio de
M.A. & FURONES, M.D. 2004. Acute LD50 of a Gyrodinium venda de ostras em SC. <http://www1.folha.uol.com.br/folha/
corsicum natural population for Sparus aurata and Dicentrarchus cotidiano/ult9 5u390412.shtml>. (Acesso em 20/12/2011)
labrax. Harmful Algae, 3: 1-9, http://dx.doi.org/10.1016/j.
FUREY, A.; ODOHERTY, S.; OCALLAGHAN, K.; LEHANE,
hal.2003.07.002
M.; JAMES, K.J. 2010. Azaspiracid poisoning (AZP) toxins in
FERRO-FILHO, A.S.; DOMINGOS, P. & AZEVEDO, shellfish: Toxicological and health considerations. Toxicon, 56:
S.M.F.O. 2002a. Influences of a Microcystis aeruginosa Ktzing 173-190, http://dx.doi.org/10.1016/j.toxicon.2009.09.009
bloom on zooplankton populations in Jacarepagu Lagoon (Rio
G1. 2007. Mancha escura muda paisagem das praias. <http://
de Janeiro, Brazil). Limnologica, 32: 295-308, http://dx.doi.
g1.globo.com/Noticias/Rio/0,,MUL5176-5606,00-MANCHA+E
org/10.1016/S0075-9511(02)80021-4
SCURA+MUDA+PAISAGEM+DAS+PRAIAS.html >. (Acesso
FERRO-FILHO, A.S., KOLOWSKY-SUZUKI, B. & em 20/12/2011)
AZEVEDO, S.M.E.O. 2002b. Accumulation of microcystins in
GARCS, E.; MAS, M.; VILA, M. & CAMP, J. 2000. HABs
a tropical zooplankton community. Aquatic Toxicology, 59: 201-
events in the Mediterranean Sea: Are they increasing? A case
208, http://dx.doi.org/10.1016/S0166-445X(01)00253-3
study the last decadein the NW Mediterranean and the genus
FERRO-FILHO, A.S.; SOARES, M.C.S.; FREITAS DE Alexandrium. Harmful Algal News, 20: 1-11.
MAGALHES, V. & AZEVEDO, S.M.F.O. 2010. A rapid
GARCIA, C.A.E.; SARMA, Y.V.B.; MATA, M.M. & GARCIA,
bioassay for detecting saxitoxins using a Daphnia acute toxicity
V.M.T. 2004. Chlorophyll variability and eddies in the Brazil-
test. Environmental Pollution, 158: 2084-2093, http://dx.doi.
Malvinas Confluence region. Deep-Sea Research Part II:
org/10.1016/j.envpol.2010.03.007
Topical Studies in Oceanography, 51: 159-172, http://dx.doi.
FIGUEIREDO, D.R. DE; AZEITEIRO, U.M.; ESTEVES, S.M.; org/10.1016/j.dsr2.2003.07.016
GONALVES, F.J.M. & PEREIRA, M.J. 2004. Microcystin-
GAUSS, C.M.; SHEPPOCK, J.E.; NAIRN, A.C. &
producing blooms - a serious global public health issue.
CHAMBERLIN, R.A. 1997. A molecular modeling analysis of
Ecotoxicology and Environmental Safety, 59: 151-163, http://
the binding interactions between okadaic acid class of natural
dx.doi.org/10.1016/j.ecoenv.2004.04.006
product inhibitors and the ser-thr phosphatases, PP1 and PP2A.
FIRE, S.E.; WANG, Z.; LEIGHFIELD, T.A.; MORTON, Bioorganic & Medical Chemistry, 5: 1751-1773, http://dx.doi.
S.L.; MCFEE, W.E.; MCLELLAN, W.A.; LITAKER, R.W.; org/10.1016/S0968-0896(97)00145-4
TESTER, P.A.; HOHN, A.A.; LOVEWELL, G.; HARMS, C.;
GILBERT, P.M. & PITCHER, G. 2001. Global Ecology and
ROTSTEIN, D.S.; BARCO, S.G.; COSTIDIS, A.; SHEPPARD,
Oceanography of Harmful Algal Blooms Science Plan. SCOR &
B.; BOSSART, G.D.; STOLEN, M.; DURDEN, W.N. & VAN
IOC, Baltimore & Paris. 87p. <http://www.geohab.info/images/
DOLAH, F.M. 2009. Domoic acid exposure in pygmy and
stories/documents/final.pdf>. (Acesso em 05/11/2011)
dwarf sperm whales (Kogia spp.) from southeastern and mid-
Atlantic U.S. waters. Harmful Algae, 8: 658-664, http://dx.doi. GIANESELLA-GALVO, S.M.F.; COSTA, M.P.F. & KUTNER,
org/10.1016/j.hal.2008.12.002 M.B.B. 1995. Bloom of Oscillatoria (Trichodesmium) erythraea
(Ehr.) Kutz. in coastal waters of the Southern Atlantic. Publicao
FISTAROL, G.O.; LEGRAND, C.; SELANDER, E.; HUMMERT,
especial do Instituto Oceanogrfico de So Paulo, 11: 133-140.
C.; STOLTE, W. & GRANLI, E. 2004. Allelopathy in
Alexandrium spp.: effect on a natural plankton community and on GLEASON, F.K. & PAULSON, J.L. 1984. Site of action of
algal monocultures. Aquatic Microbial Ecology, 35: 45-56, http:// the natural algicide, cyanobacterin, in the blue-green alga,
dx.doi.org/10.3354/ame035045 Synechococcus sp. Archives of Microbiology, 138: 273-277,
http://dx.doi.org/10.1007/BF00402134
FLYNN, K.J. 2008. Attack is not the best form of defense: lessons
from harmful algal bloom dynamics. Harmful Algae, 8: 129-139, GOMES, A.M.A.; SAMPAIO, P.L.; FERRO-FILHO, A.S.;
http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2008.08.007 FREITAS DE MAGALHES, V.; MARINHO, M.M.; OLIVEIRA,
A.C.P.; SANTOS, V.B.; DOMINGOS, P. & AZEVEDO, S.M.F.O. HARAGUCHI, L. & ODEBRECHT, C. 2010. Dinophysiales
2009. Floraes de cianobactrias txicas em uma lagoa costeira (Dinophyceae) no extremo Sul do Brasil (inverno de 2005,
hipereutrfica do Rio de Janeiro/RJ (Brasil) e suas conseqncias vero de 2007). Biota Neotropica, 10: 101-114, http://dx.doi.
para a sade humana. Oecologia Brasiliensis, 13: 329-345, http:// org/10.1590/S1676-06032010000300011
dx.doi.org/10.4257/oeco.2009.1302.08
HASLE, G.R. 1950. Phototactic vertical migration in marine
GOOSEN, N.K.; KROMKAMP, J.; PEENE, J.; VAN RIJSWIJK, dinoflagellates. Oikos, 2: 162-175.
P. & VAN BREUGEL, P. 1999. Bacterial and phytoplankton
HEISLER, J.; GLIBERT, P.M.; BURKHOLDER, J.M.;
production in the maximum turbidity zone of three European
ANDERSON, D.M.; COCHLAN, W.; DENNISON, W.C.;
estuaries: the Elbe, Westerschelde and Gironde. Journal of
DORTCH, Q.; GOBLER, C.J.; HEIL, C.C.; HUMPHRIES, E.;
Marine Systems, 22: 151-171, http://dx.doi.org/10.1016/S0924-
LEWITUS, A.; MAGNIEN, R.; MARSHALL, H.G.; SELLNER,
7963(99)00038-X K.; STOCKWELL, D.A.; STOECKER, D.K. & SUDDLESON,
GRANLI, E. & JOHANSSON, N. 2003. Increase in the M. 2008. Eutrophication and harmful algal blooms: A scientific
production of allelopathic substances by Prymnesium parvum consensus. Harmful Algae, 8: 3-13, http://dx.doi.org/10.1016/j.
hal.2008.08.006
cells grown under N- or P-deficient conditions. Harmful Algae, 2:
135-145, http://dx.doi.org/10.1016/S1568-9883(03)00006-4 HITZFELD, B.C.; HOGER, S.J. & DIETRICH, D.R. 2000.
Cyanobacterial toxins: removal during drinking water treatment
GRANLI, E. &TURNER, J.T. 2006. An introduction to harmful
and human risk assessment. Environmental Health Perspectives,
algae. Pp. 3-7. In: E. Granli & J.T. Turner (eds). Ecology of
108: 113-122, http://dx.doi.org/10.1289/ehp.00108s1113
Harmful Algae, Series: Ecological Studies. Springer Verlag,
Berlin, DE. 413p. HULOT, F. D. & HUISMAN, J. 2004. Allelopathic interactions
between phytoplankton species: The roles of heterotrophic
GRANLI, E.; WEBERG, M. & SALOMON, P.S. 2008.
bacteria and mixing intensity. Limnology and Oceanography, 49:
Harmful algal blooms of allelopathic microalgal species: the
1424-1434, http://dx.doi.org/10.4319/lo.2004.49.4_part_2.1424
role of eutrophication. Harmful Algae, 8: 94-102, http://dx.doi.
org/10.1016/j.hal.2008.08.011 HUNTLEY, M.; SYKES, P.; ROHAN, S. & MARIN, V. 1986.
Chemically-mediated rejection of dinoflagellate prey by the
HALLEGRAEFF, G.M. 2003. Harmful algal blooms: a global
copepod Calanus pacificus and Paracalanus parvus: mechanism,
overview. Pp. 25-49. In: G.M. Hallegraeff, D.M. Anderson &
occurrence and significance. Marine Ecology Progress Series, 28:
A.D. Cembella (eds). Manual on harmful marine microalgae.
105-120, http://dx.doi.org/10.3354/meps028105
UNESCO, Paris, FR. 793p.
HYFIELD, E.C.G.; DAY, J.W.; CABLE, J.E. & JUSTIC, D.
HALLEGRAEFF, G.M. 2010. Ocean climate change,
2008. The impacts of re-introducing Mississippi River water on
phytoplankton community responses, and harmful algal blooms:
the hydrologic budget and nutrient inputs of a deltaic estuary.
a formidable predictive challenge. Journal of Phycology, 46: 220- Ecological Engineering, 32: 347-359, http://dx.doi.org/10.1016/j.
235, http://dx.doi.org/10.1111/j.1529-8817.2010.00815.x ecoleng.2007.12.009
HALLEGRAEFF, G.M.;ANDERSON, D.M. & CEMBELLA, IGNATIADES, L. & GOTSIS-SKRETAS, O. 2010. A review on
A.D. 1995. Manual on harmful marine microalgae. IOC Manuals toxic and harmful algae in greek coastal waters (E. Mediterranean
and Guides N 33. UNESCO, Paris, FR. 793p. Sea). Toxins, 2: 1019-1037, http://dx.doi.org/10.3390/
toxins2051019
HANAZATO, T. 1991. Interrelations between Microcystis
and Cladocera in the highly eutrophic Lake Kasumigaura, JESTER, R.; LEFEBVRE, K.; LANGLOIS, G.; VIGILANT,
Japan. Internationale Revue der gesamten Hydrobiologie V.; BAUGH, K. & SILVER, M.W. 2009. A shift in the dominant
und Hydrographie, 76: 21-36, http://dx.doi.org/10.1002/ toxin-producing algal species in central California alters
iroh.19910760104 phycotoxins in food webs. Harmful Algae, 8: 291-298, http://
dx.doi.org/10.1016/j.hal.2008.07.001
HANAZATO, T. & YASUNO, M. 1987. Evaluation of Microcystis
as food for zooplankton in a eutrophic lake. Hydrobiologia, 144: JOCHIMSEN, E.M.; CARMICHAEL, W.W.; AN, J.; DENISE,
251-259, http://dx.doi.org/10.1007/BF00005559 M.C.; COOKSON, S.T.; HOLMES, C.E.M.; ANTUNES, M.B.C.;
MELO, F.D.A.; LYRA, T.M.; BARRETO, V.S.T.; AZEVEDO, paralytic shellfish toxins in mussels and fish exposed to toxic
S.M.F.O. & JARVIS, W.R. 1998. Liver failure and death after dinoflagellates. Aquatic Toxicology, 80: 82-91, http://dx.doi.
exposure to microcystins at a hemodialysis center in Brazil. The org/10.1016/j.aquatox.2006.07.016
New England Journal of Medicine, 338: 873-878, http://dx.doi.
LAGOS, N.; ONODERA, H.; ZAGATTO, P.A.; ANDRINOLO,
org/10.1056/NEJM199803263381304
D.; AZEVEDO, S.M.F.O. & OSHIMA, Y. 1999. The first
JUSTIC, D.; RABALAIS, N.N. & TURNER, R.E. 2002. evidence of paralytic shellfish toxins in the freshwater
Modeling the impacts of decadal changes in riverine nutrient cyanobacterium Cylindrospermopsis raciborskii, isolated from
fluxes on coastal eutrophication near the Mississippi River Delta. Brazil. Toxicon, 37: 1359-1373, http://dx.doi.org/10.1016/S0041-
Ecological Modelling, 152: 33-46, http://dx.doi.org/10.1016/ 0101(99)00080-X
S0304-3800(01)00472-0 LEANDRO, L.F.; TEEGARDEN, G.J.; ROTH, P.B.; WANG, Z.
KAMIYAMA, T. & ARIMA, S. 1997. Lethal effect of the & DOUCETTE, G.J. 2010. The copepod Calanus finmarchicus:
dinoflagellate Heterocapsa circularisquama upon the tintinnid A potential vector for trophic transfer of the marine algal
ciliate Favella taraikaensis. Marine Ecology Progress Series, biotoxin, domoic acid. Journal of Experimental Marine
160: 27-33, http://dx.doi.org/10.3354/meps160027 Biology and Ecology, 382: 88-95, http://dx.doi.org/10.1016/j.
jembe.2009.11.002
KANKAANPA, H.; LEINI, S.; OLIN, M.; SJVALL, O.;
MERILUOTO, J. & LEHTONEN, K.K. 2007. Accumulation LEE, J.S.; YANAGI, T.; KENMA, R. & UASUMOTO, T.
and depuration of cyanobacterial toxin nodularin and biomarker 1987. Fluorometric determination of diarrhetic shellfish toxins
responses in the mussel Mytilus edulis. Chemosphere, 68: 1210- by high-performance liquid chromatography. Agricultural
1217, http://dx.doi.org/10.1016/j.chemosphere.2007.01.076 Biology and Chemistry, 51: 877-881, http://dx.doi.org/10.1271/
bbb1961.51.877
KEPPLER, C.J.; HOGUET, J.; SMITH, K.; RINGWOOD, A.H.
& LEWITUS, A.J. 2005. Sublethal effects of the toxic alga LEEDALE, G.F. 1967. Euglenoid flagellates. Prentice Hall, Inc.,
Heterosigma akashiwo on the southeastern oyster (Crassostrea Englewood Cliffs, NJ. 242p.
virginica). Harmful Algae, 4: 275-285, http://dx.doi.org/10.1016/j. LINDAHL, O.; LUNDVE, B. & JOHANSEN, M. 2007.
hal.2004.05.002 Toxicity of Dinophysis spp. in relation to population density and
KESEL, R.H. 2003. Human modifications to the sediment regime environmental conditions on the Swedish west coast. Harmful
of the Lower Mississippi River flood plain. Geomorphology, 56: Algae, 6: 218-231, http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2006.08.007
KIRKPATRICK, B.; FLEMING, L.E.; SQUICCIARINI, D.; & DAGG, M. 2008. A retrospective analysis of nutrients and
BACKER, L.C.; CLARK, R.; ABRAHAM, W.; BENSON, phytoplankton productivity in the Mississippi River plume.
J.; CHENG, Y.S.; JOHNSON, D.; PIERCE, R.; ZAIAS, J.; Continental Shelf Research, 28: 1466-1475, http://dx.doi.
Florida red tide: implications for human health effects. Harmful LONGHURST, A. 1998. Ecological Geography of the Sea.
Algae, 3: 99-115, http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2003.08.005 Academic Press, San Diego, CA. 398p.
KODAMA, M.; DOUCETTE, G.J. & GREEN, D.H. 2006. MAFRA-JUNIOR, L.L.; FERNANDES, L.F. & PROENA,
Relationships Between Bacteria and Harmful Algae. Pp. 243-255. L.A.O. 2006. Harmful algae and toxins in Paranagu bay, Brazil:
In: E. Granli & J.T. Turner (eds). Ecology of Harmful Algae, bases for monitoring. Brazilian Journal of Oceanography, 54:
Series: Ecological Studies. Springer Verlag, Berlin, DE. 413p. 107-121.
KRIENITZ, L.; BALLOT, A.; WIEGAND, C.; KOTUT, K.; MAGALHES, V.F.; SOARES, R.M.; AZEVEDO, S.M.F.O.
CODD, G.A. & PFLUGMACHER, S. 2003. Contribution of hot 2001. Microcystin contamination in fish from the Jacarepagu
spring cyanobacteria to the mysterious deaths of lesser flamingos Lagoon (Rio de Janeiro, Brazil): ecological implication and
at Lake Bogoria, Kenya. FEMS Microbiology Ecology, 43: 141- human health risk. Toxicon, 39: 1077-1085, http://dx.doi.
148, http://dx.doi.org/10.1111/j.1574-6941.2003.tb01053.x org/10.1016/S0041-0101(00)00251-8
KWONG, R.W.M.; WANG, W.X.; LAM, P.K.S. & YU, MARGALEF, R. 1978. Life-forms of phytoplankton as survival
P.K.N. 2006. The uptake, distribution and elimination of alternatives in an unstable environment. Oceanologica Acta, 1: 493-509.
MARGALEF, R.; ESTRADA, M. & BLASCO, D. 1979. MOESTRUP, .; AKSELMAN, R.; CRONBERG, G.;
Functional morphology of organisms involved in red tides, as ELBRAECHTER, M.; FRAGA, S.; HALIM, Y.; HANSEN, G.;
adapted to decaying turbulence. Pp. 89-94. In: D.L. Taylor & HOPPENRATH, M.; LARSEN, J.; LUNDHOLM, N.; NGUYEN,
H.H. Seliger (eds.). Toxic dinoflagellate blooms. Elsevier/North- L.N. & ZINGONE, A. 2009. IOC-UNESCO Taxonomic
Holland, New York, NY. 505p. reference list of harmful microalgae. <http://www.marinespecies.
org/HAB>. (Acesso em 18/09/2011)
MAS, M. & GARCS, E. 2006. Harmful microalgae blooms
(HAB); problematic and conditions that induce them. Marine MONGER, B.; MCCLAIN, C. & MURTUGUUDE, R. 1997.
Pollution Bulletin, 53: 620-630, http://dx.doi.org/10.1016/j. Seasonal phytoplankton dynamics in the eastern tropical Atlantic.
marpolbul.2006.08.006 Journal of Geophysical Research, 102: 12389-12411, http://
dx.doi.org/10.1029/96JC03982
MAS, M.; GARCS, E.; PAGES, F. & CAMP, J. 2003. Drifting
plastic debris as potential vector for dispersing Harmful Algal MYKLESTAD, S. 1974. Production of carbohydrates by marine
Bloom (HAB) species. Scientia Marina, 67: 107-111. planktonic diatoms. I. Comparison of nine different species in
culture. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology,
MASON, C.P.; EDWARDS, K.R.; CARLSON, R.E.;
15: 261-274, http://dx.doi.org/10.1016/0022-0981(74)90049-5
PIGNATELLO, J.; GLEASON, F.K. & WOOD, J.M. 1982.
Isolation of chlorine-containing antibiotic from the freshwater ODEBRECHT, C.; AZEVEDO, S.M.F.O.; GARCIA, V.M.T.;
cyanobacterium Scytonema hofmanni. Science, 215: 400-402, HUSZAR, V.L.M.; MAGALHES, V.F.; MENEZES, M.;
http://dx.doi.org/10.1126/science.6800032 PROENA, L.A.O.; RRIG, L.R.; TENENBAUM, D.R.;
VILLAC, M.C. & YUNES, J.S. 2002. Floraciones de microalgas
MCLACHLAN, J.; MCINNES, A.G. & FALKALK, M. 1965.
nocivas en Brasil: estado del arte y proyectos en curso. Pp. 219-
Studies on the chitan (chitin:poly-N-acetylglucosamine) fibers
233. In: E.A. Sar, M.E. Ferrario & B. Reguera (eds.). Floraciones
of the diatom Thalassiosira fluuiatilis Hustedt. 1. Production and
Algales Nocivas en el Cono Sur Americano. Instituto Espaol de
isolation of chitan fibers. Canadian Journal of Botany, 43: 707-
Oceanografia, Vigo, ES. 268p.
713, http://dx.doi.org/10.1139/b65-079
O GLOBO. 2011a. Lngua verde corre em praia de Bzios e
MELLO, D.F.; PROENA, L.A.O. & BARRACCO, M.A.
pode prejudicar sade de banhistas e moradores. <http://oglobo.
2010. Comparative Study of Various Immune Parameters in
globo.com/rio/lingua-verde-corre-em-praia-de-buzios-pode-
Three Bivalve Species during a Natural Bloom of Dinophysis
prejudicar-saude-de-banhistas-moradores-2832131>. (Acesso
acuminata in Santa Catarina Island, Brazil. Toxins, 2: 1166-1178,
em 20/12/2011)
http://dx.doi.org/10.3390/toxins2051166
O GLOBO. 2011b. Mancha na Praia de Piratininga assusta
MENEZES, M.; VARELA, D.; PROENA, L.A.O.;
banhistas. <http://oglobo.globo.com/niteroi/mancha-na-praia-de-
TAMANAHA, M.S. & PAREDES, J. 2010. Identification of
piratininga-assusta-banhistas-3490307>. (Acesso em 20/12/2011)
the toxic alga Alexandrium tamiyavanichi (dinophyceae) from
northeastern Brazil: a combined morphological and rDNA OHTA, T.; SUEOKA, E.; IIDA, N.; KOMORI, A.;
sequence (partial lsu and its) approach. Journal of Phycology, 46: SUGANUMA, M.; NISHIWAKI, R.; TATEMATSU, M.; KIM,
1239-1251, http://dx.doi.org/10.1111/j.1529-8817.2010.00918.x S.J.; CARMICHAEL, W.W. & FUJIKI, H. 1994. Nodularin,
a potent inhibitor of protein phosphatases 1 and 2A, is a new
MERICO, A.; TYRRELL, T.; LESSARD, E.J.; OGUZ, T.;
environmental carcinogen in male F344 rat liver. Cancer
STABENO, P.J.; ZEEMAN, S.I. & WHITLEDGE, T.E. 2004.
Research, 54: 6402-6406.
Modelling phytoplankton succession on the Bering Sea shelf:
role of climate influences and trophic interactions in generating PAZ, B.; DARANAS, A.H.; NORTE, M.; RIOB, P.; FRANCO,
Emiliania huxleyi blooms 1997-2000.Deep Sea Research Part I: J.M. & FERNNDEZ, J.J. 2008. Yessotoxins, a group of marine
Oceanographic Research Papers, 51: 1803-1826, http://dx.doi. polyether toxins: an overview. Marine Drugs, 6: 73-102, http://
org/10.1016/j.dsr.2004.07.003 dx.doi.org/10.3390/md6020073
MINISTRIO DA SADE. 2003. Cianobactrias txicas PERSICH, G.R.; KULIS, D.M.; LILLY, E.L.; ANDERSON,
na gua para consumo humano. Impactos na Sade Pblica D.M. & GARCIA, V.M.T. 2006. Probable origin and toxin
e processos de remoo em gua para consumo humano. profile of Alexandrium tamarense (Lebour) Balech from southern
Ascom. Braslia, DF. 56p. <http://www.cvs.saude.sp.gov.br/pdf/ Brazil. Harmful Algae, 5: 36-44, http://dx.doi.org/10.1016/j.
cianobacterias.pdf>. (Acesso em 20/11/11) hal.2005.04.002
PRINCE, E.K.; POULSON, K.L.; MYERS, T.L.; SIEG, R.D. & RIEGMAN, R. & WINTER, C. 2003. Lysis of plankton in the
KUBANEK, J. 2010. Characterization of allelopathic compounds non-stratified southern North Sea during summer and autumn
from the red tide dinoflagellate Karenia brevis. Harmful Algae, 2000. Acta Oecologica, 24: S133-S138, http://dx.doi.org/10.1016/
10: 39-48, http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2010.06.003 S1146-609X(03)00010-9
PROENA, L.A.O. & MAFRA JR., L.L. 2005. Ocorrncia de RRIG, L.R.; GUIMARES, S.C.P.; LUGLI, D.O.; PROENA,
ficotoxinas na costa brasileira. Pp. 57-77. In: Sociedade Brasileira L.A.O.; MANZONI, G.C. & MARENZI, A.C. 1998.
de Ficologia (org.). X Reunio Brasileira de Ficologia. Rio de Monitorizao de microalgas planctnicas potencialmente txicas
Janeiro, RJ, Brasil. na rea de maricultura da Enseada de Armao de Itapocoroy -
Penha - SC. Notas Tcnicas FACIMAR, 2: 71-79.
PROENA, L.A.O.; TAMANAHA, M.S. & SOUZA, N.P.
2001. The toxic dinoflagellate Gymnodinium catenatum Graham RYAN, J.P.; YODER, J.A. & TOWNSEND, D.W. 2001. Influence
in southern Brazilian waters: occurrence, pigments and toxins. of a Gulf Stream warm-core ring on water mass and chlorophyll
Atlntica, 23: 59-65. distributions along the southern flank of Georges Bank. Deep Sea
Research Part II: Topical Studies in Oceanography, 48: 159-178,
PROENA, L.A.O.; TAMANAHA, M.S. & FONSECA, R.S.
http://dx.doi.org/10.1016/S0967-0645(00)00117-X
2009. Screening the toxicity and toxin content of blooms of
the cyanobacterium Trichodesmium erythraeum (Ehrenberg) SALZMAN, M.; MADSEN, J.M. & GREENBERG,
in northeast Brazil. Journal of Venomous Animals and Toxins M.I. 2006. Toxins: bacterial and marine toxins. Clinics in
including Tropical Diseases, 15: 204-215, http://dx.doi. Laboratory Medicine, 26: 397-419, http://dx.doi.org/10.1016/j.
org/10.1590/S1678-91992009000200004 cll.2006.04.003
PROENA, L.A.O.; FONSECA, R.S. & PINTO, T.O. 2010. SCHMIDT, L.E. & HANSEN, P.J. 2001. Allelopathy in the
Microalgas em rea de cultivo do litoral de Santa Catarina. Pp. prymnesiophyte Chrysochromulina polylepis: effect of cell
331-331. In: XIII Congresso Brasileiro de Ficologia. Paraty, concentration, growth phase and pH. Marine Ecology Progress
RJ, Brasil. <https://www.metaeventos.net/userfiles/file/XIII%20 Series, 216: 67-81, http://dx.doi.org/10.3354/meps216067
Congresso%20Brasileiro%20de%20Ficologia%206.pdf>.
SCHOCK, T.B.; HUNCIK, K.; BEAUCHESNE, K.R.;
(Acesso em 03/11/2011)
VILLAREAL, T.A. & MOELLER, P.D.R. 2011. Identification
PRZESLAWSKI, R.; BOURDEAU, P.E.; DOALL, M.H.; PAN, of Trichotoxin, a Novel Chlorinated Compound Associated with
J.; PERINO, L. & PADILLA, D.K. 2008. The effects of a harmful the Bloom Forming Cyanobacterium,Trichodesmium thiebautii.
alga on bivalve larval lipid stores. Harmful Algae, 7: 802-807, Environmental Science and Technology, 45: 7503-7509, http://
http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2008.04.003 dx.doi.org/10.1021/es201034r
PUMARIEGA, R.B.H. & MULLINGS, A.O.H. 2008. Ciguatera: SCHOLIN, C.A. 1996. Morphological, genetic and biogeographic
posible trasmisin sexual. A propsito de um caso. Revista de relationships of Alexandrium tamarense, A. catenella and A.
Toxicologia, 25: 67-68. fundyense. Pp. 13-27. In: D.M. Anderson, G.M. Hallegraeff &
A.D. Cembella (eds.). Physiological ecology of harmful algal
REHM, M. 2010. Mancha provocada por algas em praia de Santa
blooms. NATO Advanced Study Institute Series. Springer-Verlag,
Catarina positiva para o meio ambiente. <http://www.bandrs.
Berlin, DE. 662p.
com.br/noticias/index.php?p=255&n=13732&PHPSESSID=54
0b529d9eb906abdf0851c2dadb47f0>. (Acesso em 21/12/2011) SHERR, E.B. & SHERR, B.F. 2002. Significance of predation by
protists in aquatic microbial food webs. Antonie van Leeuwenhoek,
REIDE-CORBETT, D.; MCKEE, B. & ALLISON, M. 2006.
81: 293-308, http://dx.doi.org/10.1023/A:1020591307260
Nature of decadal-scale sediment accumulation on the western
shelf of the Mississippi River delta. Continental Shelf Research, SIERRA-BELTRN, A.P.; CORTS-ALTAMIRANO, R. &
26: 2125-2140, http://dx.doi.org/10.1016/j.csr.2006.07.012 CORTS-LARA, M.C. 2005. Occurrences of Prorocentrum
minimum (Pavillard) in Mxico. Harmful Algae, 4: 507-517,
REIDE-CORBETT, D.; DAIL, M. & MCKEE, B. 2007. High-
http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2004.08.018
frequency time-series of the dynamic sedimentation processes
on the western shelf of the Mississippi River Delta. Continental SIPI, V.O.; NEFFLING, M.R.; METCALF, J.S.; NYBOM,
Shelf Research, 27: 1600-1615, http://dx.doi.org/10.1016/j. S.M.K.; MERILUOTO, J.A.O. & CODD, G.A. 2008. Nodularin
csr.2007.01.025 in feathers and liver of eiders (Somateria mollissima) caught from
the western Gulf of Finland in June-September 2005. Harmful Rio de Janeiro, Brasil. Pp. 70-70. In: 5 Encontro Brasileiro de
Algae, 7: 99-105, http://dx.doi.org/10.1016/j.hal.2007.05.007 Ecotoxicologia e 1 Colquio Brasileiro de Algas Nocivas. Itaja,
SC, Brasil.
SMAYDA, T.J. 1997. Harmful algal blooms: Their ecophysiology
and general relevance to phytoplankton blooms in the sea. TRAINER, V.L. & BADEN, D.G. 1999. High affinity binding of
Limnology and Oceanography, 42: 1137-1153, http://dx.doi. red tide neurotoxins to marine mammal brain. Aquatic Toxicology,
org/10.4319/lo.1997.42.5_part_2.1137 46: 139-148, http://dx.doi.org/10.1016/S0166-445X(98)00125-8
SMAYDA, T.J. & BOLEYN, B.J. 1966. Experimental observations TRAN, D.; HABERKORN, H.; SOUDANT, P.; CIRET, P. &
on the flotation of marine diatoms. II. Skeletonema costatum and MASSABUAU, J.C. 2010. Behavioral responses of Crassostrea
Rhizosolenia setigera. Limnology and Oceanography, 11: 18-34. gigas exposed to the harmful algae Alexandrium minutum.
Aquaculture, 298: 338-345, http://dx.doi.org/10.1016/j.
SMIL, V. 2001. Enriching the Earth: Fritz Haber, Carl Bosch, and
aquaculture.2009.10.030
the Transformation of World Food. The MIT Press, Cambridge,
UK. 338p. TRIBUNA DO NORTE. 2008. Mancha em Ponta Negra chamada
de Mar Vermelha. <http://tribunadonorte.com.br/noticia/
SOL, J.; GARCA-LADONA, E.; RUARDIJ, P. & ESTRADA,
mancha-em-ponta-negra-e-chamada-de-mare-vermelha/64896>.
M. 2005. Modelling allelopathy among marine algae.
(Acesso em 20/12/2011)
Ecological Modelling, 183: 373-384, http://dx.doi.org/10.1016/j.
TUBARO, A. & HUNGERFORD, J. 2007. Toxicology of marine
ecolmodel.2004.08.021
toxins. Pp. 725-752. In: R.C. Gupta (ed.). Veterinary toxicology:
SOL, J.; GARCA-LADONA, E. & ESTRADA, M. 2006. Basic and Clinical Principles. Academic Press Elsevier, New
The role of selective predation in harmful algal blooms. Journal York, USA. 1201p.
of Marine Systems, 62: 46-54, http://dx.doi.org/10.1016/j.
VALE, P. 2004. Is there a risk of human poisoning by azaspiracids
jmarsys.2006.04.002
from shellfish harvested at the Portuguese coast? Toxicon, 44:
SOTERO-SANTOS, R.B.; CARVALHO, E.G.; DELLAMANO- 943-947, http://dx.doi.org/10.1016/j.toxicon.2004.07.026
OLIVEIRA, M.J. & ROCHA, O. 2008. Occurrence and toxicity
VAN APELDOORN, M.E; VAN EGMOND, H.P. & SPEIJERS,
of an Anabaena bloom in a tropical reservoir (Southeast
G.J.A. 2001. Neurotoxic shellfish poisoning: A review. National
Brazil). Harmful Algae, 7: 590-598, http://dx.doi.org/10.1016/j.
Institute of Public Health and the Environment, DK. 70p.
hal.2007.12.017
VAN DER BERGH, J.C.J.M.; NUNES, P.A.L.D.; DOTINGA,
SOURNIA, A. 1982. Form and function in marine phytoplankton.
H.M.; KOOISTRA, W.H.C.F.; VRIELING, E.G. & PEPERZAK,
Biological Revue, 57: 347-394, http://dx.doi.org/10.1111/j.1469-
L. 2002. Exotic harmful algae in marine ecosystems: an
185X.1982.tb00702.x
integrated biological-economic-legal analysis of impacts and
SUGUNAMA, M.; FUJIKI, H.; SUGURI, H.; YOSHIZAWA, S.; policies. Marine Policy, 26: 59-74, http://dx.doi.org/10.1016/
HIROTA, M.; NAKAYATSU, M.; OJIKA, M.; WAKAMATSU, S0308-597X(01)00032-X
K.; YAMADA, Y. & SUGIMURA, T. 1988. Okadaic acid: an VAN DOLAH, F.M. 2000. Marine algal toxins: origins,
additional mom-phorbol-12-tetradecanoate-13-acetate-type tumor health effects, and their increased occurrence. Environmental
promoter. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, Health Perspectives, 108: 133-141, http://dx.doi.org/10.1289/
85: 1768-1771, http://dx.doi.org/10.1073/pnas.85.6.1768 ehp.00108s1133
SUZUKI, T. & QUILLIAM, M.A. 2011. LC-MS/MS Analysis VANNI, M.J. 1996. Nutrient transport and recycling by
of Diarrhetic Shellfish Poisoning (DSP) toxins, okadaic acid and consumers in lake food webs: implications for algal communities.
dinophysistoxin analogues, and other lipophilic toxins. Analytical Pp. 81-95. In: G.A. Polis & K.O. Winemiller (eds.). Food webs:
Sciences, 27: 571-584, http://dx.doi.org/10.2116/analsci.27.571 integration of patterns and dynamics. Chapman and Hall, New
TAVARES, J.F.; PROENA, L.O. & ODEBRECHT, C. 2009. York, NY. 472p.
Assessing the harmful microalgae occurrence and temporal
VARKITZI, I.; PAGOU, K.; GRANLI, E.; HATZIANESTIS,
variation in a coastal aquaculture area, southern Brazil. Atlntica,
I.; PYRGAKI, C.; PAVLIDOU, A.; MONTESANTO, B. &
31: 129-144, http://dx.doi.org/10.5088/atl.2009.31.2.129
ECONOMOU-AMILLI, A. 2010. Unbalanced N:P ratios
TENENBAUM, D.R.; VILLAC, M.C.; MENEZES, M. & and nutrient stress controlling growth and toxin production
GMARA, G. 1998. Florao de rafidofcea na Baa de Sepetiba, of the harmful dinoflagellate Prorocentrum lima (Ehrenberg)
Dodge. Harmful Algae, 9: 304-311, http://dx.doi.org/10.1016/j. northern South China Sea. Journal of Environmental Sciences,
hal.2009.12.001 21: 595-603, http://dx.doi.org/10.1016/S1001-0742(08)62313-X
YU, R.; ZHOU, M.; QIAN, P.; LI, J.; YAN, T. & FU, M. 2000.
Understanding the effects of nutrients on toxin production in
Alexandrium tamarense. Pp. 303-307. In: G.M. Hallegraeff, S.
Blackburn, C.J. Bolch, R.J. Lewis (eds.). Proceedings of the Ninth
InternationalConferenceon Harmful Algal Blooms. UNESCO,
Paris, FR. 518p.
ZHOU, W.; LI, T.; CAI, C.; HUANG, L.; WANG, H.; XU, J.;
DONG, J. & ZHANG, S. 2009. Spatial and temporal dynamics
of phytoplankton and bacterioplankton biomass in Sanya Bay,