SCRS/2007/124

LAS AGUAS DEL ATLANTICO SUDOCCIDENTAL Y SU IMPORTANCIA EN EL CICLO DE

VIDA DE LA TORTUGA CABEZONA (CARETTA CARETTA): EVIDENCIAS A TRAVÉS DEL
ANÁLISIS DEL ADNmt

María Noel Caraccio1, Andrés Domingo2, Alejandro Márquez1, Eugenia Naro-Maciel3, Philip Miller2, y
Alfredo Pereira1

RESUMEN

Las tortugas marinas se caracterizan por presentar largos tiempos generacionales con edades de
maduración tardía. Durante su ciclo de vida realizan extensas migraciones entre áreas de alimentación y
desarrollo, áreas de reproducción y playas de anidación. Los individuos juveniles de esta especie se
encuentran principalmente en aguas oceánicas, mientras que los individuos juveniles tardíos y adultos se
mantienen en áreas más cercanas a la costa sobre la plataforma continental. Con el fin de identificar los
posibles orígenes y patrones de dispersión de las tortugas cabezonas, se analizó la composición
haplotípica, a través de análisis moleculares, mediante la caracterización de 340 pb de la región control
del ADN mitocondrial. Los análisis comparativos de las secuencias obtenidas revelaron que las muestras
presentaban haplotipos previamente descriptos para la tortuga cabezona. Todas las tortugas analizadas
provenientes de la plataforma continental de Uruguay fueron clasificadas como adultos o juveniles
tardíos, compartiendo todas ellas el haplotipo “CC-A4” (n=14), el cual se encuentra únicamente en la
colonia anidadora de Brasil. Por el contrario, las tortugas analizadas provenientes del área oceánica,
presentaron tallas menores, siendo genéticamente diversas y entre las cuales se encontraron individuos
con haplotipos pertenecientes a colonias anidadoras distantes. Los haplotipos (n=29) fueron: “CC-A2”
(presente en USA, México, Grecia y Turquía), “CC-A11” (presente en USA), “CC-A33” y “CC-A34” los
cuales se encuentran en el Océano Pacifico y el “CC-A4”. Estos resultados, conjuntamente con otras
informaciones ya publicadas, sugieren que algunos individuos adultos se desplazan sobre la plataforma
continental realizando migraciones tróficas desde las playas de anidación en Brasil hacia latitudes
mayores. Sin embargo, tortugas juveniles, pertenecientes a diversas colonias anidadoras, realizan
migraciones tróficas hacia áreas de alta productividad en aguas abiertas del Océano Atlántico
Sudoccidental. Los resultados de este estudio proporcionan importantes evidencias acerca de la
distribución y patrones migratorios de las tortugas cabezonas en el Atlántico Sudoccidental, reafirmando
la importancia de la cooperación internacional en el manejo de estas especies.

Palabras clave

Tortugas marinas, Caretta caretta, ADNmt, estructura poblacional

1
Dirección Nacional de Recursos Acuáticos, Laboratorio de Bioquímica de Organismos Acuáticos,
Constituyente 1497, CP 11200, Montevideo, Uruguay noelcaraccio@gmail.com
2
Dirección Nacional de Recursos Acuáticos, Recursos Pelágicos, Constituyente 1497, CP 11200,
Montevideo, Uruguay, adomingo@dinara.gub.uy.
3
Center for Biodiversity and Conservation and Sackler Institute for Comparative Genomics, American
Museum of Natural History. Central Park West at 79th Street. NY, NY, 10024. USA.
INTRODUCCION

El ciclo de vida de la tortuga cabezona (Caretta caretta) comprende diferentes estadios de desarrollo que
pueden estar muy distantes espacial y temporalmente. Las hembras adultas realizan migraciones
reproductivas desde sus áreas de alimentación hasta las playas de anidación (Figura 1), muchas veces
separadas por miles de kilómetros. Cuando los juveniles y adultos migran y se dispersan, los stocks
reproductivos se mezclan en áreas de alimentación, por lo que la extracción de tortugas en estas áreas
puede afectar a diferentes poblaciones reproductoras (Bolten et al. 1998, Engstrom et al. 2002). Dentro
del Atlántico Sudoccidental (ASO), las aguas Uruguayas son una importante área de alimentación y
hábitat transitorio para individuos maduros e inmaduros de tortuga cabezona (Domingo et al. 2006,
López-Mendilaharsu et. al 2007). Los juveniles de esta especie se encuentran mayoritariamente en aguas
oceánicas, mientras que los maduros se encuentran en ambientes neríticos sobre plataforma continental.
Estas tortugas son incidentalmente capturadas por diferentes pesquerías industriales que operan en el área
(Domingo et al. 2006). La flota de palangre pelágico opera sobre el talud y aguas oceánicas (Mora y
Domingo 2006), mientras que la flota de arrastre costero lo hace sobre la plataforma continental,
principalmente en el Río de la Plata, a no mas de 50 metros de profundidad (DINARA, 2005). Para
determinar la composición haplotípica, posibles orígenes y dispersión de las tortugas capturadas
incidentalmente se realizaron análisis genéticos en base a la región control del ADN mitocondrial
(ADNmt).

MATERIALES Y METODOS

Se obtuvieron muestras de tejido de tortugas capturadas incidentalmente en palangre pelágico (juveniles;

n=29) y en arrastre costero (adultos y juveniles tardíos; n=14). La extracción de ADN se realizó según
protocolo estándar de fenol/cloroformo. Se utilizaron los primers TCR5 y TCR6 (Norman et al. 1994)
para amplificar 340 pares de bases de la región control del ADNmt. Los productos de PCR (del inglés,
Polymerase Chain Reaction) fueron visualizados en gel de agarosa al 1%. Las secuencias fueron
obtenidas utilizando protocolo para secuenciación automática. La edición de las mismas se realizo con el
programa Bioedit (Hall 1999) y luego se alinearon con haplotipos previamente descriptos para playas de
anidación de la especie (ACCSTR, marine turtle DNA sequences, http:/accstr.ufl.edu/ccmtdna.html). Se
calculó la diversidad haplotípica y nucleotídica con el programa Arlequín (versión 3.1, Excoffier et al.
2005).

RESULTADOS

Todas las secuencias obtenidas de un total de 43 tortugas cabezonas analizadas pertenecen a haplotipos ya
descriptos para C. caretta. Veintidós sitios polimórficos definen 5 haplotipos encontrados en las
siguientes frecuencias: CC-A2 en 6 individuos (14%), CC-A4 en 32 individuos (74%), CC-A11 en 1
individuo (2.3%), CC-A33 (4.6%) en 2 individuos y CC-A34 (4.6%) en 2 individuos. La diversidad
haplotípica encontrada es de 0.4319 +/- 0.0872 y la diversidad nucleotídica de 0.014616 +/- 0.007978.
Las 14 tortugas analizadas provenientes de la plataforma continental de Uruguay comparten el haplotipo
“CC-A4” (Figura 2), el cual se encuentra únicamente en la colonia anidadora de Brasil. Por el contrario,
las tortugas analizadas provenientes del área oceánica son genéticamente más diversas (Figura 3). Los
haplotipos fueron: “CC-A2” presente en 6 individuos (presente en colonias anidadoras de USA, México,
Grecia y Turquía), “CC-A11” presente en 1 individuo (presente en colonias anidadoras de USA), “CC-
A34” presente en 2 individuos (presente en colonias anidadoras del Océano Pacifico), “CC-A33” presente
en 2 individuos (presente en colonias anidadoras Océano Pacifico), y el haplotipo más abundante, el “CC-
A4” presente en 18 individuos.

DISCUSIÓN

Los resultados de este trabajo, conjuntamente con información sobre captura incidental en el estuario del
Río de la Plata (Miller et al, 2004), recapturas (Almeida et al. 2000; Laporta y López 2003, Miller datos
no publicados) y varamientos (López-Mendilaharsu et al. 2003, Monteiro 2004), permiten determinar que
algunos individuos adultos pertenecientes a la colonia de Brasil se desplazan sobre la plataforma y
realizan migraciones tróficas desde las playas de anidación hacia aguas costeras Uruguayas, incluyendo el
estuario del Río de la Plata. También se encontró que todos los juveniles y subadultos en fase nerítica
analizados en nuestro estudio, pertenecen a la población de Brasil, que es la colonia reproductora más
cercana a la zona de captura. El hecho de que no se haya encontrado ningún ejemplar nerítico con
haplotipos de playas de anidación distantes, coincide con lo determinado por Bowen et al. 2005, en
relación a los juveniles y su distribución en áreas neríticas.

Los individuos juveniles pertenecientes a diversas colonias anidadoras, realizan migraciones tróficas
hacia áreas de alta productividad en el océano abierto del Atlántico Sudoccidental. El tiempo de
permanencia en esta zona aún no se conoce, pero en otras regiones se ha estimado que dura entre 6,5 y
11,5 años (Bjorndal et al. 2000). En trabajos anteriores, se ha determinado que la mayoría de las tortugas
cabezonas capturadas por la flota palangrera de Brasil y Uruguay, en el Atlántico Sudoccidental son
juveniles (LCC media= 57.1 cm, SD=6.4 cm, n= 1166), estando el 88% del total comprendido en un
rango de tallas entre 50 y 70 cm, y que están presentes en el ambiente oceánico del ASO durante todo el
año (López-Mendilaharsu et. al 2007).

La composición genética encontrada en nuestro estudio, es similar a la encontrada en un estudio previo

realizado sobre juveniles de tortuga cabezona capturados por la flota palangrera brasilera (Luciano
Soares, datos no publicados), en una zona incluida dentro de la del presente trabajo. También se encontró,
a lo igual que en el presente estudio, que el haplotipo predominante en los individuos analizados es el CC-
A4, que proviene de las colonias anidadoras de Brasil.

La alta frecuencia del haplotipo CC-A4 en la zona cercana al talud continental, donde este haplotipo es el
que predomina, habiéndose encontrado en 16 de los 18 individuos provenientes de dicha zona. Así como
la baja ocurrencia de individuos neríticos provenientes de colonias lejanas, coincide una vez mas con lo
observado por Bowen et al 2005, quienes afirman que los juveniles de esta especie al cambiar del
ambiente oceánico al nerítico, tienden a reclutarse en las cercanías de sus playas de origen.

En relación a los haplotipos de playas de anidación distantes se encontraron algunos individuos

provenientes de colonias de anidación del hemisferio norte y otros probablemente de África Occidental,
Sudáfrica (Tongaland), Omán, Australia y otras colonias sin caracterizar. La mayoría de los individuos
con haplotipos de playas de anidación diferentes a las brasileras, fueron capturados en la porción más al
norte de nuestra área de estudio. En este grupo se incluyen individuos con el haplotipo CC-A2, del cual se
conoce que los juveniles ocurren en el Océano Atlántico Norte (Bolten et al. 1998) y el Mar Mediterráneo
(Maffucci et al. 2006). Los resultados de este trabajo arrojan nueva información sobre los patrones de
distribución de juveniles de tortuga cabezona, ya que la presencia en el ASO del haplotipo CC-A2
(presente en colonias anidadoras de México, USA, Grecia y Turquía), y el haplotipo CC-A11 (presente en
colonias anidadoras únicamente en USA), permiten inferir migraciones entre el hemisferio norte y el
hemisferio sur (a partir del conocimiento limitado existente), o migraciones transoceánicas o
interoceánicas, dependiendo de que alguno de estos 2 haplotipos ocurra también en playas de anidación
aún no caracterizadas en las costas africanas del Océano Atlántico, Índico o Pacifico. Los individuos con
haplotipos CC-A33 y CC-A34 encontrados también en las aguas del ASO sugieren del mismo modo que
puedan estar ocurriendo migraciones interoceánicas, ya que dichos haplotipos se sabe que están
caracterizados para playas del Pacífico Sudoccidental (Boyle y Waycott datos no publicados), aunque
dichos individuos también podrían pertenecer a colonias reproductoras aún no caracterizadas del Océano
Índico.

La diversidad en la composición genética, la presencia de juveniles durante todo el año y las altas tasas de
captura incidental (0,64 individuos/1000 anzuelos, ver López-Mendilaharsu et al. 2007), que se observan
en el ambiente oceánico entre los 25ºS - 40ºS y 26ºW - 55ºW, hacen de esta región, un área muy
importantes, de alimentación y desarrollo para juveniles pertenecientes a diferentes poblaciones de
tortugas cabezonas.

Los resultados de este estudio proporcionan evidencias acerca de la distribución y patrones migratorios de
las tortugas cabezonas, los cuales deberán ser confirmados con más estudios genéticos y de marcas en un
ámbito de cooperación internacional a efectos de comprender el ciclo de vida de esta especie.
REFERENCIAS

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TABLAS Y FIGURAS

Tabla 1. Haplotipos encontrados en el área de captura incidental del ASO. Todos ya caracterizados para
playas de anidación de C. caretta: USA, Florida al Norte del Golfo de México, Florida al Sur del Golfo
de México, Florida costa Sur del Atlántico, Georgia, Carolina del Norte, Carolina del Sur, Dry Tortugas;
MX, Quintana Roo, México; BR, Bahía, Brasil; GR, Kiparissia Bay, Grecia y regiones adyacentes; TR,
Turquía. La información sobre la caracterización genética de las playas de anidación del Océano Pacifico
aún no ha sido publicada.

Haplotipo Frecuencia en área de captura Colonias anidadoras

CC-A2 14% USA-MX-GR-TR
CC-A4 74% BR
CC-A11 2.3% USA
CC-A33 4.6% PACÍFICO
CC-A34 4.6% PACÍFICO

Figura 1. Distribución de las principales colonias reproductoras de C. Caretta en el Mar Mediterráneo y

los Océanos Atlántico, Índico y Pacífico Sur (círculos claros), y distribución de los individuos analizados
en el presente estudio (triángulos oscuros).
Figura 2. Distribución de los individuos con haplotipo CC-A4, endémico de las colonias reproductoras
de Brasil.

Figura 3. Distribución de los individuos con haplotipos pertenecientes a colonias reproductoras distantes.
CC-A2 presente en colonias anidadoras de USA, México, Grecia y Turquía; CC-A11 presente en colonias
anidadoras de USA; CC-A33 presente en colonias anidadoras de Australia; CC-A34 presente en colonias
anidadoras de Australia.