ORIGINAL

Efectos de la actividad motora en el rendimiento cognitivo

de pacientes con traumatismo craneoencefálico durante
tareas duales
Ana I. Useros-Olmo, José A. Periáñez, Juan C. Miangolarra-Page

Facultad de Ciencias de la Salud; Introducción. El empleo de paradigmas de tarea dual ha mostrado interacciones conductuales entre ciertas tareas moto-
Departamento de Fisioterapia;
ras, como el equilibrio o la marcha, y tareas cognitivas al ser realizadas simultáneamente. Pese a la potencial relevancia
Centro de Estudios Universitarios
Superiores La Salle; Universidad de estos hallazgos en la explicación de ciertos síntomas neurológicos (por ejemplo, caídas) o en el diseño de nuevas inter-
Autónoma de Madrid (A.I. Useros- venciones, son escasos los datos sobre tales efectos en traumatismos craneoencefálicos (TCE).
Olmo). Grupo de investigación
Motion in Brains; Centro Superior Objetivo. Evaluar la presencia de interacciones cognitivomotoras durante la realización de tareas duales en TCE.
de Estudios Universitarios La Salle;
Universidad Autónoma de Madrid Sujetos y métodos. Veinte pacientes con TCE y 19 controles sanos realizaron diferentes tareas cognitivas de atención y me-
(A.I. Useros-Olmo). Unidad de Daño moria operativa (tareas de tiempo de reacción simple, tiempo de reacción compleja, 1-back numérica y 1-back espacial)
Cerebral; Hospital Beata María
Ana; Madrid (A.I. Useros-Olmo). en tarea dual, es decir, al tiempo que una tarea motora (bipedestación y marcha), y en tarea simple (sin tarea motora).
Departamento de Psicología Se registraron los tiempos de reacción en respuesta a las tareas cognitivas.
Básica II; Facultad de Psicológica;
Universidad Complutense de Resultados. Los pacientes mostraron peor rendimiento que los controles en todas las tareas (p < 0,05). Mientras que nin-
Madrid; Somosaguas, Madrid
guno de los grupos mostró cambios en los tiempos de reacción medidos en las tareas atencionales durante la ejecución
(J.A. Periáñez). Departamento de
Fisioterapia, Terapia Ocupacional, dual en comparación con la ejecución simple, los pacientes con TCE sí mostraron mejoría en las tareas de memoria operativa
Rehabilitación y Medicina Física; (F(2, 74) = 2,9; p < 0,05) durante la tarea dual de marcha (p < 0,02).
Facultad de Ciencias de la Salud;
Universidad Rey Juan Carlos; Conclusiones. Se discuten las posibles causas de interacciones cognitivomotoras positivas durante la ejecución simultánea
Alcorcón, Madrid (J.C. Miangolarra-
Page). Servicio de Rehabilitación
de tareas de marcha y memoria operativa en pacientes con TCE, y el potencial valor terapéutico de los paradigmas duales en
y Medicina Física; Hospital la rehabilitación de estos pacientes.
Universitario de Fuenlabrada;
Fuenlabrada, Madrid, España Palabras clave. Atención. Control motor. Daño cerebral. Memoria operativa. Tarea dual. Traumatismo craneoencefálico.
(J.C. Miangolarra-Page).

Correspondencia:
Dra. Ana Isabel Useros Olmo.
Unidad de Daño Cerebral.
Hospital Beata María Ana. Doctor
Esquerdo, 83. E-28028 Madrid.
Fax:
+34 914 888 831.
E-mail:
anaiuseros@gmail.com
Nota:
Trabajo presentado en formato
póster al V Congreso de la
Federación de Asociaciones de
Neuropsicología Españolas (FANPSE).
Madrid, noviembre de 2012.
Aceptado tras revisión externa:
20.05.15.
Cómo citar este artículo:
Useros-Olmo AI, Periáñez JA,
Miangolarra-Page JC. Efectos de la
actividad motora en el rendimiento
cognitivo de pacientes con
traumatismo craneoencefálico
durante tareas duales. Rev Neurol
2015; 61: 202-10.
© 2015 Revista de Neurología
Introducción
Entre las secuelas derivadas de un traumatismo cra-
neoencefálico (TCE) se han señalado alteraciones
sensoriales, motoras, cognitivas, emocionales y so-
ciales, que tienden a afectar la calidad de vida de los
pacientes que las padecen y, además, pueden per-
sistir durante años incluso en los TCE leves [1,2].
Pese a que la rehabilitación de dichas secuelas tien-
de a realizarse de manera relativamente indepen-
diente, hoy día se sabe que podrían existir interac-
ciones entre ellas. En concreto, la pérdida de auto-
matismos motores en los TCE en tareas como po-
nerse de pie o caminar implicaría un incremento
del nivel de control consciente de determinados
aspectos sensoriales y motores, como la alineación
corporal, la actividad muscular o el equilibrio, con
un aumento de las demandas de procesamiento
cognitivo. Dicho incremento podría explicar que,
pese a que estos pacientes muestren un alto grado
de autonomía y efecto techo en las pruebas de equi-
librio empleadas en consulta, sufran caídas en en-
tornos reales o se quejen de dificultades para man-
tener el equilibrio o la marcha en contextos más
complejos. Entre los factores clave que han contri-
buido a la mejora de nuestro conocimiento sobre el
tema destacan, entre otros, los avances en los para-
digmas experimentales empleados para el estudio
de la automaticidad. A este respecto, el surgimiento
en los años noventa de los paradigmas de tarea dual
ha abierto una puerta a este campo de trabajo que
permite estudiar las alteraciones de los pacientes con
TCE desde un nuevo prisma [3-5].
En la vida diaria, el equilibrio o, de un modo más
amplio, el control postural actúa la mayor parte del
tiempo en contextos de tarea dual o multitarea. De
este modo, las personas somos capaces de cruzar la
calle mientras hablamos por nuestro teléfono móvil
y observamos si el semáforo al que nos acercamos
nos permite el paso. Las tareas duales han venido
empleándose para el estudio de los mecanismos
que subyacen al control motor y, por ende, al con-
trol postural. Actualmente, gracias a dichos para-
digmas, se conoce la participación de diferentes pro-

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cesos cognitivos en el control postural [6-8]. En ge-
neral, estos procesos optimizan la función motora y
ayudan a responder adecuadamente a las demandas
cambiantes del entorno. Por ello, su afectación pue-
de manifestarse en alteraciones motoras, por ejem-
plo, en trastornos de la marcha [9-12]. La natura­
leza de esta relación y sus múltiples interacciones
constituye en la actualidad un emergente campo de
investigación.
Los estudios sobre el comportamiento motor en
tareas duales han despertado un gran interés en el
ámbito del daño cerebral por sus potenciales apli-
caciones clínicas. Sin embargo, sólo algunos traba-
jos previos han investigado los efectos de la activi-
dad motora en el rendimiento cognitivo [13-23], y
ninguno hasta la fecha lo ha hecho en el TCE. Ade-
más, la falta de control experimental sobre ciertos
aspectos metodológicos respecto a las tareas cogni-
tivas empleadas, como la ausencia de puntos de fi-
jación en tareas visuales [17] o el empleo de res-
puestas vocales que potenciarían la desestabiliza-
ción postural [14,16-19,21-23], podría cuestionar la
validez de algunos de los datos existentes. Así, en
los estudios de daño cerebral que emplearon tareas
motoras de bipedestación y de marcha, se utilizaron
principalmente tareas de memoria operativa [13,15,
16,18,19], tareas espaciales [16,17-19,22] y, en me-
nor medida, tareas atencionales de tiempos de re-
acción [14,17,20]. Cabe destacar que tan sólo algu-
nos estudios han empleado más de una tarea cogni-
tiva a la vez, con el objetivo de comprobar cuál de
ellas resulta determinante en el rendimiento dual
[15-20,22]. Sin embargo, en estos pocos estudios no
se equipararon las demandas cognitivas entre las
tareas relacionadas con un mismo proceso cogni­
tivo como, por ejemplo, la memoria operativa, lo
que hace difícil clarificar qué variables resultan de-
terminantes para explicar la posible influencia dife-
rencial de la actividad motora en el rendimiento de
la memoria operativa o la atención.
En cuanto a los resultados, la mayoría de los es-
tudios en daño cerebral halló una disminución del
rendimiento cognitivo en tarea dual (cuando se rea-
lizó una tarea cognitiva simultáneamente a una ta-
rea motora) frente a tarea simple (tarea cognitiva
sin tarea motora) [13,14,16,20,22]. Dicha disminu-
ción del rendimiento, además, tiende a aumentar
con la complejidad de la tarea postural [14,21]. Dis-
tintos modelos teóricos han tratado de dar cuenta
de estos resultados. Por un lado, el modelo de com-
petición o de recursos limitados postula que la rea-
lización de dos tareas de forma simultánea genera-
ría competición en el sistema de procesamiento de
la información por los recursos atencionales exis-
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Efectos de la actividad motora en el rendimiento cognitivo de pacientes con TCE
tentes. En este sentido, la limitación de las capaci-
dades atencionales y motoras de los pacientes con da­
ño cerebral produciría una disminución en el rendi-
miento durante la tarea dual. Por otro lado, el mo-
delo de interacción no lineal supone una alternativa
al modelo de competición y señala que el rendi-
miento en tarea dual podría mejorar o deteriorarse
en función de si las demandas cognitivas de la tarea
secundaria resultan bajas o altas para el individuo.
Según la predicción de este modelo, sería posible
que las tareas duales produjeran efectos positivos
en el rendimiento en función de las capacidades de
los individuos y el nivel de dificultad de las tareas,
tal y como han mostrado algunos estudios previos
[13,19,24,25].
El objetivo del presente estudio fue evaluar los
efectos de la práctica simultánea de tareas motoras
(bipedestación o marcha) y cognitivas (atención, me-
moria operativa numérica y memoria operativa es-
pacial) en los tiempos de reacción de pacientes con
TCE y controles sanos. Se estableció como hipóte-
sis de trabajo que la manipulación de las demandas
y los niveles de complejidad en distintas tareas cog-
nitivas y motoras empleadas en estudios previos
permitiría clarificar la importancia de estas variables
en las interacciones en el rendimiento cognitivo de
los TCE y esclarecer la utilidad de los modelos teó-
ricos de procesamiento dual existentes.
Sujetos y métodos
La muestra de pacientes con TCE del presente es-
tudio fue seleccionada de la base de datos de la Uni-
dad de Daño Cerebral del Hospital Beata María Ana
de Madrid y estuvo formada por 26 individuos con
diagnóstico etiológico de TCE con una edad entre
18 y 65 años. Todos los participantes presentaban
una bipedestación independiente y habilidad para
la marcha sin ayudas técnicas o manuales. De esta
muestra inicial fueron excluidos aquellos que pre-
sentaron puntuación en la escala de Berg < 45, pun-
tuación en el miniexamen cognitivo ≤ 27, afasia,
temblor de reposo o intencional, heminegligencia,
problemas visuales no corregidos con lentes y con-
sumo de fármacos antidepresivos o antiepilépticos
capaces de influir en el rendimiento cognitivo [26,
27]. Como consecuencia de la aplicación de estos
criterios de exclusión, seis pacientes fueron descar-
tados para el estudio: uno por presencia de clono
en el miembro inferior, uno por incapacidad para
caminar sin ayuda en la cinta de marcha, uno por
presencia de temblor en el miembro superior, uno
por padecer depresión y dos por tomar antiepilép-
203
A.I. Useros-Olmo, et al

una puntuación media en la escala de Glasgow de

Tabla I. Características demográficas y neuropsicológicas de la muestra inicial. 5,76 (rango: 3-14) y un tiempo medio desde la le-
sión de 35,5 meses (rango: 7-72 meses). La puntua-
TCE Controles
(n = 20) (n = 19)
p ción media en el miniexamen cognitivo fue de 32,85
(rango: 30-35), y en la escala de Berg, de 54,8 (ran-
Edad (años) 36,15 ± 12,51 38,2 ± 13,4 0,63 go: 51-56). En la valoración de la independencia, la
puntuación media en la escala de Barthel fue de 100
Hombres 17 17 0,77 (Tabla I). Los pacientes se equipararon en edad,
Sexo sexo, talla y nivel educativo (ps < 0,05) con un grupo
Mujeres 3 2
control de 20 sujetos sanos. Éstos fueron reclutados
Nivel educativo (años) 12,9 ± 3,1 13,7 ± 3,0 0,42 entre trabajadores del centro, personal externo, fa-
miliares o acompañantes de los pacientes. Se exclu-
Talla (cm) 171,4 ± 8,3 172,9 ± 9,8 0,61 yó un sujeto del grupo control aplicando el criterio
ad hoc, por lo que finalmente se analizaron los da-
Glasgow 5,8 ± 3,4 – – tos de 19 sujetos sanos (17 de ellos varones) con una
edad media de 38 años (rango: 19-61 años). Neu-
Tiempo de lesión (meses) 35,5 ± 20,2 – –
ropsicológicamente, los pacientes mostraron un peor
Miniexamen cognitivo 32,8 ± 1,5 – – rendimiento en línea base respecto a los controles
en las pruebas asociadas a la velocidad de procesa-
Barthel 100 – – miento: Stroop palabra, Trail Making Test (TMT)
A y B, clave de números y finger tapping. Sin em-
Escala de Berg 54,8 ± 1,4 55,9 ± 0,2 0,003
bargo, no se encontraron diferencias en las puntua-
Stroop palabra 88,8 ± 15,6 104,8 ± 17,5 0,005 a
ciones asociadas a la evaluación de procesos aten-
cionales y de memoria operativa: Stroop palabra-
Stroop color 67,6 ± 13,6 73,5 ± 12,4 0,17 color, TMT B-A y dígitos directos e inversos.
Los procedimientos utilizados para la realización
Stroop palabra-color 43,7 ± 12,2 46,9 ± 11,2 0,4 de este estudio siguieron los principios éticos de in-
vestigación médica en seres humanos según se re-
Trail Making Test A 44,8 ± 14,1 28,8 ± 8,1 0,0001 b
coge en la Declaración de Helsinki adoptada en la
Trail Making Test B 88,6 ± 29,6 61,3 ± 29,6 0,001 b 18.ª Asamblea de la Asociación Médica Mundial y
Tests neuropsicológicos fueron aprobados por el comité ético asistencial del
Trail Making Test B-A 43,8 ± 24,4 32,5 ± 15,8 0,09 Hospital Beata María Ana de Madrid. Todos los su-
jetos fueron informados de los objetivos y caracte-
Clave de números 61,9 ± 18,9 79,8 ± 21,7 0,009 a rísticas del estudio y dieron su consentimiento por
escrito a participar. El experimento se realizó en las
Dígitos directos 8,6 ± 1,9 9,1 ± 2,5 0,53
instalaciones de la Unidad de Daño Cerebral del Hos-
Dígitos inversos 6,0 ± 1,9 6,4 ± 2,2 0,53 pital Beata María Ana en dos fases bien diferencia-
das: fase de evaluación inicial y fase experimental.
Finger tapping 219,0 ± 47,1 189,1 ± 17,2 0,015 b

TCE: traumatismo craneoencefálico. a p < 0,05; b U de Mann-Whitney.

Evaluación inicial

La fase de evaluación inicial comenzó con la reali-

ticos. Con el fin de evitar la presencia de partici-
pantes outliers o cuyas características en la ejecu-
ción no fueran representativas de las características
de la muestra, se estableció un criterio de exclusión
ad hoc. Así, se excluyeron los datos de los partici-
pantes cuyos tiempos de reacción medios supera-
ran en ± 3 veces la desviación estándar de las pun-
tuaciones medias de su grupo. De este modo, la
muestra de participantes definitiva estuvo consti-
tuida por 20 pacientes con TCE (17 de ellos varo-
nes), con una media de 36 años (rango: 21-58 años),
zación de una entrevista. En ella se recogió informa-
ción sobre datos personales (edad, sexo, nivel de es-
tudios, talla, peso, etc.), datos clínicos (dificultades
visuales y auditivas, problemas para dormir, tem-
blores, etc.) y antecedentes médicos personales (hi-
pertensión, epilepsia, diabetes, etc.). A continuación
se procedió a la realización de una evaluación
neuropsicológica que empleó el TMT [28], el test
de Stroop [29], la clave de números de la escala de
inteligencia de Wechsler para adultos, tercera edi-
ción (WAIS-III) [30], dígitos directos e inversos del
WAIS-III [30] y una tarea finger tapping mediante

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el uso de la tecla espaciadora de un ordenador [31,
32]. La fase de evaluación inicial tuvo una duración
aproximada de 45 minutos.
Fase experimental
La segunda fase, o fase experimental, tuvo lugar a lo
largo de una única sesión de aproximadamente 45
minutos de duración celebrada entre cinco y siete
días después de la realización de la evaluación ini-
cial. Durante esta fase, los sujetos realizaron cuatro
tareas cognitivas: tarea de tiempos de reacción sim-
ple (TRS), tiempos de reacción complejos (TRC), me-
moria operativa numérica (1-back numérica) y memo­
ria operativa espacial (1-back espacial) en condicio-
nes simples (en sedestación sin tarea motora) y dua-
les (con tarea motora de bipedestación y marcha).
Las tareas cognitivas se diseñaron mediante el pro-
grama para la presentación de estímulos y registro
de respuestas Presentation (http://www.neurobs.com).
Las cuatro tareas se diseñaron con distintos niveles
de complejidad (TRS y TRC) y en distintas modali-
dades de memoria operativa (1-back numérica y
1-back espacial). La duración total de cada tarea fue
de 120 segundos, cuyo orden de aplicación se ba-
lanceó entre los diferentes participantes. Las carac-
terísticas de las tareas fueron las siguientes:
– Tarea de tiempos de reacción simple. En esta ta-
rea, los sujetos fueron instruidos a detectar la apa-
rición de una cruz blanca en el centro de la pan-
talla pulsando el botón izquierdo del ratón. Se
presentaron un total de 36 estímulos, en fuente
Arial, con una dimensión de 100 puntos. La du-
ración de cada estímulo fue de 200 ms, mientras
que el intervalo entre estímulos varió de forma
aleatoria entre 1.200 y 5.000 ms. El orden de pre-
sentación de los estímulos fue el mismo para to-
dos los sujetos. Los sujetos recibieron las instruc-
ciones de forma oral y escrita (en la pantalla) y se
enfatizó la necesidad de responder lo más rápido
posible manteniendo su mirada en el punto de
fijación situado en el centro de la pantalla.
– Tarea de tiempos de reacción complejos. En esta
tarea, los sujetos fueron instruidos a pulsar el
botón izquierdo del ratón si el estímulo que apa-
recía en el centro de la pantalla era un cuadrado
blanco y el botón derecho si era un círculo blan-
co. Ambos estímulos se presentaron en unas di-
mensiones de 4 × 4 cm y con una duración de
200 ms. El número total de ensayos fue de 55 y
su orden de presentación fue aleatorio, con un
intervalo de presentación variable aleatorizado
entre 1.800 y 2.000 ms. Antes de realizar la tarea,
los sujetos recibieron las instrucciones de forma
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Efectos de la actividad motora en el rendimiento cognitivo de pacientes con TCE
oral y escrita (en la pantalla), y se enfatizó la ne-
cesidad de responder lo más rápido posible, pero
sin equivocarse, manteniendo la mirada centra-
da en el punto de fijación de la pantalla. El orden
de presentación de los estímulos fue el mismo
para todos los sujetos.
– Tarea de memoria operativa numérica (1-back
numérica). En esta tarea 1-back, los sujetos fue-
ron instruidos a pulsar el botón izquierdo del ra-
tón si el estímulo que aparecía en el centro de la
pantalla (un número del 1 al 9) era igual al estí-
mulo que habían visto en el ensayo inmediata-
mente anterior. El tipo y tamaño de los números
fue letra Arial Black 20 puntos. El número total
de estímulos presentados fue de 81, de los cuales
25 fueron estímulos diana. La duración de cada
estímulo fue de 400 ms y el intervalo entre es­
tímulos varió de forma aleatoria entre 1.000 y
1.200 ms. El orden de presentación de los estí-
mulos fue igual para todos los sujetos. Antes de
realizar la tarea, los sujetos recibieron las ins-
trucciones de forma oral y escrita.
– Tarea de memoria operativa espacial (1-back es-
pacial). La tarea de los sujetos consistió en pul-
sar el botón izquierdo del ratón si el círculo que
aparecía en la pantalla coincidía en posición con
el círculo presentado en el ensayo inmediata-
mente anterior. Se establecieron un total de nue-
ve posiciones posibles (que coincidían con el
número de ítems fijado en la tarea de memoria
operativa numérica). Las nueve posiciones posi-
bles resultaron de la combinación de tres posi-
ciones horizontales (izquierda, centro y derecha)
y tres posiciones verticales (arriba, centro y aba-
jo). El tipo y tamaño del círculo fue letra Arial
Black 20 puntos. El número total de estímulos
presentados fue de 81, de los cuales 25 fueron
estímulos diana. El orden de presentación fue
igual para todos los sujetos del estudio. Cada es-
tímulo tuvo una duración de 400 ms y el intervalo
de aparición entre dos estímulos fue de 1.000 a
1.200 ms. Antes de realizar la tarea, los sujetos
recibieron las instrucciones orales y escritas, y se
enfatizó la importancia de responder lo más rá-
pido posible y manteniendo la mirada fijada en
el punto central de la pantalla.
La posición corporal durante las tareas se controló
mediante los mismos criterios posturales para to-
dos los sujetos. Para la realización de todas las ta-
reas experimentales (simples o duales), los partici-
pantes fueron situados a un metro de distancia de
la pantalla y se controló que la altura de ésta queda-
ra situada en todos los casos coincidiendo con la
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A.I. Useros-Olmo, et al
Tabla II. Tiempos de reacción de los participantes en las tareas cognitivas en condiciones simples.
Traumatismo
craneoencefálico (n = 20)
Tiempo de reacción simple 367,5 ± 66,0
Tiempo de reacción complejo 529,0 ± 95,8
Tarea memoria operativa 1-back numérica 549,4 ± 125,2
Tarea memoria operativa 1-back espacial 556,3 ± 126,1
altura de los ojos de los participantes. Para la tarea
dual de bipedestación permanecieron de pie sin
moverse, y en la tarea de marcha caminaron en una
cinta sin fin a velocidad constante (3 km/h). Tam-
bién fueron controlados en sedestación (cuando
realizaron las tareas cognitivas en condiciones sim-
ples), donde recibieron la instrucción de apoyar la
espalda en el respaldo de la silla y situar el ratón en-
cima del muslo colocando el dedo índice y medio
sobre los botones de respuesta. El rendimiento en
las tareas cognitivas, tanto en condiciones simples
como duales, se midió mediante el análisis de los
tiempos de reacción en milisegundos.
Análisis estadístico
La prueba de Kolmogorov-Smirnov se empleó para
determinar si las variables descriptivas mostraban
una distribución normal. Aquellas variables que no
mostraron una distribución normal se compararon
mediante pruebas de contraste de hipótesis no pa-
ramétricas (U de Mann-Whitney), mientras que las
variables con una distribución normal se compara-
ron mediante test paramétricos (t de Student). Para
analizar las características clínicas motoras de la
muestra se empleó la prueba t de Student para las
variables continuas y la prueba de chi al cuadrado
para las variables categóricas. Para la comparación del
rendimiento cognitivo en línea base entre pacientes
y controles se aplicaron ANOVA mixtos 2 × 2 para
determinar efectos de grupo (TCE frente a contro-
les) y atención (TRS y TRC) o memoria operativa
(1-back y 1-back espacial). Para la evaluación del
rendimiento cognitivo se emplearon diversos ANO-
VA mixtos (2 × 3 × 2) sobre los tiempos de reac-
ción, incluyendo los factores grupo (TCE y contro-
les), tarea (simple, dual bipedestación y dual mar-
cha) y atención (TRS y TRC) o memoria operativa
(1-back y 1-back espacial) e interacciones asocia-
das. Se realizaron las comparaciones post hoc co-
206
rregidas las comparaciones múltiples por Bonferro-
ni para identificar diferencias específicas entre gru-
pos y tareas. Todos los análisis se realizaron usando
Controles el programa estadístico SPSS v. 15.0. Se adoptó un
(n = 19)
nivel de significación estadística de p < 0,05 para
303,2 ± 31,4 todos los contrastes.
457,2 ± 76,0
443,5 ± 114,2
Resultados
421,0 ± 121,1
El ANOVA grupo × atención (TRS y TRC) realiza-
do para los tiempos de reacción en condiciones sim-
ples (sin tarea motora) mostró un efecto principal
de grupo, obteniendo los pacientes mayores tiem-
pos de reacción que los controles. El efecto princi-
pal de tarea mostró que los sujetos fueron más len-
tos en la tarea de TRC que en la de TRS. Sin embar-
go, no se hallaron efectos de interacción grupo ×
atención (F(1, 37) = 0,1; p < 0,73). El ANOVA grupo
× memoria operativa mostró un efecto principal
para el factor grupo, siendo los pacientes más len-
tos que los controles (F(1, 37) = 10; p < 0,003). Sin
embargo, no se registraron efectos ni en el factor
memoria operativa ni en la interacción entre los
factores (Fa < 1; pa ≤ 0,356) (Tabla II).
El ANOVA mixto (2 × 3 × 2) sobre los tiempos
de reacción, incluyendo los factores grupo (TCE y
controles), tarea (simple, dual bipedestación y dual
marcha) y atención (TRS y TRC), reveló efectos prin-
cipales para el factor grupo (F(1, 37) = 11; p < 0,002),
siendo las respuestas del grupo de pacientes más
lentas que las de los controles (p < 0,002). También
se halló un efecto principal en atención (F(1, 37) =
261,7; p < 0,0001), con mayores tiempos de reac-
ción en TRC en comparación con TRS (p < 0,0001).
No se halló un efecto significativo del factor tarea
(F < 1; p = 0,18) ni interacción entre los factores
(Fs < 1,6; ps < 0,34) (Fig. 1).
El ANOVA mixto (2 × 3 × 2) para los tiempos de
reacción que incluyó los factores grupo (TCE y
controles), tarea (tarea simple, tarea dual bipedes-
tación y tarea dual marcha) y memoria operativa
(1-back y 1-back espacial) reveló efectos principales
para el factor grupo (F(1, 37) = 8,9; p < 0,005), siendo
el grupo de pacientes más lento en comparación
con los controles. También se hallaron efectos prin-
cipales marginalmente significativos para el factor
tarea (F(1, 37) = 2,886; p = 0,06), donde los tiempos
de reacción fueron más rápidos en la tarea dual de
marcha (475,5 ± 18,7) y en la tarea dual de bipedes-
tación (475,5 ± 18,1) que en la tarea simple (492,6 ±
18,2; ps > 0,22). También se hallaron efectos de in­
teracción tarea × grupo (F(2, 74) = 2,9; p < 0,05), mos-
trando los pacientes tiempos de reacción más rápi-
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dos en la tarea dual de marcha respecto a la tarea
simple (p < 0,02). Sin embargo, no se hallaron dife-
rencias significativas entre las tareas dual bipedes-
tación y simple (p = 0,32) ni entre dual bipedesta-
ción y dual marcha (p = 0,35). No se halló un efecto
significativo del factor memoria operativa ni inte-
racciones entre los demás factores (Fs < 1; ps < 0,28)
(Fig. 2).
Discusión
Los datos obtenidos en el presente estudio son los
primeros en demostrar, en una muestra de pacien-
tes con TCE, que la realización simultánea de una
tarea motora como la marcha mejora el rendimien-
to en los tiempos de reacción en tareas de memoria
operativa. En correspondencia con la bibliografía
precedente, los resultados de la evaluación neuro­
psicológica inicial mostraron un enlentecimiento de
los pacientes con TCE respecto a los controles (TMT
A y B, Stroop palabra, clave de números y finger
tap­ping) [33]. Por otro lado, los resultados de dicha
evaluación mostraron una ejecución relativamente
preservada en relación con variables asociadas a
procesos como el control de interferencia (Stroop
palabra-color), la flexibilidad cognitiva (TMT B-A)
o el mantenimiento y manipulación de información
en memoria operativa (dígitos directos e inversos).
Estos resultados son consistentes con estudios pre-
vios que señalan que la disminución de la velocidad
de procesamiento es una característica común de
los pacientes con TCE responsable de muchas de las
dificultades de esta población en las pruebas de eva-
luación neuropsicológicas convencionales. Por tan-
to, y en línea con lo que ha venido en llamarse la hi-
pótesis de la velocidad de procesamiento en TCE,
las alteraciones de la velocidad parecerían desem-
peñar un papel determinante en la explicación del
rendimiento mostrado por los pacientes con TCE
en los tests neuropsicológicos [33,34].
En consonancia con la bibliografía precedente,
los pacientes con TCE mostraron ser más lentos
que los controles sanos tanto en tareas duales como
en tareas simples [14,17,20]. Sin embargo, cabe des-
tacar que las tareas motoras tuvieron efectos distin-
tos en los tiempos de reacción dependiendo de las
demandas cognitivas de las tareas.
Tareas duales de atención (TRS y TRC)
Los tiempos de reacción registrados en respuesta a
las tareas atencionales no mostraron diferencias al
comparar el rendimiento en tarea dual frente a la ta-
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Efectos de la actividad motora en el rendimiento cognitivo de pacientes con TCE
Figura 1. Medias y error estándar de los tiempos de reacción en trauma-
tismos craneoencefálicos y controles en tareas simples y duales durante
la ejecución de tareas atencionales. Dual biped: tarea dual de bipedes-
tación; Dual marcha: tarea dual de marcha; Simple: tarea simple; TRC:
tiempos de reacción complejos; TRS: tiempos de reacción simple.
rea simple –tarea cognitiva en sedestación (Fig. 1)–.
Estos resultados replican los de otro estudio similar
empleando una tarea de tiempos de reacción sim-
ple auditiva con una tarea motora de bipedestación
[17]. Según la bibliografía revisada, sólo un estudio
previo en daño cerebral midió el efecto de la mar-
cha en una tarea de tiempos de reacción. A diferen-
cia de los presentes resultados, en este trabajo, los
pacientes con daño cerebral mostraron un aumento
de los tiempos de reacción en la tarea dual de mar-
cha frente a la tarea simple. Sin embargo, los autores
indicaron que los participantes realizaron la tarea
dual de marcha siempre en el último lugar, lo que
podría haber afectado el rendimiento por efectos de
arrastre relacionados con la fatiga [20]. Cabe desta-
car que en el presente estudio el orden de realiza-
ción de las tareas se balanceó entre los participan-
tes, por lo que los efectos de arrastre quedaron re-
partidos entre las distintas condiciones.
Tareas duales de memoria operativa
De manera novedosa, los resultados del presente es-
tudio mostraron que los tiempos de reacción de los
pacientes con TCE, en las dos tareas de memoria
operativa empleadas, mejoraron durante las tareas
duales de marcha en comparación con la tarea sim-
ple (Fig. 2). En este sentido, es necesario aclarar que
dicha mejora consistió en un aumento en la eficien-
cia durante las tareas de tiempos de reacción, dado
que, como mostró la evaluación neuropsicológica,
207
A.I. Useros-Olmo, et al
Figura 2. Medias y error estándar de los tiempos de reacción en trau-
matismos craneoencefálicos y controles en tareas simples y duales du-
rante la ejecución de tareas de memoria operativa. 1-back: memoria
operativa numérica; 1-back(E): memoria operativa espacial; Dual bi-
ped: tarea dual de bipedestación; Dual marcha: tarea dual de marcha;
Simple: tarea simple.
no se detectaron déficits específicos de la memoria
operativa en los TCE en la realización de las prue-
bas de dígitos directos e inversos. Estos resultados
coinciden con los de un estudio previo sin grupo
control, en el que los pacientes con daño cerebral
mostraron una disminución de los tiempos de reac-
ción en dos tareas de memoria espacial y no espa-
cial durante la tarea de marcha [19]. Sin embargo,
los autores atribuyeron este resultado a una falta de
control de los efectos de aprendizaje, ya que el or-
den de presentación de las tareas simples y duales
no se balanceó, la tarea dual se aplicó siempre tras
la tarea simple. Contrariamente a dicha explicación,
los resultados de este estudio confirmarían la exis-
tencia de una mejora genuina del rendimiento cog-
nitivo en memoria operativa durante la ejecución
dual de tareas de marcha en un diseño en el que el
orden de presentación de las tareas sí se balanceó.
Según el modelo de interacción no lineal, la me-
joría de los pacientes con TCE en los tiempos de
reacción de las tareas de memoria operativa bajo
condiciones duales podría explicarse, en parte, por
un incremento del control automático de algunos
de los procesos involucrados en la ejecución. En
particular, el modelo señala que el rendimiento en
tareas duales puede mejorar o deteriorarse en fun-
ción de las demandas cognitivas de dichas tareas
[24,25]. En el presente estudio, los efectos benefi-
ciosos de la práctica dual podrían atribuirse, por un
lado, al incremento de las demandas cognitivas en
las tareas de memoria operativa respecto a las aten-
208
cionales (tal y como muestran las diferencias en los
tiempos de reacción de unas y otras), y por otro
lado, al incremento de las demandas en la tarea de
marcha respecto a las de bipedestación y sedesta-
ción (tarea simple) [14,20]. Ambos aspectos podrían
estar determinando en los pacientes la puesta en
marcha de procesos de control automático de algu-
nas de las tareas en curso, liberándose recursos de
procesamiento en beneficio de la tarea cognitiva más
compleja. Dichas demandas, sin embargo, no serían
suficientes para ‘sobrecargar’ el sistema de procesa-
miento en el caso de los participantes sanos, cuyo
nivel de ejecución, pese a ser superior al de los pa-
cientes en todas las condiciones analizadas, no mos-
tró cambios durante la ejecución dual (Figs. 1 y 2).
De manera complementaria a esta hipótesis de tra-
bajo, las actividades motoras aeróbicas como la mar-
cha parecen tener una repercusión positiva en la
actividad cerebral y en el rendimiento cognitivo tan-
to de individuos sanos como de pacientes neuroló-
gicos [35-39]. En concreto, un reciente estudio con
pacientes diagnosticados de esclerosis múltiple re-
veló que la actividad aeróbica producía un incre-
mento del volumen de estructuras como el hipo-
campo [39], que podría contribuir secundariamen-
te a la mejora de determinadas operaciones de me-
moria operativa [40-42]. Alternativamente, cabría
razonar que el beneficio conductual observado po-
dría deberse a la potenciación de vías específicas de
procesamiento visuoespacial parcialmente solapa-
das con las vías activadas por la tarea de marcha.
Sin embargo, el hecho de que los efectos de mejora
se registraran tanto en una tarea de memoria ope-
rativa espacial como en otra con bajas demandas
espaciales permite descartar dicha idea. En resu-
men, y pese a resultar aparentemente paradójico, la
mejoría en el rendimiento en memoria operativa de
los pacientes con TCE durante la ejecución dual
podría responder a un aumento del control auto-
mático de los procesos motores (y la consiguiente
liberación de recursos de procesamiento) en res-
puesta al aumento de las demandas cognitivas de la
tarea de memoria.
Entre las implicaciones de los presentes resulta-
dos, los hallazgos sugieren a nivel clínico que las
tareas duales podrían contribuir a mejorar los pro-
gramas de rehabilitación cognitiva de los pacientes
con TCE, y en particular aquellos orientados al en-
trenamiento de la memoria operativa. En línea con
esta afirmación, existen evidencias en estudios so-
bre daño cerebral [43-45] y otras alteraciones neu-
rológicas, como la enfermedad de Huntington [46]
o la enfermedad de Parkinson [47-49], de que los
procesos motores y cognitivos deben contemplarse
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en rehabilitación desde un punto de vista interdis-
ciplinar, dada la interconexión entre muchos de
ellos. A este respecto, las tareas duales podrían su-
poner una herramienta terapéutica útil por su sen-
cilla implementación y su alto valor ecológico. Sin
embargo, resulta necesario ampliar la investigación
actual con diseños más completos que permitan es-
clarecer otras cuestiones relacionadas con los efec-
tos de la terapia dual en el rendimiento motor y
cognitivo, y que orienten sobre cómo debería lle-
varse a cabo su implementación en el contexto de la
rehabilitación del daño cerebral.
Por último, cabe señalar algunas limitaciones me-
todológicas y conceptuales del presente trabajo que
deberán considerarse en futuros estudios. Por un
lado, el estudio empleó una muestra de pacientes
con TCE crónico y buen nivel funcional, cuyos re-
sultados podrían no ser extrapolables a pacientes
en fases subagudas o con menor nivel de funciona-
lidad motora. Asimismo, y pese a la presencia de
efectos estadísticos significativos, el pequeño tama-
ño muestral podría haber limitado la posibilidad de
detectar otros efectos que resultaron marginales o
no significativos en las comparaciones establecidas.
En relación con el diseño experimental, el presente
trabajo no manipuló el nivel de dificultad de la ta-
rea de memoria operativa. Ello habría servido para
verificar si, superado un cierto punto crítico de de-
manda cognitiva, el rendimiento comienza a dismi-
nuir tal y como postula el modelo de interacción no
lineal. Por otro lado, sería necesario incluir en los
análisis variables de rendimiento motor durante la
ejecución dual con el fin de clarificar en qué medi-
da la mejoría del rendimiento cognitivo ocurre en
presencia de mejora/empeoramiento del rendimien-
to motor.
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Effects of motor activity on cognitive performance of patients with traumatic brain injury during dual tasking

Introduction. The use of dual task paradigms has revealed behavioural interactions between certain motor tasks, like
standing or walking, and cognitive tasks when performed simultaneously. Despite the potential relevance of these findings
accounting for certain neurological symptoms (i.e., falls), or for the design of new therapeutic interventions, there is few
information available about such interaction effects in traumatic brain injury (TBI).
Aim. To assess the presence of cognitive-motor interactions during dual tasking in TBI patients.
Subjects and methods. Twenty TBI patients and 19 healthy matched controls performed two attentional and two working
memory tasks (simple reaction times, complex reaction times, 1-back numeric, 1-back spatial) during dual task conditions,
that is, at the same time than one motor task (standing and walking), and during single task conditions (without a motor
task). Reaction times were recorded in response to all cognitive tasks.
Results. Patients exhibit slower performance than controls in all cognitive tasks (p < 0.05). While neither patients nor
controls showed changes in reaction times in the two simpler attentional tasks during dual tasking as compared to single
tasking conditions, TBI patients do exhibit improvements in working memory tasks (F(2, 74) = 2.9; p < 0.05) during dual
tasking-walking (p < 0.02).
Conclusions. The possible causes of positive cognitive-motor interactions during simultaneous execution of motor-working
memory tasks in TBI patients are discussed, as well as the potential therapeutic value of dual task paradigms in the
rehabilitation of these patients.
Key words. Attention. Brain damage. Dual task. Memory. Motor control. Traumatic brain injury.

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