Diferentes vías de transferencia de un plaguicida organoclorado a través de redes

alimentarias tropicales marinas evaluadas con análisis de isótopos estables

Resumen
La clordecona es un plaguicida organoclorado persistente utilizado en los campos
bananeros de las Indias Occidentales francesas desde 1972 hasta 1993. Se eligieron tres
hábitats marinos (manglares, lechos de algas marinas y arrecifes de coral) de dos sitios de
estudio situados aguas abajo de ríos contaminados para evaluar el nivel de contaminación
de redes alimentarias marinas. En cada hábitat, la cadena alimenticia recolectada incluyó
materia orgánica suspendida, productores primarios (macroalgas, césped de algas, algas
marinas), zooplancton, organismos simbióticos (corales, anémonas de mar), consumidores
primarios (herbívoros, suspensiones, alimentadores de biopelículas), omnívoros y
detritívoros (langostas, peces), consumidores secundarios (carnívoros 1: alimentadores de
invertebrados, planctívoros) y consumidores terciarios (carnívoros 2: invertebrados y
comederos de peces, piscívoros). Las regresiones logarítmicas de las concentraciones
de clordecona frente a las proporciones isotópicas de nitrógeno (δ15N) se usaron
para evaluar la bioacumulación de clordecona a lo largo de las redes tróficas. En cada
sitio, la bioconcentración y la bioamplificación participan en la transferencia de clordecona
en organismos marinos. En los manglares (es decir, cerca de la fuente de
contaminación), los factores de aumento tróficos inferiores (TMF) indicaron que la
bioconcentración prevaleció sobre el fenómeno de la bioamplificación. El fenómeno
opuesto apareció en los arrecifes de coral en el que los procesos de
bioconcentración eran menos importantes y la vía de bioamplificación se volvió
dominante. Lejos de la fuente de contaminación, las moléculas de clordecona
parecían transferirse a los organismos principalmente a través de interacciones
tróficas en lugar de contacto con el agua.
Introducción
Los contaminantes orgánicos persistentes (COP) son sustancias orgánicas, persistentes,
bioacumulativas y poseen características tóxicas que pueden causar efectos adversos para
la salud humana o el medio ambiente.
Muchos miles de contaminantes traza orgánicos, como plaguicidas organoclorados (OCP),
bifenilos policlorados (PCB), éteres difenílicos polibromados (PBDE) o hidrocarburos
aromáticos policíclicos (HAP) son generados por actividades agrícolas e industriales y, en
parte, se liberan en el medio ambiente [1,2]. Las áreas marinas costeras son
generalmente los depósitos definitivos de estos compuestos antropogénicos que
llegan al mar por vías fluviales y atmosféricas.
En las Antillas francesas, un insecticida organoclorado llamado "clordecona"
(comercializado como 1Kepone, luego como 1Curlone) se aplicó a los campos de banano
de 1973 a 1993 para controlar los barrenadores de la raíz [4]. Esta molécula hidrofóbica
no sufre degradación biótica o abiótica significativa. En consecuencia, la clordecona
todavía está presente en los suelos donde se aplicó y la contaminación por
clordecona de los suelos en las Antillas francesas se ha estimado que durará
décadas o siglos [5]. En Guadalupe, aproximadamente 6200 hectáreas están
moderadamente o muy contaminadas por la clordecona [6], que representa
aproximadamente el 25% de la superficie terrestre utilizada para la agricultura.
Las plantas de plátano crecen en la parte sur de Basse-Terre (una de las dos islas de
Guadalupe), que es montañosa y, como consecuencia del clima húmedo tropical, se
caracteriza por intensas lluvias. Las moléculas organocloradas, adsorbidas en la
materia orgánica del suelo, terminan en el océano debido a la escorrentía y la
infiltración [5,7,8].
Los estudios toxicológicos han demostrado que la clordecona es un tóxico para el
desarrollo y la reproducción, neurotóxico y carcinogénico para roedores y es un
químico disruptor endocrino [9,10]. Varios estudios han confirmado que la población
humana de las Indias Occidentales sigue estando expuesta a este producto químico a
través del consumo de alimentos contaminados y se ha evidenciado una correlación
entre la exposición a la clordecona y el riesgo de cáncer de próstata en humanos
[11,12].
Desde 2003, se han llevado a cabo varias encuestas de muestreo en Guadalupe para
evaluar el nivel de contaminación por clordecona de algunas especies de peces, crustáceos
y moluscos, principalmente especies con un alto interés económico para regular las
actividades pesqueras en la isla [13-18 ] En 2008, la Comisión Europea de Seguridad
Alimentaria estableció el límite máximo de residuos (LMR) a 20 μg.kg-1 de peso húmedo
para el consumo y la comercialización de productos del mar.
Las encuestas de investigación indicaron que las áreas marinas más contaminadas se
encuentran aguas abajo de las plantaciones de banano [16]. Estas áreas están ahora
totalmente cerradas a las actividades pesqueras y las áreas limítrofes están clasificadas
como áreas de restricciones de pesca en las que no es posible pescar una lista de especies
objetivo.
Si bien se han identificado variaciones espaciales en el nivel de contaminación de las
áreas marinas [15,16], no se ha realizado ningún estudio para comprender la
dinámica de la contaminación, incluidas las posibles formas de transferencia y
bioacumulación de la molécula en la cadena alimentaria. Los químicos hidrofóbicos
persistentes, como la clordecona, pueden acumularse en los organismos marinos a
través de diferentes mecanismos: a través de la absorción directa de las aguas
contaminadas circundantes por branquias o tegumentos (bioconcentración) y
mediante el consumo de alimentos contaminados (bioamplificación o
biomagnificación) [19]. La bioconcentración se define como la absorción de un
producto químico por un organismo directamente del entorno abiótico, lo que da
como resultado una concentración de sustancias químicas en el organismo más alta
que en el medio ambiente [20]. Esta absorción de productos químicos del agua
probablemente sigue un mecanismo de difusión pasiva análogo al del consumo de oxígeno
hasta alcanzar una división de equilibrio entre el nivel del agua y la biota [19,21].
Recientemente, se ha demostrado una relación negativa entre el nivel de clordecona en el
pez león, Pterois volitans y la distancia de las personas de la fuente de contaminación [17].
Estos resultados indicaron una potencial bioconcentración de clordecona en peces marinos.
La bioamplificación (o biomagnificación) es una contaminación por exposición dietética a lo
largo de la cadena alimentaria. La transferencia de productos químicos, como los COP, da
como resultado concentraciones elevadas del producto químico con un nivel trófico
creciente, debido a su resistencia a las degradaciones químicas y metabólicas [22].
Los mecanismos de biomagnificación en las redes alimentarias marinas se pueden
evaluar con análisis de isótopos estables (SIA). En general, las comparaciones
cuantitativas se realizan utilizando relaciones de isótopos estables de nitrógeno (δ15N)
como un proxy de la posición trófica de las especies, porque el valor de δ15N aumenta al
aumentar el nivel trófico [23]. El uso de isótopos estables para evaluar la posición
trófica tiene numerosas ventajas sobre los métodos tradicionales, como el análisis
de los contenidos intestinales, ya que promedia la asimilación dietética durante un
período de tiempo más largo [24]. La pendiente de regresión de la concentración de
contaminantes frente a las firmas δ15N de peces se ha utilizado para modelar y
predecir procesos de bioamplificación [25-27]. Al mismo tiempo, la intersección en y
de la línea de regresión da una estimación del nivel de contaminación en el ambiente,
es decir, el nivel de la concentración de fondo [25].
Si bien los procesos de bioconcentración no recibieron mucha atención en la literatura, la
bioamplificación de COP, que incluyen plaguicidas organoclorados, se ha estudiado
ampliamente a lo largo de las redes alimentarias de la región ártica [28,29], mares fríos [30-
32], sistemas de agua dulce [26, 33-36] o ecosistemas marinos templados [37-40]. Por el
contrario, pocos estudios abordaron los procesos de bioacumulación de COP en las redes
alimentarias tróficas enteras en los ecosistemas tropicales marinos. En estas áreas, el nivel
de contaminación de las contaminaciones de organoclorados se ha medido en las cadenas
alimentarias de manglar [41-45], en los vegetales y en los sedimentos en praderas marinas
[44,46,47] y en macrofitas, invertebrados y peces en los arrecifes de coral [44]. , 48-50].
Paralelamente, pocas obras investigaron la contaminación de las redes alimentarias tróficas
dentro del continuo "manglar-pastos marinos-arrecifes de coral" [44].
El objetivo principal del presente estudio fue evaluar la parte de los mecanismos de
bioconcentración y bioamplificación en la transferencia de clordecona en redes
tróficas costeras marinas de Guadalupe a lo largo de tres hábitats interconectados:
manglares, lechos de algas marinas y arrecifes de coral. Para eso, se realizaron
modelos de regresión de las concentraciones de clordecona frente a las
proporciones isotópicas de nitrógeno en cada hábitat de dos sitios de estudio. Estos
modelos se llevaron a cabo en toda la cadena alimentaria desde materia orgánica en
suspensión hasta depredadores piscívoros.
Material y métodos

Sitios de estudio

Se eligieron dos sitios de estudio (Goyave y Petit-Bourg) en la costa este de Basse-Terre

en Guadalupe. Están ubicados en un área de restricciones a la pesca debido a su posición
aguas abajo de ríos contaminados y campos de banano. En cada sitio, se investigaron
tres tipos de hábitats marinos: manglares costeros, praderas marinas (ubicadas
aproximadamente a 400 m de la costa) y arrecifes de coral (entre 500 my 3 km mar
adentro), que representan un gradiente hacia el mar de influencia terrestre decreciente. La
profundidad de muestreo estuvo comprendida entre 1 m en los manglares y 5 m en los
ecosistemas de arrecifes de coral.
Recogida y preparación de muestras

La encuesta de muestreo se llevó a cabo entre enero de 2014 y febrero de 2015. Para este
estudio, se recolectaron 387 muestras, 193 en Goyave y 194 en Petit-Bourg (Tabla 1). El
protocolo de muestreo (ubicación de las capturas, método de captura y lista de las especies
recolectadas) ha sido aprobado y cubierto por un permiso de campo entregado por la
Dirección de la Mer de Guadalupe. La lista completa de las especies recogidas se
proporciona en la Tabla S1. Las macroalgas, peces y crustáceos fueron recolectados a
mano, pescando con arpón o usando redes en lechos de algas marinas y manglares.
Siempre que sea posible, se realizaron tres réplicas para cada especie. Para muestrear
la materia orgánica suspendida (SOM), se recolectaron 40 L de agua de mar en los tres
hábitats en cada sitio en tambores de plástico limpios de ácido. Para tener tres repeticiones
de SOM por hábitat en cada sitio, se filtraron 10 l de agua de mar en cada filtro Whatman
GF / F de 47 mm. Las muestras se agruparon en ocho categorías tróficas: SOM,
productores primarios (macroalgas, césped de algas, algas marinas), zooplancton,
organismos simbióticos (corales, anémonas de mar), consumidores primarios (herbívoros,
suspensores, biofilm), omnívoros y detritívoros (langostas, peces), consumidores
secundarios (carnívoros 1: invertebrados alimentadores, planctívoros) y consumidores
terciarios (carnívoros 2: invertebrados y comederos de peces, piscívoros) . Cada individuo
fue enjuagado, medido (longitud total, TL, en cm) y pesado (peso húmedo, p.m., en g). Para
cada organismo, 50 g de carne para animal (mucle blanco) y tejido vegetativo fueron
recolectados y congelados (-18 ° C) hasta el análisis. Debido a la pequeña cantidad
recolectada, se usaron 0,03 g pv de SOM para los análisis. Las concentraciones de
clordecona y las relaciones isotópicas se midieron en la misma muestra. Se recogió el
mismo tipo (carne o tejido) y la cantidad de muestra en los dos sitios.
Extracción y análisis de clordecona
La clordecona se extrajo de tejidos muestreados homogeneizados con una solución de
disolventes orgánicos (hexano-acetona) y se convirtió en hidrato de clordecona
(hidrosoluble) en presencia de hidróxido de sodio. La fase acuosa se enjuagó con hexano
para eliminar las grasas. La clordecona se volvió a ensamblar en condiciones ácidas, se
extrajo con una solución de hexano y acetona. La concentración de clordecona se cuantificó
mediante cromatografía líquida acoplada a espectrometría de masas en tándem (UPLC-MS
/ MS). Las concentraciones de clordecona se expresaron en μg. kg-1 (ww) y el límite inferior
de cuantificación (LOQ) con este método fue de 1 μg.kg-1 (ww) con una precisión de
medición de 0.1 μg.kg-1 cuando los datos fueron superiores al LOQ. En este estudio, la
concentración de clordecona no se corrigió con lípidos, ya que el límite máximo de residuos
indicado por las reglamentaciones europeas se expresa en peso húmedo.
Análisis de isótopos estables
Todas las muestras se cortaron en trozos pequeños, se secaron en estufa a 50 ° C hasta
un peso constante y se molieron hasta obtener un polvo fino homogéneo. Para cada
muestra, se usó 1 mg de peso seco (dw) para el análisis. Las relaciones de isótopos de
nitrógeno se determinaron mediante un espectrómetro de masas de flujo continuo (Thermo
Fisher ™, delta V Advantage). Las proporciones de isótopos de nitrógeno se expresaron en
notación delta estándar (δ15N) en ‰ de acuerdo con la siguiente fórmula: δ15N =
[(Rsample / Rstandard- 1)] x 1000, donde R es la relación 15N: 14N de muestras o estándar
internacional (aire atmosférico ) La precisión de la medición analítica fue <0.1 ‰
(mediciones repetidas de estándares internos de laboratorio).
Factor de aumento trófico (TMF)
La transferencia trófica de clordecona a través de la cadena alimentaria se basa en la
relación entre las proporciones de isótopos de nitrógeno (δ15N en ‰) y las concentraciones
de clordecona ([CHD] en μg. Kg-1). La transferencia trófica de clordecona se estimó
siguiendo la fórmula [32]: log10 [CHD] = a δ15N + b, donde b es la intersección en y
(constante dependiente de la concentración de fondo) y a es la pendiente de la regresión
log10 [CHD ] funcionan a δ15N (que indica el poder de biomagnificación del contaminante).
El factor de aumento trófico (TMF), también llamado "factor de aumento de la red
alimentaria" (FWMF), se calcula a partir de la pendiente con la siguiente fórmula: TMF = ea.
Reemplazamos el nivel trófico (TL) (utilizado en [32]) por valores de δ15N como una
estimación más precisa de la posición del organismo en la cadena alimentaria. Se
considera que un contaminante con TMF superior a 1 se biomagnifica en la cadena
alimentaria, mientras que los valores de TMF comprendidos entre 0 y 1 indican que
el contaminante no se biomagnifica en la red trófica. Un valor de TMF inferior a cero
indica que el contaminante es excretado por los organismos en la cadena alimenticia
[25,45].
análisis estadístico
La normalidad de los datos se verificó con las pruebas de Shapiro-Wilk. Las
concentraciones de clordecona se compararon entre hábitats (manglares, praderas marinas
y arrecifes) con análisis de varianza de una vía (ANOVA), seguido de pruebas de
comparación múltiple, realizadas con la prueba de diferencia honestamente significativa
(HSD) post hoc de Tukey. Se usaron análisis de regresión lineal simple para investigar la
relación entre el logaritmo de las concentraciones de clordecona (log10 [CHD]) y el nivel
trófico de las especies (δ15N). Las comparaciones de las pendientes de regresión en cada
sitio se realizaron con las pruebas t de Student.
Las diferencias de las concentraciones de clordecona entre Goyave y Petit-Bourg se
probaron con análisis de varianza de una vía en rangos (pruebas de Kruskal-Wallis) en
especies presentes en ambos sitios en el mismo hábitat. Para evitar una influencia del
tamaño del pez en las comparaciones entre sitios, las diferencias de la longitud media total
de peces entre sitios se probaron previamente con pruebas de Kruskal-Wallis, ya que la
influencia del tamaño del pez en su nivel de contaminación ya se ha demostrado [17]. 39].
Resultados
Niveles de contaminación por clordecona según el hábitat
En Goyave, las concentraciones de clordecona variaron de 1.1 μg.kg-1 para Halimeda
incrassata a 1034 μg.kg-1 para un individuo de Pomadasys corvinaeformis. En este sitio,
las concentraciones de clordecona fueron significativamente diferentes según el hábitat
(ANOVA, F (2,190) = 26.9, p <0.0001). La concentración media más alta de clordecona (±
error estándar) se encontró en el manglar (182,4 ± 22,6 μg.kg-1). Este valor promedio fue
significativamente más alto de los medidos en lechos de algas marinas y arrecifes de coral
(HSD de Tukey, p <0,0001). La concentración promedio de clordecona en el lecho de algas
marinas (54.1 ± 8.9 μg.kg-1) y el arrecife de coral (61.1 ± 8.4 μg.kg-1) no difirió
significativamente (HSD de Tukey, p = 0.94). En manglar, solo 6 muestras (10% de
muestras de manglar)
presentó una concentración inferior al LMR (= 20 μg.kg-1). El número de muestras que
cumplían con el LMR era de 28 en lechos de algas marinas (47%) y de 37 en los arrecifes
de coral (45%).
En Petit-Bourg, las concentraciones de clordecona variaron de 1.1 μg.kg-1 para Megalops
atlanticus a 3012 μg.kg-1 para un individuo Callinectes sp. De manera similar a Goyave, la
concentración media de clordecona medida en manglar fue la más alta (251.0 ± 52.7 μg.kg-
1) y fue significativamente diferente de los otros dos hábitats (ANOVA, F (2,191) = 13.4, p
<0.0001) . No se encontraron diferencias significativas entre las concentraciones medidas
en algas marinas (71.5 ± 10.6 μg.kg-1) y comunidades de arrecifes de coral (48.5 ± 6.0
μg.kg-1) (HSD de Tukey, p <0.85). El número de muestras con una concentración de
clordecona inferior al LMR fue de 8 en el manglar (13% de las muestras de manglar), 23 en
lechos de algas marinas (36%) y 32 en los arrecifes de coral (45%). El nivel de
contaminación en cada hábitat también se reflejó en la intersección con el eje y (b) de
regresiones lineales simples log10 [CHD] frente a δ15N de organismos (Fig. 1). Los valores
de la constante b difieren significativamente con el hábitat, mostrando un patrón
consistente. En los dos sitios, el yintercept fue el más alto en los manglares (b = 1.01 en
Goyave yb = 1.61 en Petit-Bourg), intermedio en praderas marinas (b = 0.19 en Goyave yb
= 0.55 en Petit-Bourg), y la más baja en los arrecifes de coral (b = -0.12 en Goyave yb =
0.01 en Petit-Bourg).
Bioamplificación de clordecona a lo largo de las redes tróficas marinas
Se encontró una relación significativa entre las concentraciones logarítmicas de clordecona
(log10 [CHD]) frente a las firmas δ15N de organismos en cada hábitat en Goyave (manglar:
r 2 = 0.21, p <0.01, lecho de algas marinas: r 2 = 0.70, p < 0.0001, arrecife de coral: r 2 =
0.64, p <0.0001) (Fig 1A) y en Petit-Bourg (manglar: r 2 = 0.09, p <0.01, lecho de algas
marinas: r 2 = 0.42, p <0.0001, arrecife de coral: r2 = 0,63, p <0,0001) (Fig. 1B). Los factores
de aumento trófico (TMF) se calcularon en función de la pendiente de cada modelo de
regresión lineal. En Goyave, TMF fue mayor a 1 en manglar (TMFmangrove = 1.16), pastos
marinos (TMFseagrass = 1.25) y arrecife de coral (TMFreef = 1.25). Estos valores también
fueron superiores a 1 en el segundo sitio Petit-Bourg (TMFmangrove = 1.07, TMFseagrass
= 1.14, TMFreef = 1.21).
En cada sitio, se encontraron valores crecientes de TMF a través de un gradiente espacial
hacia el mar desde los manglares hasta los arrecifes de coral. En Goyave, las pendientes
de las regresiones lineales fueron significativamente diferentes entre manglares y pastos
marinos (prueba t de Student, p <0.05) y entre manglares y sistemas de arrecifes de coral
(prueba t de Student, p <0.05), pero no fueron diferentes entre pastos marinos camas y
arrecife de coral (prueba t de Student, p> 0.05).
En Petit-Bourg, las pendientes no fueron diferentes entre los manglares y las praderas
marinas (prueba de Student, p> 0.05), pero las pendientes de estos dos sistemas difirieron
significativamente con las del arrecife de coral (pruebas t de Student, p <0.05).
Diferencia de contaminación entre sitios
Las diferencias de las concentraciones de clordecona entre Goyave y Petit-Bourg se
probaron en una lista de especies presentes en ambos sitios en el mismo hábitat (Tabla 2).
Aulostomus maculatus, Haemulon carbonarium y Lutjanus apodus estuvieron presentes en
los arrecifes de coral en ambos sitios, pero no se consideraron para las comparaciones de
sitios porque el total de individuos difirió significativamente con el sitio (Kruskal-Wallis, p
<0.05 para cada especie considerada). En el manglar, el 57% (4/7) de las especies
estudiadas mostraron una concentración de clordecona más alta en Petit-Bourg que en
Goyave. En las praderas marinas
camas, 30% (3/10) de las especies estudiadas siguieron una tendencia similar. Finalmente,
se midieron concentraciones más altas de clordecona en Petit-Bourg para el 20% (2/10) de
las muestras recolectadas en los arrecifes de coral. Dos especies, la anémona de mar
Stichodactyla helianthus y el Lithopoma tectum de las estrellas del oeste de los Estados
Unidos, presentaron mayores concentraciones de clordecona en Goyave que Petit-Bourg
(Tabla 2). Las otras especies no mostraron ninguna diferencia significativa en sus
concentraciones de clordecona entre Petit-Bourg y Goyave.
Discusión
Las concentraciones más altas de clordecona se midieron en organismos
recolectados en manglares que se encuentran en la costa, cerca de las
desembocaduras de los ríos. El nivel de clordecona fue de tres a cuatro veces menor
en los organismos que viven en lechos de algas marinas y en los arrecifes de coral,
dos hábitats ubicados entre 400 my 3 km de la costa, respectivamente.
Este gradiente decreciente de clordecona desde la costa hasta el mar abierto se identificó
previamente [18] al estudiar las variaciones espaciales del nivel de contaminación por
clordecona en diferentes grupos tróficos. Estos resultados indicaron que los organismos
marinos están contaminados por clordecona por contacto directo con el agua de mar
y destacaron la existencia de un fenómeno de bioconcentración en estas áreas. A
través del contacto con el agua, los organismos vivos integran el tóxico
organoclorado a través de las agallas y el epitelio del tegumento, y su nivel de
residuos está relacionado con el nivel de contaminación del agua ambiente [1]. La
medición de la concentración de clordecona directamente en el agua de mar no fue posible
en el presente estudio debido a problemas analíticos. Por lo tanto, no fue posible calcular
el factor de concentración (relación entre la concentración contaminante de organismos y
los del agua ambiente) en estas redes alimentarias. Sin embargo, el intercepto y de las
líneas de regresión (log10 [CHD] vs δ15N), la constante b, proporcionó una estimación
relativa del nivel ambiental de clordecona en cada hábitat. En ambos sitios, la constante b
fue máxima en los manglares, intermedia en lechos de algas marinas y mínima en los
arrecifes de coral, lo que demuestra la existencia de un gradiente decreciente de
contaminación hacia el mar desde la costa. Estos resultados indicaron que el mecanismo
de bioconcentración prevalece en los manglares, induciendo una contaminación de
toda la cadena alimentaria, con una menor influencia del nivel trófico de los
organismos.
En los manglares, una gran parte de las muestras (53/59 muestras) presentaron
valores de contaminación superiores al LMR autorizado para el consumo y la
comercialización de productos del mar en estas áreas. La bioconcentración parece
ser un factor de contaminación menos importante por la clordecona en los otros dos
hábitats.
En cada sitio, los logaritmos de las concentraciones de clordecona se correlacionaron
positivamente con el nivel trófico de los organismos marinos estimados por su δ15N. Estas
observaciones indicaron que la concentración de contaminantes aumentó a lo largo de
la cadena trófica, desde niveles tróficos inferiores a superiores, lo que confirma la
existencia de un fenómeno de bioamplificación en cada hábitat. Este modo de
transferencia se produce a través del consumo de alimentos y la integración de
contaminantes a través de vías digestivas. La bioamplificación de COP está
relacionada con los hábitos de alimentación y el nivel trófico de organismos [26,51].
Sin embargo, debe notarse que la variabilidad de las concentraciones de clordecona entre
individuos en una especie y entre especies en cada nivel trófico fue mucho más alta que la
variabilidad de su δ15N (ver la Tabla S1). Tal alta variabilidad intra e interespecífica de la
concentración de contaminantes se observa en todos los estudios, independientemente del
tipo de contaminantes [39], ya que el nivel de contaminación en un organismo depende de
muchos factores, como las condiciones ambientales (temperatura, salinidad). hábitat,
entradas de contaminantes,), y la biología (especies, dieta, nivel trófico) y la fisiología
(metabolismo, tasa de crecimiento, sexo, edad) de los diferentes organismos estudiados
([36,32] entre muchos otros). Para comprender completamente la transferencia de cualquier
contaminante en las redes tróficas, es necesario analizar un espectro lo suficientemente
amplio de especies e individuos.
La bioamplificación, el aumento de la concentración de contaminantes con el aumento del
nivel trófico, se demostró mediante la medición de los factores de aumento trófico (TMF),
en función de las pendientes de las líneas de regresión (log10 [CHD] frente a δ15N).
Se considera que un contaminante que presenta un TMF superior a 1 se biomagnifica
en la cadena alimentaria, mientras que un valor de TMF comprendido entre 0 y 1
indica que el contaminante no se biomagnifica [25,45]. En el presente estudio, todos
los valores de TMF excedieron 1, lo que indica que el nivel de clordecona se
bioamplifica a lo largo de las redes alimentarias.
Estos valores de TMF variaron de 1.07 a 1.25, y alcanzaron umbrales similares a los
calculados para los COP en redes tróficas enteras (desde el zooplancton hasta los
depredadores ápice) en el lago africano (TMFDDT = 1.16, TMFDDE = 1.25, [26]). Por el
contrario, los valores TMF del presente estudio fueron inferiores a los calculados en
manglares del sur de China (TMFDDT = 2,61, TMFPCB = 2,76, [45]), en las redes
alimentarias Artic expuestos a PCB y DDT (TMF = 2,41 y 2,20 respectivamente , [37]), o
expuesto a la contaminación de Mirex (TMF = 10.5, [32]). Sin embargo, la longitud de la
cadena alimentaria influye mucho en el valor de los factores de biomagnificación. Los
estudios realizados en las regiones del Ártico o del mar frío generalmente abarcan una
mayor escala de niveles tróficos (desde productores primarios hasta mamíferos marinos y
aves marinas) que en otros ecosistemas.
En el presente estudio, los valores de TMF fueron diferentes según el hábitat, con valores
mínimos en los manglares, valores intermedios en lechos de hierbas marinas (en Petit
Bourg) y valores máximos en los arrecifes de coral. Las comparaciones estadísticas de las
pendientes de regresión indicaron que los grados de bioamplificación fueron diferentes
según los tres hábitats. En Goyave, las laderas más altas se encontraron en lechos de algas
marinas y arrecifes de coral, y estos valores difieren significativamente del lupus calculado
en el manglar. Estos resultados indican que, en este sitio, la bioamplificación es máxima en
los lechos de algas marinas y en las redes alimentarias de los arrecifes de coral y mínima
en los sistemas de manglar. En Petit Bourg, la pendiente más alta se encontró en el
ecosistema de los arrecifes de coral y difería de las calculadas en los manglares y praderas
marinas. En este sitio, la bioamplificación pareció ser máxima en los arrecifes de coral, pero
más baja y equivalente en los lechos de algas marinas y los manglares. En Singapur, se
encontraron mayores concentraciones de COP en las especies de depredadores, mientras
que los organismos a niveles tróficos más bajos tenían, en general, niveles más bajos de
COP [43]. Estos resultados destacaron un fenómeno de bioamplificación en las redes
tróficas de manglares en Singapur. En el presente estudio, la diferencia de los valores TMF
y las comparaciones de las pendientes de regresión entre los tres hábitats mostraron que
el fenómeno de la bioamplificación se enmascara en los manglares por el predominio de la
bioconcentración. Esta tendencia también aparece en las praderas marinas de Petit-Bourg,
lo que puede explicarse por la diferencia de las concentraciones de fondo entre los dos
sitios. En petit-Bourg, el nivel de contaminación en el medio ambiente parece ser más alto
que en Goyave, lo que lleva a una mayor influencia de la fuente de contaminación en la red
trófica y a una prevalencia de fenómenos de bioconcentración en los lechos de algas
marinas.
La biomagnificación está relacionada con las propiedades físicas del contaminante, como
el coeficiente de partición octanolwater (log KOW). Las concentraciones de sustancias muy
hidrofóbicas (log KOW> 6.3) aumentaron con las posiciones tróficas, lo que demuestra que
la bioamplificación se produjo para estas moléculas [36]. Para sustancias menos
hidrofóbicas de log KOW <5.5, no se observa biomagnificación y la contaminación de la
cadena alimentaria es el resultado de la división en equilibrio de la sustancia química entre
el agua y el nivel de la biota. Nuestros colegas [52] predijeron que los compuestos con log
KOW <6, como la clordecona (KOW = 5,41), alcanzan el equilibrio en 1 año. Se ha
demostrado cierta evidencia de biomagnificación de sustancias químicas con valores log
KOW entre 5.5 y 6.3 [36]. Por otra parte, la capacidad de Kepone para magnificar, como en
el presente estudio, mientras que el KOW de la clordecona es inferior a 5,5, se ha
evidenciado antes [53, 54].
El nivel de contaminación, respectivamente para cada hábitat, parece ser globalmente
similar entre los dos sitios (Goyave y Petit-Bourg). Sin embargo, entre el 20 y el 57% de las
muestras, según el hábitat, mostraron concentraciones más altas de clordecona en
PetitBourg que en Goyave. El nivel de contaminación de los ríos no puede explicar este
resultado, porque el río que fluye en Goyave está más contaminado que el que fluye en
PetitBourg ("Rivière Moustique" y "Rivière la Rose") (Office de l'Eau Guadalupe). Sin
embargo, la ubicación de los dos sitios podría dar una explicación a esta diferencia en el
nivel de contaminación. Petit-Bourg está situado en el norte de Goyave y está más cercado
en la bahía de Petit Cul-de-Sac Marin, donde los vientos alisios tienden a acumular agua
de mar. Esta particularidad podría implicar un atrapamiento de las moléculas de clordecona
en el norte de la bahía.
En resumen, ambos fenómenos (bioconcentración y bioamplificación) son efectivos
en la transferencia de clordecona en organismos marinos en Guadalupe, pero la
bioconcentración prevalece sobre la bioamplificación en manglares en ambos sitios,
y en praderas marinas en Petit-Bourg. En los arrecifes de coral en ambos sitios y en
los lechos de algas marinas en Goyave, la tendencia opuesta parece aparecer. Lejos
de la fuente de contaminación, las moléculas de clordecona se transfirieron más a
través de interacciones tróficas que el contacto con el agua.
Las consecuencias de la exposición a la clordecona a los organismos marinos no se
han estudiado ampliamente, mientras que el conocimiento de sus daños en la salud
humana está bien documentado [11, 12, 54]. Sin embargo, pocos estudios se llevaron
a cabo para investigar las consecuencias de la exposición a largo plazo de la cadena
alimentaria marina o las respuestas metabólicas y fisiológicas de los organismos
marinos que enfrentan la exposición a la clordecona [55].
Información de soporte
Tabla S1. Lista de las especies recolectadas en cada hábitat en Goyave y Petit-Bourg.
[CHD]: concentración media de clordecona (± SE en μg.kg-1), δ15N: proporción de isótopos
de nitrógeno (en ‰). n es el número de muestra. T: Teleostei, E: Echidermata, P: Porifera;
M: Mollusca, C: Crustacea, A: Annelida, Cn: Cnidaria.
(DOC)
Expresiones de gratitud
Los autores expresan las suyas gracias al Dr. Pierre Richard y Gae¨l Guillou, de la
Universidad de La Rochelle-CNRS UMR LIENSs, por realizar análisis de isótopos estables,
y al Laboratorio LABOCEA por realizar los análisis de clordecona.