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Diego Hojsgaard, Simone Klatt, Roland Baier, John G. Carman & Elvira
Hörandl
To cite this article: Diego Hojsgaard, Simone Klatt, Roland Baier, John G. Carman & Elvira
Hörandl (2014) Taxonomy and Biogeography of Apomixis in Angiosperms and Associated
Biodiversity Characteristics, Critical Reviews in Plant Sciences, 33:5, 414-427, DOI:
10.1080/07352689.2014.898488
Table of Contents
Este fenómeno está bien documentado experimentalmente La apomixis facultativa en plantas perennes proporciona estabilidad
(Ogawa et al., 2013). Por lo tanto, la apomeiosis seguida de la reproductiva a largo plazo para la colonización de áreas extensas.
singamia conduce a un aumento de la ploidia (descendencia 2n Dicha estabilidad a largo plazo también puede proporcionar tiempo
+ n; BIII), mientras que la meiosis seguida de partenogénesis para que se formen y prueben múltiples variantes genéticas y
conduce a una reducción de la ploidia (1n + 0, descendencia genómicas, por ejemplo, progenie con recombinaciones genéticas
haploide o polihaploide). Tales casos de apomixis parcial y únicas y / o translocaciones genómicas, inversiones, aneuploidía, etc.
sexo parcial ocurren regularmente en poblaciones de prueba de Algunas de estas pueden ser revertientes sexuales con Polygonum
progenie (Bicknell y Koltunow, 2004) y en poblaciones normal -forma de saco embrionario o con formación de saco
naturales (Cosendai y Höorandl, 2010; Paule et al., 2011). El embrionario inusual en el desarrollo, por ejemplo, polisporioso.
punto de interés aquí es que los procesos sexuales y varias Después de la reversión a la sexualidad obligada, dichos linajes
combinaciones de procesos sexuales y apomícticos ocurren con genéticamente enriquecidos y recombinados pueden diversificarse más
poca frecuencia o regularmente en la mayoría de las especies rápidamente que sus antepasados e strictamente sexuales (Carman,
apomícticas. 1997; Höorandl y Hojsgaard, 2012). Por lo tanto, la amplitud de
La apomixis fue descrita por primera vez en Antennaria por distribución y la riqueza de géneros y especies en familias que
Juel en 1898 (Nogler, 2006). En 1941, la apomixis había sido contienen apomictos podrían aumentar razonablemente como
reportada en 44 géneros de 23 familias (Stebbins, 1941). El consecuencia directa de la apomixis. Para esta revisión, hemos
tratamiento seminal de Gustafsson de la apomixis en las actualizado la literatura de ocurrencias de apomixis y la hemos
angiospermas (Gustafsson, 1946; 1947a; b) enumeró 73 relacionado con la biodiversidad en varios niveles taxonómicos. Tales
géneros agamospermos de 25 familias (excluidas las especies relaciones no han sido extensamente caracterizadas previamente.
vivíparas), y proporcionó descripciones exhaustivas de las vías Un interés más profundo en los aspectos biogeográficos y
de desarrollo, los orígenes evolutivos y las preferencias ecológicos de la apomixis surgió en las últimas décadas del siglo XX.
ecológicas. Asker y Jerling (1992) reconocieron 108 gen-era en En consecuencia, se encontró que algunos apomicts tienen
el que la apomixis ocurre en al menos una especie (a la que se distribuciones más grandes en latitudes más altas que sus parientes
hace referencia en este documento como géneros que contienen sexuales y han poblado abundantemente áreas previamente glaciadas
apomítos), y enumeró 26 registros cuestionables adicionales. (Bierzychudek, 1985; Kearney, 2005; Höorandl, 2006; H orandl et al.,
Naumova (1992) reconoció 116 géneros con apomixis 2008). El término "partenogénesis geográfica" se utiliza para describir
esporofítica, y Carman (1997) enumeró 222 géneros que este fenómeno, pero se ha estudiado extensamente en solo unos pocos
contienen apománticos esporofíticos o gametofíticos. géneros (Höorandl et al., 2008). Para la mayoría de los taxones
Las distribuciones filogenéticas de apomictos y su apomícticos, la información sobre los patrones de distribución no se ha
relevancia evolutiva y biogeográfica siguen sin estar claras. La reunido previamente o sigue siendo muy escasa para permitir
visión condenada de Darlington (Darlington, 1939), Stebbins generalizaciones. En apomictas tropicales, los patrones biogeográficos
(Stebbins, 1950) y Grant (Grant, 1981), de que la apomixis es de las plantas apomícticas están en gran parte inexplorados, y los
un callejón sin salida evolutivo, se basaba en la suposición de registros de poliembriones sin información detallada sobre biotipos
que la pérdida de heterogeneidad del genotipo en las apomícticos han desdibujado los patrones (Carman, 1997). La
poblaciones provocaría la pérdida de potencial para adaptarse capacidad colonizadora superior y la poliploidía pueden convertir a los
al cambio ambiental. Por lo tanto, se creía que los linajes apomicidos en invasores formidables (Richards, 2003), como ha
ágamas estaban condenados a la extinción. Esta visión, de un ocurrido en todos los continentes (Chapman et al., 2003; Brock, 2004;
sistema estático y cerrado, ha sido revisada por documentos Rambuda y Johnson, 2004; Hao et al., 2011). Pero generalizar estas
teóricos más recientes (Carman, 1997; Whitton et al., 2008; observaciones a la mayoría de apomictas es prematuro. Las encuestas
Höorandl y Hojsgaard, 2012), que se basan en observaciones biogeográficas necesarias simplemente no se han llevado a cabo.
empíricas de que los complejos agámicos albergan Aquí proporcionamos un estudio exhaustivo de la literatura que
considerables la variabilidad genética (Grant, 1981; Höorandl y describe la ocurrencia y la biogeografía de géneros que contienen
Paun, 2007) y representan sistemas dinámicos y flexibles. apomítos, y discutimos las hipótesis que relacionan las filogenias y los
Tres familias grandes, Poaceae, Asteraceae y Rosaceae, patrones biogeográficos con la biodiversidad en múltiples niveles
contienen la mayoría de los géneros conocidos que contienen taxonómicos. Específicamente, probamos si las angiospermas en
apomítos, y esto ha llevado a especular que existe una general están predispuestas a la apomixis o si una predisposición
predisposición al desarrollo en estas familias o que la apomixis favorece estadísticamente a ciertas familias. Además, examinamos las
es más probable que surja en familias grandes (Richards , frecuencias de las tres formas principales de apomixis (apospory,
1997; Ozias-Akins y van Dijk, 2007). También se ha postulado diplospory, embryony adventitious) y las relacionamos con supuestas
que una diseminación rápida de la apomixis en los clados preferencias taxonómicas y biogeográficas. También probamos las
mayores podría explicar el patrón observado (van Dijk y correlaciones positivas entre las frecuencias de la apomixis y la
Vijverberg, 2005). Recientes reconstrucciones filogenéticas de biodisciplina a través de los apóstoles y los clados hermanos que no
los principales clados (órdenes) de angiospermas (Höorandl y tenían apócrito entre las órdenes y las familias. Se esperan tales
Hojsgaard, 2012) apoyan la visión de una distribución correlaciones si se producen reversiones de apomixis-a-sexo altamente
ampliamente dispersa de la apomixis sobre toda la filogenia de exitosas. Finalmente, informamos frecuencias de géneros que
las angiospermas, junto con la rápida propagación en familias contienen apomítos que ocupan múltiples zonas geográficas y
numerosas. Sin embargo, no se han realizado previamente analizamos hipótesis para interpretar los patrones observados.
análisis de correlación entre las ocurrencias de apomixis y las
medidas generales de biodiversidad.
APOMIXIS, TAXONOMIC DIVERSITY, AND BIOGEOGRAPHY 417
Las seis zonas climáticas incluidas fueron: arco-tic (incluida la El número total de géneros varió de 12.758 a 13.150
región antártica), boreal, templado (incluidas las zonas submeridional, dependiendo de la circunscripción. Cincuenta y un géneros se
templada cálida y austral), meridional (incluida la región mediterránea), agregaron a la lista de Carman (1997) como apomictos
subtropical (incluido N-o boreosubtropical y S- o zona recientemente identificados (Figura 2; 67 artículos), y se
austrosubtropical) y tropical. identificaron otros 35 que se habían notificado entre 1918 y
1997, pero que no se incluyeron en Carman (1997). Por lo
R R
tanto, se han agregado 86 géneros. Estos representan 12 nuevas
Los análisis estadísticos se realizaron utilizando IBM SPSS familias que contienen apomictos de entre 10 órdenes (Tabla
Statistics, Versión 20 para Windows. Para todos los casos evaluados, se 1). De acuerdo con nuestra lista actualizada, embriones
evaluó la significación a los niveles de probabilidad p ≤ 0.05 adventicios, apospory, diplospory, apospory y diplospory
(significativo) yp ≤ 0.01 (altamente significativo). juntos ocurren en 148, 110, 68 y 17 géneros, respectivamente.
La embrionía adventicia y la apomixis gameto-fítica también
III. DISTRIBUCIONES FILOGENÉTICAS se presentan juntas en algunos géneros, es decir, no son rasgos
A. Nuevos registros exclusivos. El tipo de apomixis no se conoce para unos pocos
Treinta y dos órdenes (52%), 78 familias (19%) y 293 géneros géneros donde la evidencia experimental confirma la apomixis,
y otros cinco géneros, cuyos resultados se publicaron desde
(≈2.2%) contenían especies apomícticas.
1998-2012, expresan características de desarrollo sugestivas de
apomixis, pero aún no se han llevado a cabo estudios de
verificación. Registramos estos en la base de datos como
"incierto".
420 D. HOJSGAARD ET AL.
FIG. 5. Biodiversidad familiar y apomixis. (línea gris) Categorías de familia basadas en números de géneros por familia. (línea negra) Porcentaje de familias en
cada grupo que contiene especies apomícticas. (línea punteada) Porcentaje de familias angiospermas que contienen apomictos.
APOMIXIS, TAXONOMIC DIVERSITY, AND BIOGEOGRAPHY 421
FIG. 7. Geographic distributions of apomict-containing genera. (A) By climatic zone. (B) By occupation of one to multiple climatic zones.
Sin embargo, esto último también puede explicarse por las tasas de En segundo lugar, las oscilaciones climáticas durante episodios
especiación sexual que exceden las tasas de formación de apóstatas. múltiples de glaciación del Pleistoceno causaron migraciones de plantas
Estos argumentos pueden explicar por qué en casos de familias muy a gran escala acompañadas de una extensa hibridación secundaria por
diversas, las frecuencias de apomixis siguen siendo bajas, incluso entre contacto. Muchos de los híbridos gruesos semi-estériles a estériles
las subfamilias más diversificadas. Si la apomixis ocasionalmente sirve resultantes alcanzaron altos niveles de fertilidad después de la
como una etapa transicional que promueve una mayor sexualidad y poliploidización (Stebbins, 1985; Carman, 1997; Hewitt, 2004).
especiación (Carman, 1997), entonces se esperarían las bajas frecuencias La apomixis ocurre en géneros genéticamente diversos pero también
de apomixis observadas porque los linajes apomícticos envejecidos en géneros altamente cosmopolitas, es decir, aquellos cuyas especies
habrán vuelto a la sexualidad o habrán sido purgados por el trinquete de abarcan múltiples nichos ecológicos y cubren grandes áreas geográficas.
Muller, es decir, acumulación de mutaciones deletéreas (Muller, 1964). En este sentido, se encontró que el 62% de los géneros que contienen
La falta de mecanismos eficientes de reparación del ADN durante la apomíctonos ocupan múltiples zonas climáticas (Figura 7). Muchos
meiosis es probablemente otra desventaja selectiva de la apomixis científicos han observado la tendencia de los apomicts a colonizar áreas
(Höorandl y Hadacek, 2013). Colectivamente, estas consideraciones más extensas que sus parientes sexuales (Bierzychudek, 1985, Bayer et
sugieren que altos números de géneros por familia o subfamilia pueden, al., 1991; Urbani et al., 2002; Höorandl, 2006), y esto se refleja aún más
en algunos casos, representar una firma para reversiones de apomixis-a- en: su fuerte invasividad (Peters, 2001, Chapman et al., 2003, Brock
sexuales pasadas seguidas de especiación rápida, especialmente en 2004, Rambuda y Johnson, 2004, Hao et al., 2011). Las poblaciones de
familias o subfamilias donde la apomixis es prevalente. plantas que exhiben apomixis facultativa se benefician de ambos modos
de reproducción: mientras que la apomixis permite una expansión
C. Apomixis Biodiversity Parallels General Biodiversity rápida del rango, la sexualidad mantiene una variación genética
Debido a su mayor amplitud ecológica y estabilidad taxonómica, se suficiente para responder a la variabilidad ambiental (Cosendai et al.,
utilizaron géneros en lugar de especies para caracterizar la diversidad. 2013). Tomados en conjunto, la apomixis permite expansiones
Nuestros resultados indican que la biodiversidad de la apomixis es espaciales rápidas y, al revertirse a la sexualidad, parece conducir a la
paralela a la biodiversidad total, es decir, que el mayor número de formación de nuevos linajes sexuales geográficamente aislados que se
géneros que contienen apomítos se encuentra en los trópicos, y esto se diversifican aún más mediante la especiación ecológica y alopátrica
aplica tanto a la apomixis esporofítica como a la gametofítica (Figuras (Höorandl y Hojsgaard, 2012).
7 y 8). Por lo tanto, el postulado de que la apomixis gametofítica es
más abundante en las regiones más frías, mientras que la apomixis D. La teoría de la transición expandida
esporofítica es más abundante en los trópicos (Bierzychudek, 1985; La información evolutiva y biogeográfica contenida en la
Richards, 1997) no es compatible. En términos de números totales de la base de datos respalda una versión expandida de la hipótesis de
era del género que contiene apomítos, ambas formas son más la fase de transición de Carman (1997). Tal como señalan
abundantes en los trópicos. Sin embargo, las especulaciones generales Höorandl y Hojsgaard (2012), esta expansión implica una serie
de que los géneros que contienen apomítos representan mayores de pasos evolutivos:
porcentajes de géneros totales en latitudes más altas en comparación
1. 1. Polidoidización y / o cambios asociados a la hibridación a la
con las zonas climáticas de latitudes más bajas (Bierzychudek, 1985; apomixis facultativa
Asker y Jerling, 1992) siguen siendo probables, y estas especulaciones 2. 2. Diversificación de linajes apomícticos por mutación,
se volverán cuantificables una vez que se obtienen números totales de reordenación cromosómica y aneuploidía, e hibridación y
géneros que residen en cada zona climática. En los trópicos, la retrocruzamiento, que acompañan a la sexualidad facultativa
apomixis puede conferir una ventaja selectiva al proporcionar 3. 3. Expansión de rango de complejos agamicos
4. 4. Reestabilización ocasional de vías meióticas en algunos linajes
seguridad reproductiva en situaciones de limitación de polen (Whitton
5. 5. Inversión completa en la sexualidad monospórica o la
et al., 2008), que ocurren en bosques tropicales ricos en géneros debido sexualidad polispórica, que puede evolucionar como
a las bajas densidades de especies y los tiempos irregulares de consecuencia del desarrollo reproductivo asincrónico en algunos
floración. La embrión adventicia, que es especialmente frecuente en los linajes
trópicos, a menudo se combina con la poliembrionía (Naumova, 1992), 6. 6. Especiación alópatra de poblaciones sexuales recién formadas
que podría aumentar la producción de plántulas y la aptitud y geográficamente aisladas
7. 7. Mayor diversificación de especies biológicas y la eventual
reproductiva. evolución de nuevos géneros
Carman (1997) observó que los apomictos esporofíticos tienden a
ser diploides diploides con un alto número de bases cromosómicas,
mientras que los apomicetos gametofíticos tienden a ser neoploides
(poliploides con un bajo número de bases cromosómicas). Por lo tanto, En el extremo opuesto de este proceso evolutivo está la extinción.
las frecuencias más altas de las neoploploides en las regiones templadas Pero la presencia de apomixis en familias de plantas con los más
a árticas (Brochmann et al., 2004) pueden explicar las frecuencias más altos niveles de diversidad apoya la hipótesis de que la apomixis a
altas de la apomixis gametófita en comparación con la espomixis menudo mejora la diversificación. Asteraceae, la familia más grande
esporofítica en estas regiones. El aumento de las tasas de de angiospermas con c. 23,000 especies, sirve como un ejemplo.
poliploidización ocurre en latitudes más altas por al menos dos razones. Todas las fases del desarrollo (apomixis inicial, apomixis funcional,
En primer lugar, las temperaturas frías mejoran la formación de polen polisporios) están presentes en los clados principales de Asteraceae
no reducido, que es un importante contribuyente a la poliploidización (H ora anoy y Hojsgaard, 2012), lo que respalda la hipótesis de la
(Ramsey y Schemske, 1998). fase de transición.
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