INDICADORES DE CALIDAD Y SEGURIDAD MICROBIANA EN

ALIMENTOS

I. INTRODUCCION:
El concepto actual de Calidad ha evolucionado hasta convertirse en una forma de
gestión que introduce el concepto de mejora continua en cualquier organización y
a todos los niveles de la misma, y que afecta a todas las personas y a todos los
procesos.
Desde que en 1882 Schardinger determinó la calidad sanitaria atendiendo a la
presencia del que hoy conocemos como Escherichia coli, en lugar de hacerlo
según Salmonella typhi los microorganismos indicadores nos han sido de gran
utilidad. Se hace una amplia utilización de grupos o especies de microorganismos
cuya enumeración o recuento se realiza con mayor facilidad y cuya presencia en los
alimentos en determinado número indica que estos productos estuvieron expuestos
a condiciones que pudieran haber introducido organismos peligrosos y/o permitido
la multiplicación de especies infecciosas y/o toxigénicas. Los grupos o especies
utilizados con estos fines se denominan "Microorganismos Indicadores", y sirven
para evaluar tanto la seguridad que ofrecen los alimentos en cuanto a
microorganismos y sus toxinas como su calidad microbiológica. Los
microorganismos indicadores habitualmente no responden a criterios de agrupación
taxonómica. Se definen más bien en función de ciertas características ecológicas y
fisiológicas que apoyan o justifican el valor aplicativo que se les intenta conferir.
El principal objetivo de la utilización de microorganismos como indicadores de
prácticas no sanitarias es revelar defecto de tratamiento que llevan consigo un
peligro potencial que no está necesariamente presente en la muestra particular
examinada, pero que es probable pueda encontrarse en muestras paralelas. La
metodología del examen de los alimentos para detectar microorganismos
indicadores y bacterias enteropatógenas ha sido revisada por varios investigadores
con la finalidad de ayudar a las diferentes organizaciones que se dedican a elaborar
los procedimientos para el estudio microbiológico de los alimentos.

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II. OBJETIVOS:
o Relacionar las características de los alimentos con los indicadores que pueden
contaminarlos.
o Interpretar los resultados de la presencia de indicadores con la calidad, los
riesgos y las posibilidades de mejora de los productos.
o Seleccionar los indicadores que le permitan establecer si un alimento cumple
con la normatividad vigente.
o Aplicar métodos de muestreo y métodos analíticos actuales, adecuados para la
determinación de los indicadores.
III. DEFINICIÓN DEL TEMA:
La calidad microbiológica de los alimentos es fundamental porque influye en su
conservación y vida de anaquel y, sobre todo, porque los microorganismos
presentes en ellos, pueden ser causantes de enfermedades transmitidas por
alimentos.
La detección en el laboratorio de los microorganismos patógenos puede ser muy
complicada, muy lenta y/o muy costosa para determinaciones rutinarias. Además,
es concluyente cuando se encuentra un microorganismo patógeno pero puede haber
casos en que no se detecte por razones circunstanciales como el clima o la cantidad
de individuos infectados que están contaminando, a pesar de que el manejo del
alimento implique el riesgo de que el patógeno aparezca en cualquier momento. En
todo caso, la investigación de microorganismos patógenos en alimentos no facilita
un enfoque preventivo.
Por esas razones, las normas en materia de alimentos, generalmente establecen la
calidad microbiológica en términos de microorganismos indicadores. Éstos son
organismos (o grupos) que advierten oportunamente de un manejo inadecuado o
contaminación que incrementan el riesgo de presencia de microorganismos
patógenos en alimentos. Además de que su detección en el laboratorio es más
sencilla, rápida y/o económica, los microorganismos indicadores permiten un
enfoque de prevención de riesgos, puesto que advierten manejo inadecuado y/o
contaminación.
Los principales microorganismos indicadores en alimentos son:
 Indicadores de condiciones de manejo o de eficiencia de proceso:

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 - Mesófilos aerobios (o cuenta total) cuenta de hongos y levaduras cuenta
de coliformes totales.
 Indicadores de contaminación fecal:
- coliformes fecales.
- E. coli.
- Enterococos.
- Cl. perfringens
La selección de indicadores en un alimento depende fundamentalmente de los riesgos
implicados y de lo que se requiera saber para liberar, controlar o mejorar el alimento,
manteniendo el enfoque preventivo.
Veamos qué características tienen los indicadores mencionados y, por lo tanto, cuál es su
utilidad.
1. Mesófilos aerobios (o cuenta total): Esta determinación indica el grado de
contaminación de una muestra y las condiciones que han favorecido o reducido la
carga microbiana. Desde luego, no se aplica a alimentos fermentados, y puede dar
escasa información sobre el manejo del alimento cuando éste es poco favorable para
el desarrollo microbiano por su pH ó aw, por ejemplo.
Se lleva a cabo a partir de diluciones decimales de la muestra, que se inoculan en
placas vertidas de agar triptona glucosa extracto o agar cuenta estándar. Las placas
se incuban en condiciones de aerobiosis, a 35 °C durante 24 a 48 horas. Es importante
aplicar las reglas para el recuento, de la NOM-092-SSA11994. Bienes y Servicios.
Método para la cuenta de Bacterias Aerobias en Placa.
2. Cuenta de hongos y levaduras: Los hongos y las levaduras se encuentran
ampliamente distribuidos en el ambiente, por lo que son frecuentes en la microbiota
habitual de muchos alimentos; se dispersan fácilmente por el aire y el polvo. Ciertas
especies de hongos y levaduras son útiles en la elaboración de algunos alimentos, sin
embargo, también pueden ser causantes de la descomposición. Debido a su
crecimiento lento y a su baja competitividad, los hongos y levaduras se manifiestan
en los alimentos donde las condiciones no favorecen el crecimiento bacteriano, por
ejemplo: pH ácido, baja humedad, alto contenido en sales o carbohidratos, baja
temperatura de almacenamiento, presencia de antibióticos u otros antibacterianos.
Como grupo indicador son útiles para evidenciar grado general de contaminación en
alimentos con estas características o cuando los mesófilos aerobios no son útiles,
como en alimentos fermentados. También son indicadores del riesgo de desarrollo

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 de hongos toxigénicos en alimentos como frutos secos, especias, cereales y otros
granos, y sus derivados.
Se lleva a cabo a partir de diluciones decimales de la muestra, que se inoculan en
placas vertidas de papa dextrosa agar (PDA) y agar extracto de malta (AEM)
acidificados con ácido tartárico, para favorecer a los hongos y levaduras e inhibir
bacterias (NOM-111-SSA1-1994. Bienes y Servicios. Método para la cuenta de
mohos y levaduras en alimentos). En algunos casos, se utilizan antibióticos para
hacer más selectivo el medio de cultivo.
3. Cuenta de coliformes totales: Las bacterias del grupo coliforme se definen como:
bacilos cortos, Gramnegativos, anaerobios facultativos, no esporulados, que
fermentan la lactosa a 35 °C, en menos de 48 h, con producción de ácido y gas.
Incluye los géneros: Escherichia, Enterobacter, Klebsiella y Citrobacter. Durante
mucho tiempo se consideraron evidencia de contaminación fecal, pero se ha
demostrado que muchos de ellos pueden vivir e incluso crecer en el suelo, el agua y
otros ambientes. Actualmente se consideran un excelente indicador de la eficiencia
de los procesos de sanitización y desinfección, así como de calidad sanitaria en agua,
vegetales y diversos productos procesados.
4. Coliformes fecales: Dentro del grupo coliforme, los de origen fecal son capaces de
fermentar la lactosa también a 44.5 °C; se consideran el indicador más adecuado de
contaminación con heces de animales y humanos, por ejemplo en pescados y
mariscos, carnes, leche, alimentos RTE, entre otros.
5. E. coli: Se considera indicador de contaminación fecal reciente, humana o animal en
productos como agua embotellada, leche y jugos, alimentos infantiles, y alimentos
procesados, en general. Se caracteriza por ser coliforme termotolerante (fermenta
lactosa a 44.5°C) que produce indol a partir de triptofano y produce β-glucuronidasa,
características que se usan para su identificación en laboratorio, generalmente en la
etapa final del NMP o de alguno de los otros métodos, incluyendo Petrifilm.
6. Enterococos: Los estreptococos de origen fecal o enterococos también son un
indicador de contaminación fecal, debido a su abundancia en el tracto digestivo de
animales y humanos; aunque se encuentran en cantidades menores por un orden de
magnitud, en comparación con E. coli, tienen algunas ventajas como su mayor
supervivencia. Se consideran indicadores en alimentos procesados, como lácteos y
cárnicos, en los cuales E. coli puede no sobrevivir.

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 Se determinan mediante métodos sencillos generalmente con tecnologías de sustratos
específicos.
7. Cl. Perfringens: Esta bacteria Grampositiva, esporulada, anerobia, reductora de
sulfitos también se encuentra ampliamente distribuida en la naturaleza y es habitante
usual del tracto intestinal de muchos animales. Las esporas de Cl. perfringens son
muy resistentes a los desifectantes, siempre están presentes en aguas negras pero no
se multiplican en el sedimento por lo que se le considera un buen indicador cuando
se sospecha de contaminación con protozoarios o virus, que generalmente no tienen
relación con el hallazgo de coliformes o enterococos. Son buenos indicadores en
trabajos de seguimiento o para relacionarlos con contaminación fecal en peritajes;
también se considera un indicador útil en aguas tropicales, donde la supervivencia de
otros como E. coli y Enterococcus puede disminuir.
La determinación de Clostridium pefringens como indicador, se hace por cuenta en
placas vertidas de agar triptona-sulfito-cicloserina (TSC) con yema de huevo,
incubadas en anaerobiosis (Gas-Pack o similar).
Los indicadores de calidad sanitaria más utilizados son:
1. Determinación de microorganismos a 30 ºC
2. Determinación de coliformes
3. Determinación de coliformes fecales (actualmente mas conocido como
termotolerantes)
4. Determinación de Escherichia coli
5. Determinación de hongos filamentosos
6. Determinación de levaduras viables
7. Determinación de enterobacterias totales
8. Determinación de enterococos o estreptococos fecales
Microorganismos indicadores:
1. Microorganismos a 30ºC: Comúnmente este indicador es conocido como
microorganismos aerobios mesófilos, este término aún es empleado por algunos
autores, pero tomando en cuenta los criterios de las Normas ISO (Internacional
Standard Operation), por las cuales se rigen los microbiólogos de alimentos de
nuestro país, esta nueva denominación de microorganismos a 30º C es la que se
emplea en el texto. Los microorganismos que forman parte de este grupo son muy
heterogéneos. Esta cualidad se deriva de la propia definición del grupo. Se
incluyen en él a todas las bacterias, mohos y levaduras que en aerobiosis muestran

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 capacidad para formar colonias visibles, bajo las condiciones en las cuales se
ejecuta el ensayo con crecimiento a temperatura optima para los mesófilos. Es
evidente que en una situación particular podrían quedar incluidos
microorganismos patógenos. La mayoría de los alimentos industrializados y/o
listos para el consumo (excepto por ejemplo los productos fermentados) deben ser
considerados como indeseables para el consumo, cuando tienen un gran número
de microorganismos, aún cuando estos microorganismos no sean conocidos como
patógenos y no hayan alterado de forma apreciable los caracteres organolépticos
del alimento. Pueden darse varias razones que justifiquen esta conducta.
Interpretación de los recuentos altos según el tipo de alimento:
En productos estables:indica materia prima contaminada. Tratamientos no
satisfactorios desde el punto de vista sanitario. En productos perecederos:indica
además condiciones inadecuadas de tiempo y temperatura durante el
almacenamiento. Significa que puede haberse dado condiciones favorables para
la multiplicación de microorganismos patógenos de origen humano o animal.
Algunas cepas de bacterias mesófilas comunes, no generalmente consideradas
como agentes de enfermedades transmitidas por los alimentos (Proteus
sp., enterococos y Pseudomonas mesófilas) han sido señaladas como causa de
enfermedad cuando existían en número elevado de células viables. Todas las
bacterias patógenas conocidas en los alimentos son mesófilas y en algunos casos
contribuyen con su presencia a los recuentos en placas encontrados. El método de
detección comúnmente empleado para la determinación de este indicador es el de
recuento estándar en placa vertida. En general se utiliza un medio de cultivo rico
en nutrientes sin sustancias inhibidoras ni indicadores; el medio más utilizado
mundialmente es el agar para recuento en placa o agar triptona-glucosa-extracto
de levadura. Las colonias obtenidas en el medio sólido se cuentan después de la
incubación en aerobiosis a 30C por 72 horas.
2. Organismos coliformes: Por razones prácticas se mantienen agrupadas
bajo la denominación de grupo coliformes, principalmente, a especies de
los géneros Escherichia, Klebsiella, Enterobacter y Citrobacter y otras
especies de enterobacterias que sean capaces de fermentar la lactosa
con producción de gas. Se definen como bacilos Gram negativos no
formadores de esporas, aeróbicos o facultativamente anaeróbicos, que
fermentan la lactosa con formación de gas dentro de las 48 horas a 35C,
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 algunas fermentan la lactosa lentamente. Los organismos coliformes son
el grupo indicador con mayor tradición en la microbiología sanitaria. Se
trata de una definición totalmente convencional sin validez taxonómica,
que pretende involucrar bacterias de hábitat típicamente intestinal, si bien
existen microorganismos que satisfacen la definición y que
frecuentemente se localizan en ambientes extraintestinales. Su hábitat
natural es el contenido intestinal del hombre y animales superiores. En la
materia fecal alcanzan cifras de 106 a 109 ufc/g. Debido a su capacidad
de sobrevivencia y a su potencial para desarrollarse en la materia
orgánica, pueden recuperarse de una diversidad de sustratos
extraintestinales. Los alimentos no son la excepción y el hallazgo de
coliformes puede estar determinado por una contaminación seguida o no
de un activo desarrollo.
Con excepción de E. coli ninguno de ellos indican necesariamente
contaminación fecal ya que pueden encontrarse en el suelo y en los
vegetales y de allí tener acceso a los alimentos. Los coliformes se
encuentran en todas partes de las plantas (hojas, raíces, flores). El género
Klebsiella predomina en muestras obtenidas de medios forestales y de
productos frescos de granja. La mayoría de las hortalizas frescas
examinadas presentan niveles de coliformes de 106 a 107/g; también se
pueden encontrar en las cáscaras de huevos recién puestos y pueden
penetrar a través de los poros si la superficie de ella está dañada. Estos
microorganismos pueden encontrarse en la leche fresca por
contaminación de los conductos lactóforos por el pienso o el estiércol,
pueden estar presentes en las plumas de las aves de corral y en la piel
pezuñas y pelos de otros animales.
Los mariscos que crecen en zonas contaminadas concentran los
microorganismos de tal modo, que se contaminan con niveles más
elevados que los que están presentes en el agua.
Ellos pueden indicar en productos procesados falta de higiene en la
fabricación, procesamiento inadecuado, contaminación post-proceso, etc.
Además un número elevado puede indicar la posible presencia de ciertos
patógenos.

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 Los coliformes son bastante resistentes en condiciones naturales y
soportan la desecación; en cambio no resisten bien los rigores del
frigorífico o de lacrioconservación, son inactivados por tratamientos
térmicos relativamente moderados, como la pasteurización. La luz
ultravioleta, en las condiciones empleadas en la desinfección del agua,
inactiva a los coliformes. Los germicidas como los yodóforos y los
compuestos clorados también son letales a las concentraciones usuales
en las plantas de alimentos. Se han utilizado muchos métodos para
detectar coliformes, siendo la fermentación de la lactosa el primer paso
en la identificación de un microorganismo como coliformes. Existe un
método que consiste en el uso del Número Más Probable (NMP). Esta es
una técnica laboriosa, lenta y requiere de mayor volumen de material de
laboratorio, pero es mucho más sensible es muy utilizada en el estudio de
agua potable y de alimentos, tales como mariscos y pescados. Es además
muy apropiada para detectar células fisiológicamente dañadas que
frecuentemente están en los alimentos procesados. La mayoría de las
investigaciones realizadas en alimentos sobre coliformes son practicadas
utilizando el método de placa vertida en agar bilis rojo-violeta. Este
método es más rápido, económico y reproducible que el NMP; pero no
permite la recuperación directa de bacterias dañadas fisiológicamente, ni
la detección de concentraciones bajas del producto. Otro método
empleado para la determinación de coliformes es el de filtración por
membrana, fundamentalmente empleada en análisis de aguas.
3. Coliformes fecales (termotolerantes): En 1904 Eijkman descubrió que
los coliformes presuntivos de contaminación fecalproducen gas en un
medio de glucosa incubado a 46C, mientras que los no fecales no lo
hacen.
El término surgió como un intento de encontrar métodos rápidos y fiables
para demostrar la presencia de E. coli y variantes estrechamente
relacionadas sin necesidad de purificar los cultivos obtenidos en las
pruebas para coliformes o de aplicar las relativamente costosas pruebas
confirmatorias2. Este grupo se refiere a aquellos coliformes que tienen
capacidad para fermentar la lactosa con producción de gas a
temperaturas de 44 - 45 ºC. Excepto este señalamiento, los coliformes

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 fecales se identifican con el resto de los coliformes en lo que se refiere a
su resistencia al medio ambiente, agentes químicos y factores que
favorecen o impiden su desarrollo.
En los últimos años se considera que el término de coliformes fecales
debe sustituirse por el de coliformes termotolerantes, ya que el calificativo
fecal subraya un origen y por tanto implicaciones que están lejos de
sustentarse en la realidad. Para el recuento de este grupo se requiere un
control muy riguroso de la temperatura de incubación, generalmente un
baño María de precisión con límites de variación no mayores de 0.2º C.
La técnica para su recuento generalmente es el NMP a una temperatura
de incubación de 44.5 ± 0.2 º C. El NMP se computa en las tablas
correspondientes en la forma indicada para los coliformes totales. Los
métodos de filtración por membrana también pueden emplearse en este
caso.
4. Escherichia coli: Es el representante genuino de origen fecal por lo que
es el indicador más confiable de contaminación fecal en alimentos.
E. coli es un germen cuyo hábitat natural es al tracto entérico del hombre
y de los animales de sangre caliente. Por ello la presencia de este
microorganismo en un alimento indica generalmente una contaminación
directa o indirecta de origen fecal.
Es el indicador clásico de la posible presencia de patógenos entéricos en
el agua, en los moluscos, en los productos lácteos y en otros alimentos.
Cifras altas de E. coli en un alimento sugieren una falta de limpieza en el
manejo del mismo y un almacenamiento inadecuado.
Los métodos de detección son muy parecidos a los que se utilizan en la
determinación de coliformes fecales y en ocasiones los mismos (NMP,
placa vertida, filtración por membrana), en estos momentos se están
utilizando mucho en países desarrollados los métodos cromogénicos y
fluorogénicos. Los recobrados de E. coli de los métodos convencionales
requieren de una confirmación bioquímica de las cepas aisladas.
5. Enterobacterias totales: Muchos países han introducido el análisis de
los alimentos que han recibido un tratamiento para asegurar su inocuidad
por una prueba que determina la familia entera de las Enterobacteriacea
(es decir, los tipos lactosa positiva y lactosa negativa). Es capaz de

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 identificar microorganismos que no están incluidos dentro del grupo de
coliformes. Este indicador es utilizado principalmente en Europa, no es
muy utilizado en América Latina y El Caribe, las razones por las cuales
algunos laboratorios prefieren este indicador son las siguientes:
Las bacterias "coliformes" o del grupo coli-aerógenes constituyen un
grupo mal definido taxonómicamente.
Una prueba sólo para las bacterias lactosa positivas puede llevar a
resultados falsamente seguros en el caso en los que predominan los
lactosa negativas (Salmonella, Shigella, E. coli enterinvasiva, etc.).
Para su detección se utiliza generalmente el método de placa vertida
utilizando medio de agar rojo violeta bilis más glucosa ya que el
fundamento de aislamiento de las Enterobacterias está dado por la
fermentación de la glucosa en el medio de cultivo a 37C por 24 horas,
las colonias presuntivas se confirmarán mediante la prueba de la oxidasa
y la oxi-fermentación de la glucosa (utilización de la glucosa en
condiciones de aerobiosis y anaerobiosis).
En nuestro país está probado por investigaciones realizadas que el
indicador coliformes totales cumple con las expectativas para evaluar la
calidad sanitaria de los alimentos de mayor consumo por lo que es el
indicador utilizado en la actualidad en los programas de vigilancia
nacionales en lugar del indicador Enterobacterias.
6. Enterococos: Designaciones como estreptococos fecales y
estreptococos del grupo D de Lancenfield se emplearon como sinónimos
de enterococos. Las bacterias de este grupo consisten en células
esféricas u ovoides notablemente más robustas que los micrococos y
estafilococos, dispuestos en pares o cadenas cortas. La determinación
cuantitativa de enterococos es bastante discutida, pues actualmente ha
perdido vigencia como indicador de contaminación fecal, ya que además
de encontrarse en las heces de mamíferos, también se encuentran
ampliamente distribuido en la naturaleza; son muy resistentes al calor, a
la desecación a las bajas temperaturas, y a los detergentes y
desinfectantes. Su uso como indicador deberá limitarse a situaciones en
las que se sepa que son manifestaciones de polución fecal por ejemplo
en las aguas de piscinas. A pesar de las limitaciones y de las
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 incertidumbres apuntadas, la presencia de gran número de enterococos
en los alimentos, excepto en los fermentados por cepas específicas de
estos microorganismos, implica prácticas inadecuadas de higiene o
exposición del alimento a condiciones que pudieran haber permitido la
multiplicación de estas bacterias.
Los medios de cultivo para la detección de los enterococos se basan en
la tolerancia relativa a condiciones adversas utilizando compuestos
químicos como la azida de sodio para inhibir otros géneros de bacterias,
generalmente se utiliza métodos de recuentos probables o NMP; también
se puede aplicar el método de placa vertida utilizando medios diseñados
específicamente para este grupo.
7. Mohos y Levaduras: Las levaduras y los mohos crecen más lentamente
que las bacterias en los alimentos no ácidos que conservan humedad y
por ello pocas veces determinan problemas en tales alimentos. Sin
embargo, en los alimentos ácidos y en los de baja actividad acuosa,
crecen con mayor rapidez que las bacterias. En general este indicador es
utilizado en productos no perecederos, que se someten a
almacenamiento largo, en productos deshidratados cuyo almacenamiento
se realiza en condiciones inadecuadas. Además existe el peligro potencial
de producción de micotoxina por parte de los mohos.
Algunos mohos muestran una especial resistencia al calor, debido a las
esporas que producen. La expresión del desarrollo de las levaduras en
los alimentos se distingue del observado por los mohos. Mientras las
primeras pueden proliferar en la masa interna del alimento (sólido como
los quesos, o líquidos como los jugos de frutas), los mohos se limitan de
ordinario a las superficies, visiblemente distintivos sin necesidad de
aumento alguno. Para su determinación generalmente se utiliza el método
de placa vertida, se pueden utilizar medios acidificados para inhibir el
crecimiento microbiano o la adición de un antibiótico al medio de cultivo,
la temperatura de incubación es de 25 ºC durante 5 días.
8. Prueba de Esterilidad: Esta prueba se realiza a aquellos alimentos que
se consideran comercialmente estériles, como son las conservas. Se
entiende por Esterilidad Comercial de un alimento tratado térmicamente,
la condición alcanzada por la aplicación de calor que deje al alimento

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 exento de microorganismos capaces de reproducirse en condiciones
normales de distribución y almacenamiento no refrigeradas y de
microorganismos viables de importancia para la salud pública, incluidas
las esporas.

IV. BIBLIOGRAFÍA:
 Ashbolt, N.J., W.O.K. Grabow and M. Snozzi (2001). Indicators of microbial
water quality. In Fewtrell, L. and Bartram, J. (ed.), Water Quality: Guidelines,
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use of coliforms as Microbial indicators of drinking water quality. Department of
Human Services, South Australia. Disponible a través de Internet en:
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