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Las hormigas en los campos de cítricos: su manejo en el marco de una citricultura sostenible View project
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Figura 1. Intensos daños producidos por cotonet Planococcus citri en frutos y hojas.
BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 32, 2006 207
Figura 2. Los frutos en contacto son un lugar Figura 3. Hembra adulta de Planococcus citri.
preferente de desarrollo de colonias de cotonet
Planococcus citri.
ducidas existen también varias especies de nes de algunas plagas del cultivo (HANEY et
parásitos autóctonos que en muchos casos al., 1987; MORENO et al., 1987; SAMWAYS et
son capaces de controlar a la plaga, como al., 1982). En España se han publicado
Leptomastidea abnormis (Girault) o Anagy- recientemente varios trabajos sobre la identi-
rus pseudococci (Girault) (Hymenoptera: dad y abundancia de las hormigas en parce-
Encyrtidae) (BLUMBERG et al., 1995; ISLAM las de cítricos (PALACIOS et al., 1999; ALVIS
et al., 1997). y GARCIA-MARÍ, 2006; URBANEJA et al.,
Las sueltas en campo de los dos enemigos 2006).
naturales se realizan en España preferente- El objetivo de este trabajo ha sido evaluar
mente al final de la primavera. La tasa de la influencia en el control biológico del coto-
liberación es de 10 a 20 L. dactylopii y de 5 net (Planococcus citri (Risso)) de las libera-
a 10 C. montrouzieri por árbol (RIPOLLÉS, ciones inoculativas del himenóptero parásito
1990). Actúan de forma complementaria, Leptomastix dactylopii (Howard) y el cole-
atacando diferentes estadios de desarrollo de óptero depredador Cryptolaemus montrou-
la presa. L dactylopii actúa sobre L3 y hem- zieri Mulsant, así como de la eliminación
bras jóvenes de P. citri, las larvas de C. mon- parcial de las hormigas, en parcelas cultiva-
trouzieri se alimentan de huevos y los adul- das de cítricos de la Comunidad Valenciana.
tos de hembras de P. citri, mientras que los
parásitos autóctonos (Leptomastidea abnor- MATERIAL Y MÉTODOS
mis y Anagyrus pseudococci) parasitan L2 y
L3 (ISLAM et al., 1997). El trabajo se ha realizado el año 2002 en
Las colonias de P. citri en cítricos, como colaboración con los técnicos de nueve coo-
las de otros homópteros, se encuentran con perativas de las comarcas de Camp de Turia
frecuencia acompañadas por poblaciones de y Ribera Alta, en la provincia de Valencia,
hormigas que, a cambio de la melaza, prote- que cedieron cada uno de ellos cuatro plan-
gen a los fitófagos de sus enemigos naturales taciones comerciales de cítricos para la
(CAMPOS et al., 2006) y los transportan a experiencia (excepto dos cooperativas que
lugares más favorables. En muchos países cedieron dos cada una). En total se han
productores de cítricos se ha comprobado incluido por tanto 32 parcelas en este traba-
que las hormigas son uno de los factores más jo. Las plantaciones eran todas de naranjo
importantes responsables de las proliferacio- dulce (Citrus sinensis (L.) Osbeck) variedad
208 M. VILLALBA, N. VILA, C. MARZAL, F. GARCIA MARÍ
al comparar entre grupos de parcelas que las parcelas que superaron el umbral de tra-
habían recibido diferentes actuaciones de tamiento, la eliminación de hormigas resulta
control biológico se analizaron con Análisis ser el único de los tres factores ensayados
de Varianza unifactorial, usando el procedi- que parece influir en la reducción de la inci-
miento Proc GLM. Las medias se separaron dencia del cotonet en las parcelas.
usando un test de mínima diferencia signifi- Al comparar la media del porcentaje de
cativa protegido. frutos ocupados por cotonet entre el grupo
de parcelas en que se había aplicado y el
RESULTADOS Y DISCUSIÓN grupo en que no se había aplicado cada uno
de los tres factores ensayados (liberación de
La presencia de cotonet P. citri fue habi- L. dactylopii, liberación de C. montrouzieri y
tual en la mayoría de parcelas, ya que en el eliminación de hormigas), observamos (figu-
primer muestreo realizado en la primera ra 13A y 13B) que para los dos primeros fac-
quincena de julio 29 de las 32 mostraron la tores no se han encontrado diferencias signi-
presencia bajo cáliz de cotonet en al menos ficativas en el nivel poblacional de cotonet
un fruto de los 200 muestreados. En este en ningún de los ocho muestreos realizados,
momento el porcentaje medio de frutos ocu- entre las parcelas en que se liberaron y las
pados bajo el cáliz fue del 14,2 ± 3,9%. Pos- parcelas en que no se liberaron los enemigos
teriormente, en los muestreos realizados naturales. En el grupo de parcelas en que se
sobre frutos, el porcentaje medio de frutos liberó C. montrouzieri se observó un porcen-
ocupados en todas las parcelas se redujo len- taje medio de frutos ocupados en el conjun-
tamente desde un máximo de 7,8 ± 2,2% a to de los muestreos del 7,4 ± 1,9%, frente al
primeros de agosto hasta el 3,1 ± 0,5% en el 6,6 ± 2,5% en el grupo de parcelas en que no
último muestreo realizado en la segunda se liberó este depredador. Las observaciones
quincena de octubre. En esta evolución hay de C. montrouzieri en campo han sido muy
que tener en cuenta que a lo largo del perio- escasas a lo largo de esta experiencia. En
do del muestreo se eliminaron cuatro parce- total, en los evolucionarios donde mantenía-
las que hubo que tratar contra cotonet al mos en laboratorio naranjas con colonias de
observarse en ellas elevados niveles pobla- cotonet se obtuvieron sólo 24 adultos de C.
cionales de la plaga, por encima del 20% de montrouzieri. De ellos, 11 (de 5 parcelas) se
frutos ocupados. En otras dos parcelas el observaron en las parcelas de suelta y 13 (de
muestreo se interrumpió en agosto debido a 6 parcelas) en parcelas donde no se libera-
que tenían poblaciones elevadas de piojo ron.
rojo de California Aonidiella aurantii y hubo En el grupo de parcelas en que se liberó L.
que realizar un tratamiento con un insectici- dactylopii se observó un porcentaje medio
da organofosforado para controlar dicha de frutos ocupados por cotonet en el conjun-
plaga. En definitiva, el muestreo se inició en to de los muestreos del 7,0 ± 1,8%, frente al
32 parcelas en la primera quincena de julio y 7,0 ± 2,6% en el grupo de parcelas en que no
se concluyó en 26 parcelas en la segunda se liberó este parasitoide. De las 16 parcelas
quincena de octubre. en que se liberó L. dactylopii, en diez se
De las cuatro parcelas que superaron el recuperaron en los muestreos posteriores
umbral del 20% de frutos ocupados por P. más de diez adultos y en cuatro se recupera-
citri, dos habían recibido sueltas de C. mon- ron de uno a diez adultos. Estas cuatro par-
trouzieri. También dos de las cuatro parcelas celas, así como las dos donde no se recuperó
tratadas habían recibido sueltas de L. dacty- ningún adulto del parasitoide, eran parcelas
lopii. Por otra parte, las cuatro parcelas tra- con muy bajo nivel poblacional de cotonet,
tadas pertenecían al grupo de aquellas en las menos del 2% de frutos ocupados. En 14 de
que no se habían eliminado las poblaciones las 16 parcelas en que no se liberó L. dacty-
de hormigas. Por tanto, según el análisis de lopii no encontramos adultos de esta especie.
212 M. VILLALBA, N. VILA, C. MARZAL, F. GARCIA MARÍ
Figura 13. Comparación del porcentaje medio (± error estándar) de frutos ocupados por cotonet Planococcus citri
entre los dos grupos de parcelas en que se había aplicado (línea de trazos) o no aplicado (línea continua) cada uno de
los tres factores ensayados (A. Sueltas de C. montrouzieri, B. Sueltas de L. dactylopii, y C. Eliminación de hormigas).
* indica que existen diferencias significativas entre los dos grupos para esa fecha (ANOVA; test MDS; P < 0,05).
BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 32, 2006 213
Otras dos, sin embargo, mostraron poblacio- que las poblaciones de cotonet sean más
nes bastante altas del parasitoide a pesar de bajas en las parcelas en que se eliminaron las
que en ellas no se realizó ninguna liberación. hormigas, alcanzando significación estadísti-
En los dos casos eran parcelas con mucho ca esta diferencia en los dos muestreos del
cotonet y que se encontraban colindantes mes de agosto (figura 13C). Hay que decir
con parcelas donde sí se liberó el parasitoide. que la eliminación de las hormigas no fue
De hecho, eran las únicas parcelas colindan- completa ni permanente. El índice medio de
tes de todas las utilizadas en la experiencia. presencia de hormigas en las parcelas donde
Se han realizado otras observaciones éstas se eliminaron fue de 0.6 ± 0.1 (en una
comparando el grupo de las parcelas en que escala cualitativa de abundancia de 0 a 3),
se liberó L. dactylopii y el grupo de parcelas mientras que este índice en las 16 parcelas
en que no se liberó. En el primer grupo, el donde no se eliminaron fue de 1.2 ± 0.2.
número medio de adultos de L. dactylopii Vemos por tanto que conseguimos una elimi-
por muestra obtenido de las naranjas con nación incompleta y parcial. Los resultados
colonias de cotonet y síntomas de parasitis- obtenidos con esta eliminación parcial apa-
mo puestas a evolucionar en laboratorio fue recen sin embargo como los más favorables
de 56.9 ± 23.9, frente a 12.2 ± 18.4 en el de los tres factores ensayados. Las cuatro
grupo donde no se soltaron. También se parcelas donde hubo que tratar por superarse
encuentran notables diferencias en el por- el umbral fueron del grupo en que no se eli-
centaje de colonias de cotonet en las que en minaron las hormigas. La evolución estacio-
campo se observan barriletes de parásitos, nal del porcentaje de frutos ocupados por
14.9 ± 4.0 en las parcelas de suelta frente a cotonet en el grupo de parcelas en que se eli-
7.7 ± 2.3 en las testigo. minaron las hormigas, frente al grupo de par-
Junto a L. dactylopii se ha obtenido en los celas en que no se eliminaron, muestra que
evolucionarios otra especie de parásito de siempre es mayor el ataque de cotonet en
cotonet que se encuentra de forma natural en aquellas parcelas en que se mantienen las
las parcelas, Anagyrus pseudococci. En las hormigas (fig. 13 C).
naranjas con colonias de cotonet puestas a En conclusión, de los resultados de nues-
evolucionar en laboratorio se han obtenido tro ensayo se desprende que Leptomastix
1.107 adultos de L. dactylopii frente a 372 dactylopii se establece y multiplica bien en
adultos de A. pseudococci. Sin embargo en la mayoría de parcelas donde se libera e
las trampas amarillas, sobre todo en las ceba- incluso se desplaza a parcelas vecinas. Sin
das con feromona de cotonet, se han captu- embargo no hemos detectado reducción en
rado 497 A. pseudococci frente a sólo 33 L. los problemas de cotonet en las parcelas
dactylopii. Mientras A. pseudococci se donde se liberó este parásito. Cryptolaemus
encuentra en todo tipo de parcelas, casi todos montrouzieri apenas se observa en el trans-
los adultos de L. dactylopii se encuentran en curso de estas experiencias, y los pocos
las parcelas de suelta (1.4 ± 0.6 en las parce- insectos observados los encontramos tanto
las de suelta frente a 0.1 ± 0.1 en las testigo). en las parcelas en que se liberó como en
Según estos datos, el parásito autóctono aquellas en que no se liberó. Además, no se
parece ser muy común en todo tipo de par- observa reducción de las poblaciones de
celas del ensayo, aunque es difícil concluir si cotonet en las parcelas donde se liberó. La
su presencia y su acción son más o menos eliminación parcial de las hormigas sí pare-
importantes que las del parásito introducido ce causar una reducción del ataque del coto-
L. dactylopii, ya que los síntomas de parasi- net. Las cuatro parcelas en que se superó el
tismo que produce son menos evidentes que umbral de tolerancia y hubo que tratar la
los del parasitoide introducido. plaga pertenecen al grupo de parcelas en que
En cuanto a la influencia de la elimina- no se eliminaron las hormigas. Además en
ción de hormigas, se observa una tendencia a las restantes parcelas la población de cotonet
214 M. VILLALBA, N. VILA, C. MARZAL, F. GARCIA MARÍ
fue más alta en las parcelas donde no se eli- res. La presencia de hormigas puede ser uno
minaron las hormigas. Parece por tanto que, de los factores que interfiera de forma deci-
en nuestros cultivos de cítricos, se muestra siva en las liberaciones inoculativas de ene-
como factor más favorable a la hora de migos naturales para el control biológico del
mejorar el control biológico del cotonet P. cotonet P. citri.
citri la eliminación de las hormigas, com-
plementada posiblemente por el respecto de AGRADECIMIENTOS
la fauna nativa de parasitoides, aunque se
requieren más estudios para aclarar el papel Deseamos agradecer a los técnicos de las
que puede jugar dicha fauna. Las sueltas cooperativas de Carlet (Andrés Alonso),
inoculativas de enemigos naturales no nati- Catadau (José Manuel Rodríguez), Godelle-
vos como L. dactylopii y C. montrouzieri, ta (Ana García), La Pobla de Vallbona (Sal-
que se realiza habitualmente con éxito en vador Larrocha), Llíria (Belen Tamargo),
muchas zonas citrícolas del mundo (FRON- Pedralba (Reyes Barrachina), Real de Mon-
TEDDU et al., 1996; KATSOYANNOS, 1996), troi (Raúl Martínez), Turís (Vicent Insa) y
entre ellas en España (MARTÍNEZ-FERRER et Vilamarxant (Fina Cervera), y de forma
al., 2003; OLIVERO et al., 2003), no ha dado especial a los técnicos de la Federación de
los resultados esperados en nuestro estudio. Cooperativas de la Comunidad Valenciana
Tendrían por tanto que estudiarse las condi- (FECOAV) Ana Cano y Francisco Girona,
ciones para optimizar los resultados de por la cesión de las parcelas, así como por su
dichas sueltas, relacionadas posiblemente ayuda en la planificación de los ensayos y en
con el clima, la situación de la plaga en el los muestreos. Este trabajo ha sido financia-
momento de las liberaciones de insectos en do por la Conselleria de Agricultura de la
campo, la calidad de las crías, u otros facto- Generalitat Valenciana.
ABSTRACT
A trial was carried out in 32 citrus orchards from the Camp de Turia and Ribera Alta
areas, in the Comunidad Valenciana, to evaluate the influence on the biological control
of the citrus mealybug (Planococcus citri (Risso)) (Hemiptera: Pseudococcidae) of ino-
culative releases of the parasitoid Leptomastix dactylopii (Howard) (Hymenoptera:
Encyrtidae) and the predator Cryptolaemus montrouzieri Mulsant (Coleoptera: Coccine-
llidae), and the partial exclusion of ants. Each one of the three factors studied, releases of
L. dactylopii, releases of C. montrouzierii, and ant exclusion, was applied to half of the
orchards in a crossed design. L. dactylopii readily established and multiplied in most of
the orchards where it was released, dispersing to nearby orchards. However, we could not
find any influence in the citrus mealybug populations compared with non-release
orchards. C. montrouzieri was rarely recovered and no reduction in citrus mealybug
populations was observed in the release orchards. On the contrary, in the orchards where
ants had been partially excluded, a significant reduction in citrus mealybug populations
and damage could be observed. The four orchards in all the trial which went beyond the
threshold level established for the citrus melybug populations (20% of occupied fruits),
and consequently ought to be treated with pesticides to control the pest, belonged to the
group of orchards where ants had not been excluded. Moreover, the group of orchards
with excluded ants showed significantly lower population levels than the unaltered
orchards. The native parasitoid Anagyrus pseudococci (Girault) (Hymenoptera: Encyrti-
dae) was found in many orchards of this trial, though the design of the experience did not
allow us to establish its influence in the biological control of the mealybug.
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