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en algunas plantas y animales); y (2) la localización rápida de
Selección Sexual
Malte Anderson y Yoh Iwasa
La competencia por las parejas asume varias formas y tiene
grandes consecuencias para muchas especies. Recientes
estudios sugieren que el índice reproductivo de machos y
hembras, la competencia espermática y las variaciones en la
calidad de las parejas, afecta la intensidad de la selección sexual.
Cantos, tamaño corporal, ornamentos, ofrecimiento de recursos
materiales y otros despliegues, son preferentemente
seleccionados sexualmente. Existen muchas evidencias
empíricas de la selección de pareja y su evolución es explicada
por modelos matemáticos. Actuales planteamientos teóricos
también consideran los costos de selección, los efectos de las
mutaciones letales, la velocidad de evolución de las preferencias
y rasgos preferidos y las preferencias simultaneas para varios
rasgos. La disputa por parejas es importante, al igual que la
competencia espermática, los enfrentamientos, la rivalidad y la
coerción. Estos últimos mecanismos han tenido menos atención
que la selección de pareja. La selección sexual quizás explique
algunos aspectos enigmáticos de la polinización en plantas.
Malte Anderson : Departamento de Zoología, Universidad del
Goteborg, Medicinaregatan 18, s-413 Goteborg, Sweden: Yoh
Iwasa Departamento de Biología, Facultad de Ciencias,
Universidad de Kyushu Fukuoka 812-81, Japon.
Tomó más de un siglo antes de que los modelos genéticos y los
trabajos experimentales en campo convencieran a los biólogos de que
la teoría de selección sexual de Darwin era aceptable y comprobable.
La selección sexual con todos sus fascinantes problemas que plantea,
es hoy día una de las áreas más activas en el campo de la biología
evolutiva y es el tema central en varios libros de actualidad1-5. A
continuación analizaremos algunos estudios realizados en los pasados
cinco años enfatizando en las síntesis y revisiones que proporcionan
una introducción hacia la basta literatura en este campo.
La idea de la selección sexual se desarrolló a causa del esfuerzo
de Darwin por responder al problema que plantea su teoría de la
evolución por selección natural: ¿Por qué los machos de varias
especies han desarrollado rasgos llamativos que posiblemente reducen
su sobrevivencia? la selección sexual de Darwin es la explicación. Fue
su forma de decir en términos de selección que esos rasgos surgieron
a través de la competencia por adquirir parejas o apareamientos. La
competencia ecológica sucede cuando el uso de un recurso por un
animal dificulta a otros la obtención de ese recurso. En selección
sexual los recursos son las parejas 1. La competencia por parejas es el
aspecto unificador para todas las formas de selección sexual, incluso
la que ocurre por elección de compañero, donde los individuos
compiten para ser elegidos por el sexo opuesto.
Mecanismos de selección sexual
Dos mecanismos de selección sexual han llamado enormemente
la atención: la selección de pareja y los encuentros o conflictos entre
machos (reconocida como selección intra-sexual cuando ocurre a
través de la competencia entre los miembros del mismo sexo). La
selección de pareja y su evolución, ha planteado a los teórico uno de
los problemas más complicados de la biología evolutiva, con retos que
sólo se han abordado recientemente en un amplio terreno.
Sin embargo, también hay otros mecanismos importantes de
selección sexual que ha recibido menos atención (tabla 1). Desde
1970, cuando Parker advirtió de su importancia, la competencia
espermática se ha hallado en muchos animales 4,6 y se han encontrado
procesos similares en plantas. Entre los mecanismos menos conocidos
se encuentra la obstinación del rival 1. Donde la habilidad para
mantenerse reproductivamente activo junto a un lek u otro sitio de
apareamiento, es favorecida, puesto que incrementa el número de
apareamientos. Otro mecanismo de selección sexual es esforzarse por
conseguir pareja, ante de que los rivales lo hagan. Esto puede lograrse
por: (1) una incidencia temprana de maduración – los machos se
vuelven sexualmente activos antes que las hembras (protandry, ocurre
compañeros potenciales - favorecida por ejemplo por el buen desarrolló
de los órganos de los sentidos como la movilidad y memoria espacial.
En consecuencia, la selección sexual puede tener efectos profundos
en el sistema neurosensorial. En plantas, la luchas por la polinización
probablemente sea favorecida por la rápida formación del tubo polínico
y la atracción de polinizadores mediante rasgos como flores
conspicuas, olores y néctar 1, 7-9.
La coerción es otra clase de mecanismos 10,11, en esta un macho
(o una hembra según la especie) emplea la intimidación o la fuerza
para incrementar las oportunidades de que una hembra se apareará
con él y no con otros machos El secuestro, el hostigamiento, la
intimidación y las cópula forzadas se incluyen dentro de esta categoría.
Otras tácticas usadas después del ciclo reproductor que se realiza
sobre una hembra receptiva por un nuevo macho, son el aborto
inducido o el infanticidio.
Varios mecanismos de selección sexual pueden ocurrir a menudo
de manera simultanea y pueden representar un problema al momento
de evaluar su importancia relativa.
El papel del sexo, la proporción sexual y la intensidad de la
selección sexual
Un aspecto del planteamiento de Darwin involucra el papel del
sexo. ¿Por qué la selección sexual normalmente es más evidente entre
los machos que en las hembras? La principal explicación de Batema es
que la fuerza de selección sexual depende de la correlación entre el
éxito de apareamientos y la producción de crías, la cual usualmente es
importante en machos, ahora ha sido constituida con una teoría de
selección convencional (Caja 1). La correlación se aproxima a una
línea de regresión que relaciona a la fecundidad con el éxito de
apareamiento (número de compañeros) 12,13. Para evitar la confusión
con gradientes de selección sexual de rasgos filogenéticos ordinarios,
nosotros hemos sugerido llamarlo el gradiente de Bateman, puesto que
cuantifica la relación, cuyo fundamento central él explicó (Caja 1).
Dos principales conceptos se han usado para explicar las
diferencias de selección sexual entre machos y hembras, la inversión
parental de Trivers (inversión realizada por el padre sobre su
descendencia y que a su vez le reduce la posibilidad de invertir en otra)
y la manipulación sobre la proporción sexual de Emlen y Oring (la
proporción de machos por hembras listas para aparearse) 1. La teoría
de la inversión paternal ayuda a explica por qué la selección sexual es
generalmente más fuerte en el sexo que invierte menos recursos en las
crías, normalmente los machos. Incluso aclara, por ejemplo, las sutiles
variaciones intra-especificas en el papel del cortejo de los grillos
machos y hembras (Tettigonidae) 814,15. Sin embargo, no explica las
variaciones de selección sexual en machos y hembras de especies
donde el cuidado parental es asumido sólo por el macho. En algunos
animales, por ejemplo, pipefishes y aves zancudas, la selección sexual
es más fuerte en las hembras. En otras como el pez espinoso
(Gasterosteus aculeatus ) la selección sexual es más fuerte en
machos1.
La razón parece ser que, a pesar de cuidar a las crías, los
machos del gasterosteo potencialmente tienen mayor proporción
reproductiva que las hembras ( porque, por ejemplo un machos pueden
cuidar crías de varias hembras al mismo tiempo). Esta diferencia
puede sesgar la proporción de sexos hacia machos, provocando que la
selección sexual sea más intensa entre ellos, aunque esto implique
que solos cuiden a las crías 16. Si la manipulación de la proporción
sexual, la máxima proporción reproductora de los sexos o algún otro
aspecto refleja fielmente la intensidad de la selección sexual, es
todavía tema de debate 13, 15-17. Por ejemplo, la competencia
espermática reduce la proporción reproductora de los machos en
relación con las hembras y podría influir en la fuerza de selección
sexual indirectamente en los dos sexos 15.
La teoría de selección de pareja: la evolución de los rasgos y las
preferencias
Muchos modelos genéticos para explicar la evolución de las
preferencias de pareja consideran un rasgo del macho y una
correspondiente preferencia de la hembra (revisar refs. 1,2,6 y 18). Los
rasgos del macho pueden volverse exagerados a pesar del costo que
implica reducir la viabilidad del poseedor, si los machos con grandes
ornamentos obtienen un mayor éxito en los apareamientos a través de
TREE vol. 11 no. 2 Febrero de 1996
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llamar la atención de las hembras, una mejor pregunta sería ¿por qué
las hembras eligen machos con esas ornamentas?.
Dos respuestas fueron sugeridas por Fisher en términos de
beneficios genéticos indirectos (aunque su nombre sólo se asocia con
uno de ellos, ver ref. 1 pag. 27): (1) las hembras con fuertes
preferencias sobre los rasgos de la pareja, tendrán hijos con un alto
éxito de apareamiento, lo cual ayudara a extender la selección de sus
genes a través de sus hijos; (2) el rasgo del macho indica un alto
potencial de viabilidad heredable, el cual es trasmitido por la
descendencia de las hembras exigentes. Esta idea se ha manifestado
con buenos genes y modelos genéticos cuantitativos (ver ref. 1). Entre
los modernos estudios de la teoría de selección de pareja están los
modelos donde las realistas asunciones de los costos de selección de
pareja19 y los efectos de las mutaciones deletéreas han sido
incluidas20,21. Estas asunciones pueden cambiar considerablemente el
resultado (Caja 2).
Rasgos individuales contra rasgos múltiples bajo selección sexual
Muchas especies han multiplicado sus ornamentaciones y
despliegues sexuales. El requisito para desarrollar sencillos o múltiples
ornamentos sexuales mediante el proceso de Fisher ha sido
investigado en modelos poli-genéticos de dos rasgos y sus
correspondientes preferencias22. Separando las observaciones dentro
de una rápida y lenta dinámica (Caja 2) resulta un equilibrio en
términos de presiones selectivas, independiente de los parámetros
genéticos.
La evolución de las preferencias múltiples de las hembras en el
modelo es controlada por los costos acumulados. Esto es, los costos
adicionales por la selección de ambos rasgos en lugar de uno de ellos.
Por ejemplo, es probable que el costo principal sea menor si proviene
de un lek que si se invierte tiempo en buscar un macho y examinar
ambos aspectos fenotipicos ( largo de la cola y color de los ojos). La
vía evolutiva establece entonces, fuertes y variadas preferencias.
Cuando el costo acumulado por selección aumenta, la preferencia
dominante es aquella que dará a la hembra el mayor beneficio
fisheriano (crías masculinas atractivas). En consecuencia siempre
existirá un equilibrio por la mezcla de preferencias y ornamentaciones
múltiples de los machos.
En un proceso indicador con bajos costo acumulados por
selección, las hembras desarrollan preferencias por algunos rasgos
indicadores en los machos (23) (fig. 1a). Si los costos acumulados
incrementan, el equilibrio de las preferencias múltiples se vuelve
inestable, mientras que de ambos el equilibrio de la preferencia simple
se vuelve localmente estable (fig. 1b). El resultado evolutivo ahora
depende de una condición inicial. Una vez que ha evolucionado un
rasgo importante en el macho, otras preferencias no tienen lugar. El
proceso indicador da lugar a una estabilidad local de preferencias
existentes porque, como señalo Zahavi, la fiabilidad de un signo
generalmente aumenta con su costo. Así, una preferencia establecida
conduce a la obtención de beneficios que probablemente son mayores
a los beneficios derivados por elegir un rasgo poco usual o discreto.
Un análisis de ornamentos sexuales en aves 24 concluyó que (1)
no hay ninguna evidencia de expresión condicional en los ornamentos
múltiples de las aves, sino más bien de rasgos fisherianos (ver Ref. 25)
y (2) las preferencias de pareja son más sutiles en estas especies que
en aves con ornamentos simples, las cuales muestran evidencias de la
expresión condicional.
Los beneficios fenotipicos directos por la preferencia de pareja
Otros modelos genéticos han demostrado que una fuerte
preferencia por la pareja puede evolucionar, si el éxito reproductivo de
las hembras se incrementa a través de los beneficios fenotipicos
directos, tales como la evasión de enfermedades, de apareamiento
entre congeneres, de apareamientos inter-específicos o mediante la
elección de parejas que brindan mejor cuidado paternal o que son más
fértiles 18,26,27.
Predisposición sensorial y modelos neuro-computarizados
Las hembras tienden a preferir machos con la mayor cantidad de
rasgos 28 , que puede ser explicados en términos fisherianos o por el
modelo del indicador. Una visión alternativa es la "explotación
sensorial", la cual enfatiza que la inclinación de la hembra hacia la
preferencia de pareja quizás no ocurre por una previa adaptación, sino
TREE vol. 11 no. 2 Febrero de 1996
que surgido de algún otro contexto 18,28. No hay ninguna evidencia para
tal tendencia en varias especies (ver.Ref de la pág.. 25 y 28). Estudios
que utilizan modelos del sistema nervioso apoyan la posibilidad de una
predisposición sensorial como consecuencia del desarrollo de los
órganos sensoriales, más que por una adaptación por selección 21,29.
A menudo se consideran las preferencias de las hembras por la
simetría como una evidencia del mecanismo indicador condicional,
porque los machos con mayor viabilidad en general tienden a ser más
simétricos (e.g. Ref 24 ve debajo). Los estudios del sistema nervioso,
no obstante, sugieren que las preferencias en la simetría también
pueden ser un derivado de la necesidad por reconocer objetos
independientemente de su posición y orientación en el campo visual
(21,29).
Modelos empíricos
Varios modelos a gran escala surgieron de una revisión de 232
estudios (186 especies) cada uno de los cuales identificó un
mecanismo de selección sexual y probó una relación estadística entre
algún carácter y el éxito de apareamiento (Ref. 1,24,28). Insectos,
aves, anfibios y peces son los grupos más estudiados. Entre los
rasgos masculinos seleccionados sexualmente con mayor frecuencia
encontramos los cantos, los despliegues, el tamaño corporal, los
ornamentos visuales, el territorio u otros recursos.
La selección femenina se halló en 167 estudios, así la alguna vez
polémica controversia de Darwin se ha corroborado ampliamente (la
fuerza de selección de pareja no necesariamente representa su
importancia relativa, ya que se ha puesto menos atención en otros
mecanismos). También la selección masculina se ha corroborado (30
estudios) principalmente en animales con crecimiento indeterminado,
donde los machos prefieren hembras grandes y sumamente fértiles.
Otra revisión de la elección de pareja basado en rasgos visuales y
acústicos, mostró que cuando las hembras son atraídas en favor de
rasgos poco significantes, ellas los clasifican según su tamaño y
normalmente prefieren signos más pronunciados y eminentes,
asignándole una mayor preferencia, es decir, una mayor atención a
estímulos altamente sensoriales 28.
Las contiendas entre machos es el segundo enfoque importante,
se documentó en 58 estudios, los encuentros o la rivalidad se halló en
sólo 24 casos, probablemente debido a una escasez de trabajos sobre
estos mecanismos. Hay, sin embargo, en lek y en otros sitios de
apareamiento, donde el éxito de apareamiento se incrementa con el
tiempo invertido en el sitio 1,30. La rivalidad favorece la habilidad de
permanecer sexualmente activo durante largos periodo de tiempo. Así
como las contiendas generalmente favorecen al macho más grande, la
rivalidad posiblemente también lo haga, pero más por razones
energéticas que por fortaleza 1.
Estudios de ADN y técnicas afines (Ref. 31) han determinado la
paternidad y maternidad en muchas especies de manera confiable,
mostrando que la paternidad no es lo que comúnmente sugiere el
modelo de pareja social. Las copulas extra-pareja son comunes en
muchas especies 4. Por ejemplo, en el verderón de la caña ( Emberiza
schoeniclus) que es un ave social y monógama, el 55% de los jóvenes
tuvieron un padre que los alimentaba y que no precisamente era el que
inicialmente se apareo con su madre. La contribución del macho al
cuidado parental se incrementa con el grado de paternidad 32. Una
posibles razón por qué las hembras solicitan cópulas extra-pareja son
las ventajas de heredar a sus crías rasgos de machos de alta calidad 4,
pero esto y la gran variación en la paternidad de las copulas extra-
pareja en varias especies aun falta por demostrarse.
Los rasgos y preferencias genéticas seleccionados sexualmente
El modelo fisheriano, así como el indicador genético asumen que
hay suficiente heredabilidad de rasgos preferidos, lo cual usualmente
parece ser el caso 1. Estos modelos también predicen una correlación
genética entre el rasgo preferido y la manifestación de tal preferencia
en el stickle-back (G. aculeatus ) (fig. 2) los guppies (Poecilia reticulata)
y la mosca "stalk-eyed" (Cyrtodiopsis dalmanni) 33-35. Estos resultados
sugieren que la selección sexual por selección de pareja tiene
consecuencias genéticamente sustanciales. Sin embargo, una
correlación genética por si sola no revela qué mecanismo está
operando. La correlación se predice ya sea por la vía del mecanismo
fisheriano, del indicador y por reconocimiento de la especie. El
desarrollo de pruebas criticas para distinguir y estimar la importancia
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relativa de cada uno de estos casos en particular, es el siguiente gran
desafío.
En la mosca del alga marina (Coelopa frigida) un carácter
preferido (tamaño del macho) es fuertemente heredable debido a una
relación con el cromosoma que también influye en la viabilidad larval;
los heterocigotos producidos tienen una mayor supervivencia. Por lo
tanto, los componentes para un mecanismo de indicador genético
parecen estar presentes 36. Ahora existen evidencias de tal mecanismo
en varias especies 1,25. Por otro lado, la bien extendida, rápida y
divergente evolución de los órganos genitales masculinos entre los
insectos y otros animales, parece mejor explicada en términos del
modelo fisheriano en combinación con una predisposición sensorial 17.
Aunque esta presente y recibe menos atención que el mecanismos del
indicador, el modelo fisheriano sigue siendo, en muchos casos, un
posible factor 1, 37,38.
Fluctuación asimétrica
Gran interés se ha enfocado sobre la fluctuación asimétrica de los
caracteres sexuales secundarios (una desviación al azar de un lado
con respecto al otro, partiendo de una simetría bilateral perfecta) 2, 39,40.
Es probable que el grado de asimetría refleje la habilidad del genoma
para contrarrestar las presiones genéticas y medioambientales y
producir un fenotipo consistente. Esto abre la posibilidad para un
proceso del indicador genético, con una preferencia hacia la elección
de parejas simétricas. Hay varios resultados que lo sustentan, pero el
papel fundamental de la fluctuación asimetría en la selección sexual
aun se debate y su análisis encierra muchas artimañas 21,29,39,41.
Beneficios fenotipicos en la elección de pareja
Los beneficios fenotipicos directos, tales como la contribución
territorial del macho, la alimentación o el cuidado paternal pueden
explicar la selección de pareja en las hembras de muchas especies
(revisar Ref. 1-3,18). Sin embargo, hay evidencias reales de los
beneficios directos por la selección de pareja en especies con leks,
donde las hembras únicamente visitan a los machos para aparearse.
Por consiguiente, en ocasiones se han sugerido ciertas ventajas
genéticas de la selección de pareja para esas especies. No obstante
algunos beneficios directos como la evasión de enfermedades o la
protección contra otros machos coercitivos también es posible que
ocurra en los leks 5,18. Se han identificado ciertas preferencias de las
hembras en algunas especies donde ocurre leks. Las contiendas entre
machos posiblemente también sean responsables de la selección de
rasgos sexuales secundarios en animales con leks 5.
Selección sexual en plantas
A pesar de los primeros trabajos realizados en los años setenta
por pioneros como Willson y Charnov, la idea de la selección sexual no
había sido extendida en el campo de la botánica hasta hace poco. Así,
el principal fundamento de la selección sexual, es decir, la competencia
por parejas, apareamientos, fertilización y finalmente producción de
crías, quizás sea tan importante en algunas plantas superiores como lo
es en los animales. Por consiguiente, tanto Botánicos como zoólogos
pueden beneficiarse del paradigma, aplicando la idea de la selección
sexual al reino vegetal 1,7-12,42.
Una buena forma de selección sexual en plantas seria el esfuerzo
del polen por alcanzar los estigmas y fertilizar los óvulos. Esta
competencia favorece la atracción y recompensa al polinizador con
vistosas inflorescencias, fragancias y néctar 1,8,9. La selección sexual
dirigida por los machos posiblemente explique, en parte, por qué
muchas plantas cosexuales tienen más flores que las necesarias para
producir sus semillas. Las flores adicionales quizás incrementen el
éxito reproductivo a través de la dispersión de polen, es posible que
también explique por qué las especies con sexos separados
normalmente presentan más flores y de mayor tamaño en los machos
que en las hembras.
La selección sexual en plantas también puede ser dirigida por las
hembras. La producción de semilla en algunas plantas parece estar
limitada por una insuficiente polinización, así las hembras posiblemente
compitan por aparearse 1,8,9,12,42. Cuantificar la importancia relativa del
macho contra el de la hembra, es un desafió empírico de la selección
sexual en plantas.
La comparación con animales abre interesantes expectativas.
Algunas plantas tienen flores tan enormes (fig.3) que pueden ser
comparadas como los más grandes ornamentos de algunos animales.
Aún el modelo genético o del indicador parece muy improbable en
estas plantas. La conexión genética entre el rasgo y la preferencia
normalmente no puede surgir cuando su relación reside en los
genomas por separado de la planta y del polinizador. Los mecanismos
genéticamente más sencillos, como la atracción directa del signo más
fuerte, quizás sean los responsables. El enfoque de los complejos
mecanismos genéticos, quizás nos ha hecho sobre valorar la
importancia de los procesos más simples en los animales 1.
La post-polinización podrían influir en éxito del macho. Existen
algunas evidencias donde las hembras seleccionan el polen a nivel del
estilo, pero la selección de embriones fertilizados, parece ser más
importante 7,13. Aunque estos procesos parecen formar parte más de
las relaciones padre-hijo que de la selección sexual. Los dos tipos de
procesos muestran varias similitudes así como diferencias 43.
Los costos de la selección sexual
Los costos pueden limitar la expresión de los caracteres sexuales
secundarios (revisar ejemplo de Ref 1-3,19.44-46). La exhibición o
búsqueda de parejas puede conducir a una alta depredación en los
machos; los enfrentamientos por territorios o hembras pueden
ocasionar lesiones que incluso llevan a la muerte. En aves y
mamíferos el tamaño corporal más grande seleccionado sexualmente
hace a los machos más propensos a padecer hambre que las hembras
durante el periodo de crecimiento. Los rasgos sexuales secundarios
también pueden imponer costos energéticos y de forrajeo. Por lo tanto
diversos tipos de selección natural pueden limitar los rasgos sexuales
secundarios. No obstante la selección sexual también puede estar
limitándose asimisma, cuando un rasgo favorecido por un componente
que indica buena apariencia y que es seleccionado sexualmente,
reduce éxito de otro componente. Por ejemplo, el gran tamaño corporal
del mirlo de ala roja macho (Agelaius phoeniceus) es una ventaja en
las contiendas con otros machos, pero invierten más tiempo
forrajeando y reducen el tiempo para defender su territorio y atraer
hembras 3.
Ningún estudio experimental de rasgos sexuales secundarios ha
producido un cálculo cuantitativo del fitness con respecto al balance
pronosticado entre las ventajas de la selección sexual y las
desventajas de la selección natural (o sexual). Salvo algunas
excepciones, los costos por selección de pareja aun faltan por ser
calculados.
Avances en áreas afines
El reconocimiento de la especie, selección sexual y la especiación
son procesos que pueden actuar recíprocamente (1,47). La selección
sexual y la divergencia de rasgos sexuales secundarios,
probablemente han jugado un papel muy importante en la amplia
especiación de algunos taxa tales como en las moscas de fruta y los
grillos en Hawii, de los ciclidos en los lagos africanos, los anuros, de
las aves de la familia passeriforme e incluso en plantas angiospermas.
Más trabajos se necesitan para probar esta posibilidad: es probable
que los modernos estudios comparativos sean de gran ayuda en este y
muchos otros contextos.
La selección sexual comparte varios problemas de investigación
con la comunicación animal. Por ejemplo, hasta que punto los signos
son indicadores fiables de calidad o se debaten intenciones en ambos
campos (Ref del ej.. 48).
Los rasgos sexualmente seleccionados forman parte del esfuerzo
que un animal invierte para reproducirse. Los análisis de desarrollo y
los costos de tales rasgos pueden beneficiarse, por lo tanto, de la
aplicación de las historias de vida, un amplio terreno por explotar (ver
Ref. 49; revisar Ref. 1 y 2).
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