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oxoplasmosis en los Animales Domésticos y Silvestres criados en Cautiverio: Aspectos Epidemiológicos

Walter U. Basso, María C. Venturini.

Del libro Temas de Zoonosis IV. Ed. Asociación Argentina de Zoonosis. Capítulo
39.

Toxoplasma gondii es un protozoo parásito de distribución mundial que afecta aves,

mamíferos y al hombre. La infección tiene una presentación clínica variable según
la especie afectada y el estado inmunológico individual. En los seres humanos
cursa frecuentemente en forma subclínica, pero puede causar fetopatías si la
primoinfección se produce durante el embarazo, así como lesiones oculares por
infección transplacentaria o postnatal, y encefalitis en individuos inmunosuprimidos.

Los félidos domésticos y silvestres son los únicos hospedadores definitivos de

T.gondii y numerosas especies de aves y mamíferos actúan como hospedadores
intermediarios. Si un félido ingiere quistes tisulares, se produce un ciclo intestinal
con multiplicación asexual y sexual del parásito, que concluye luego de 3 a 10 días
con la formación de ooquistes inmaduros, los cuales son eliminados al medio con
las heces durante unas 3 semanas. En condiciones adecuadas de temperatura y
humedad, en 1 a 3 días se forman en el interior de los ooquistes, dos esporocistos
con cuatro esporozoítos cada uno, denominándose a partir de este momento
ooquistes esporulados o maduros, formas infectantes que pueden permanecer
viables por períodos de hasta 18 meses. Se considera que en 1 gramo de materia
fecal puede haber más de 1 millón de ooquistes, y durante el transcurso de la
patencia un gato puede eliminar hasta 600 millones de ooquistes. Durante el
desarrollo del ciclo intestinal algunos parásitos abandonan el intestino y producen
un ciclo extraintestinal similar al que ocurre en los hospedadores intermediarios. La
infección en los félidos también se puede producir por la ingestión de ooquistes, en
este caso el período prepatente es mayor: 18-36 días y sólo 10 a 20% de los gatos
eliminan ooquistes, por lo que se considera que este tipo de infección tiene menor
importancia epidemiológica.

Los hospedadores intermediarios, entre ellos el hombre, se infectan principalmente

mediante la ingestión de carne cruda o insuficientemente cocida de otros
hospedadores intermediarios que contienen formas viables de T.gondii (quistes
tisulares, taquizoítos), mediante la ingestión de agua o alimentos contaminados con
ooquistes, o por pasaje transplacentario de taquizoítos. En los hospedadores
intermediarios se produce un ciclo exclusivamente extraintestinal. Las formas
infectantes penetran en distintas células nucleadas del organismo y se multiplican
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como taquizoítos (formas semilunares de 3 a 5 mm), dentro de las vacuolas

parasitóforas. Este es el período de multiplicación rápida, en el cual los taquizoítos
destruyen las células parasitadas y se diseminan dentro del hospedador; en caso
de ocurrir manifestaciones clínicas se producirían principalmente durante esta
etapa. La invasión de las células se produce con la ayuda de un grupo de organelas
ubicadas en el extremo anterior del parásito denominado Complejo Apical que
incluye uno o más anillos polares electrodensos, un conoide, roptrias,
micronemas, gránulos densos y microtúbulos subpeliculares. Pasado un
período corto los parásitos se multiplican más lentamente, no destruyen a la célula
hospedadora, y forman los quistes tisulares, en los cuales los ahora denominados
bradizoítos permanecen viables durante un tiempo indeterminado, incluso durante
toda la vida del hospedador1.

Presentaciones clínicas en los animales

La infección natural en rumiantes no gestantes trascurre generalmente en forma

asintomática, pero en pequeños rumiantes, la primoinfección durante la gestación
puede producir muerte embrionaria, aborto, nacimiento de corderos o cabritos
débiles o de animales clínicamente normales pero infectados. A diferencia de los
ovinos, en cabras con infección latente, aún sin reinfecciones durante la preñez,
pueden ocurrir abortos a repetición. La infección se produce principalmente por la
ingestión de ooquistes del medio ambiente. Mundialmente, T.gondii constituye la
causa del 11-14% de los abortos que ocurren en ovinos y caprinos. La
seroprevalencia en estas especies es alta, así como la facilidad de aislamiento del
parásito a partir de músculo y órganos, constituyendo una importante fuente de
infección para el hombre. Se han aislado taquizoítos a partir de leche y semen de
ovinos y caprinos infectados experimentalmente. En bovinos por el contrario, la
infección por T.gondii no se considera causa frecuente de aborto. Debido a la
dificultad de aislamiento del parásito a partir de tejidos bovinos en otros países, no
se ha considerado como una fuente importante de infección para el hombre. Sin
embargo, estudios realizados en el laboratorio de inmunoparasitología FCV UNLP
en bovinos de Argentina sugieren una alta seroprevalencia. Mediante la técnica de
inmunofluorescencia indirecta (IFI) se detectaron anticuerpos tipo IgG en el 91% de
90 bovinos para consumo, y mediante la técnica de reacción en cadena de la
polimerasa (PCR) se detectó ADN de T.gondii en 2/20 muestras de corazón bovino,
los cuales eran serológicamente positivos2.

En el cerdo la enfermedad en general cursa en forma subclínica, pudiendo

observarse en algunos casos nacimiento de animales débiles o natimortos. La
prevalencia serológica varía de acuerdo al tipo de explotación, siendo baja en los
sistemas en confinamiento y mayor en las explotaciones a campo, en la medida en
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que aumenta el contacto de los animales con el suelo y la posibilidad de ingestión

de ooquistes entre otros factores. Los cerdos se consideran una importante fuente
de infección para humanos. En un estudio realizado en Argentina se detectó una
seroprevalencia de 37,8% en 230 cerdas destinadas a consumo, provenientes de
83 establecimientos distribuidos en 5 provincias. En un estudio comparativo entre 2
sistemas de producción, la seroprevalencia no sobrepasó el 5% en las diferentes
categorías analizadas en una granja de cría en confinamiento, mientras que en
animales criados a campo ésta llegó a ser del 100% en los reproductores1,3,4.

T.gondii es considerado un patógeno oportunista en caninos. La infección es

generalmente subclínica, pero bajo determinadas condiciones se presentan signos
clínicos, predominando las manifestaciones respiratorias y neuromusculares. Se
han descripto también casos fatales de toxoplasmosis generalizada. En la aparición
de signos en perros influyen la edad y el estado inmunológico del animal. La
mayoría de los casos clínicos se dan en menores de un año. Es frecuente la
toxoplasmosis clínica asociada a la infección por el virus de Distemper,
probablemente debido al efecto inmunosupresor del virus. Se supone que otras
situaciones de stress que produzcan inmunosupresión favorecerían casos clínicos
de toxoplasmosis. Debe realizarse el diagnóstico diferencial con la infección por
Neospora caninum, protozoo íntimamente relacionado, que hasta su descripción en
1988 por Dubey y col. fue erróneamente diagnosticado como T.gondii. La
seroprevalencia en 678 perros con signos clínicos compatibles con toxoplasmosis,
analizados entre 1997 y 2005 mediante la prueba de IFI en el laboratorio de
inmunoparasitología fue del 34%. La seroprevalencia fue del 17,4% en animales de
hasta 12 meses del 35,7% en aquellos entre 13 y 60 meses y del 50% en los
mayores de 60 meses.

Los gatos generalmente cursan la infección de forma asintomática, incluso durante

la eliminación de ooquistes, sin embargo en algunas ocasiones se presentan signos
clínicos, principalmente respiratorios asociados a neumonía de tipo intersticial, con
disnea, letargia y anorexia, signos oculares (uveítis, coriorretinitis, retinocoroiditis) o
signos neuromusculares. En gatos también se ha descripto infección intrauterina;
los animales infectados de este modo generalmente presentan signos más severos;
se ha reportado encefalitis, hepatitis, ascitis, signos respiratorios y muerte perinatal
o predestete. Estudios realizados en nuestro laboratorio demostraron una
serológico prevalencia del 45,8% (168/367) en gatos de áreas urbanas, mientras
que en exámenes coproparasitológicos se detectaron ooquistes en tan sólo un 1%
de las muestras, lo que concuerda con observaciones realizadas en otros países.

Entre las especies de animales silvestres más susceptibles se encuentran los

monos del Nuevo Mundo, los marsupiales australianos, los manules (Felis manul) y
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los lemures que, en sus ambientes naturales, tienen pocas posibilidades de

contraer la infección, pero en los parques zoológicos pueden contactar por primera
vez con las formas infectantes del parásito y sufrir una infección sistémica y a veces
fatal. Nuestro grupo de trabajo diagnosticó casos fatales de toxoplasmosis
sistémica en manules (Felis manul), monos (Saimiri boliviensis), wallabies (
Macropus rufogriseus), canguros rojos (Macropus rufus) y suricatas (Suricata
suricatta) en cautiverio. Por otra parte, se detectaron anticuerpos para T.gondii en
distintas especies de animales de zoológico y silvestres, sin signos clínicos, entre
ellos: tigres, chitas, yaguaretés, aguará guazú, hienas, zorros grises, osos meleros,
ocelotes y llamas5,6.

Caracterización molecular de Toxoplasma gondii

Datos recientes sugieren que la variabilidad de presentaciones clínicas en

toxoplasmosis podría relacionarse con el genotipo de T.gondii que causa la
infección. Mediante análisis genéticos se determinó que la mayoría de las cepas
aisladas de humanos y animales en Europa y EE.UU. pertenecen a uno de 3
genotipos distintos denominados I, II y III. Además existen cepas recombinantes
con genotipos relacionados a los 3 tipos anteriores, éstas derivarían de una
infección simultánea por más de un tipo de cepa en felinos, ya que es en el
intestino de éstos donde se produciría la recombinación génica durante la
reproducción sexual del parásito. A pesar de que las diferencias genotípicas entre
los 3 tipos principales son menores al 1%, presentan diferentes fenotipos de
virulencia para el ratón. Mientras que las cepas tipo I producen infecciones letales
en ratones, las cepas de tipo II y III son significativamente menos virulentas; sin
embargo, se desconoce si las diferencias en patogenicidad observadas en una
especie animal se manifiestan en otras, por lo que es importante realizar estudios al
respecto.

En humanos se observó que en infecciones oculares severas predomina el

genotipo I de T.gondii, o recombinantes de tipo I y III; en pacientes
inmunosuprimidos y en infecciones congénitas, predomina el tipo II. Por otra parte,
éste último es el único tipo aislado de casos benignos o asintomáticos de
toxoplasmosis humana. Para aquellos aislamientos de T.gondii que pertenezcan al
mismo tipo génico, la información biológica obtenida para un representante del
grupo podría predecir el comportamiento de otro debido a la similitud genética. Esta
posibilidad de predicción disminuye en el caso de poblaciones donde predominan
las cepas atípicas resultado de recombinaciones frecuentes7,8.

En Sudamérica se reportaron casos de toxoplasmosis humana severa en Guayana

Francesa, asociados a cepas atípicas. En Brasil, muchos de los aislamientos
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realizados no fueron clonales, y fueron biológica y genéticamente distintos a los

realizados en Europa y EE.UU. Se observó que aislamientos realizados a partir de
pollos con infección subclínica fueron patógenos para el ratón independientemente
del genotipo. En Argentina se aisló el parásito de cerdos para consumo9,
demostrando baja virulencia para ratones. También de fetos abortados de cabras y
ovejas, observando alta virulencia para el ratón. En 2003 se informaron
aislamientos de T.gondii genotipos I, II y III en pollos de Argentina, predominando el
genotipo III10. Entre 2004 y 2008 se realizaron aislamientos provenientes de monos
saimirí (Saimiri boliviensis), wallabies (Macropus rufogriseus) y suricatas (Suricata
suricatta) de zoológico confirmando el diagnóstico por PCR5,6. En los casos fatales
de 3 suricatas se identificó T.gondii tipo III basado en la técnica de
nested-PCR-RFLP para los locus SAG2 5?, BT UB, GRA 6 y SAG 3. En 2 casos
de toxoplasmosis en wallabies y en uno en mono saimirí se identificó el genotipo III
basado en el marcador GRA6. Resulta interesante la observación que parásitos de
un genotipo considerado poco virulento para el ratón pueda producir casos fatales
en otras especies.

Diagnóstico: El diagnóstico de ooquistes en materia fecal felina se realiza

mediante técnicas de flotación (Técnica de Sheather). Se debe diferenciar de los
ooquistes de Hammondia hammondi, morfológicamente similares pero apatógenos,
por ejemplo mediante técnicas de PCR. La presencia de quistes tisulares o
taquizoítos se puede realizar en muestras de tejidos obtenidas post-mortem o
menos comúnmente por biopsia mediante observación en fresco, tinciones
citológicas o mediante estudios histopatológicos en los que es posible asociar la
presencia del parásito a determinadas lesiones. Con técnicas inmunohistoquímicas
como la prueba del complejo avidina biotina (ABC) y estreptavidina biotina (LSAB) y
sueros hiperinmunes anti-T.gondii se puede confirmar el diagnóstico diferenciando
de protozoos de morfología similar como N.caninum.

El aislamiento de parásitos se realiza inoculando ratones por vía subcutánea o

intraperitoneal con trozos de órganos sospechosos homogeneizados con solución
salina y antibióticos, o mediante la inoculación en cultivos celulares.

La prueba de la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) se puede realizar

amplificando numerosas secuencias target, por ejemplo utilizando el par de
oligonucleótidos B22/B23 para el gen B1 de T.gondii.

Para la detección de anticuerpos en los animales se utilizan las pruebas de MAT,

IFI, pruebas de enzimoinmunoensayo (ELISA) en las que el antígeno consiste en
taquizoítos de T.gondii de la cepa RH (tipo I), que exponen los epitopes de
superficie y pruebas de western blot. Tanto la prueba de IFI como las de ELISA
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permiten diferenciar IgM e IgG. Los resultados de IgM en los animales deben
considerarse con prudencia, especialmente en los gatos que pueden presentar
niveles basales de IgM durante mucho tiempo, por eso por ejemplo para determinar
toxoplasmosis aguda principalmente en caninos y felinos es aconsejable determinar
seroconversión de IgG con un intervalo no menor a 3 semanas ante la presencia de
signos clínicos, aún ante un resultado negativo en la primera determinación. La
prueba de western blot puede utilizarse para la detección de anticuerpos contra la
proteína P30, característica de T.gondii.

Actualmente se están desarrollando pruebas de ELISA con proteínas

recombinantes correspondientes a diferentes estructuras del parásito. Para eso se
han clonado en Escherichia coli los genes que codifican proteínas de T.gondii
como por ejemplo, proteínas de los gránulos densos (GRA), de las roptrias
(ROP) y proteínas de superficie de diferente peso molecular (PI, SAG). La
proteína GRA7, utilizada como anígeno en una prueba de ELISA, en un estudio de
factibilidad realizado por nuestro grupo ha demostrado su capacidad para la
detección de anticuerpos en cerdos. En este estudio se determinó concordancia de
esta prueba con IFI y MAT. En cerdos experimentalmente infectados se han
probado la proteína H11 (GRA4) y la H4, relacionándoselas con la detección de
anticuerpos en infecciones recientes. Sería importante identificar antígenos
recombinantes que, en forma individual o asociados, detectan anticuerpos de
animales infectados, en estadios agudos o crónicos. Esto permitiría la elaboración
de pruebas de diagnóstico serológico de mayor sensibilidad y especificidad para el
control rutinario de animales de consumo.

Prevención de la infección: es importante limitar las posibilidades de excreción de

ooquistes por los gatos: suministrar carne o vísceras cocidas o congeladas a -20°C
durante por lo menos 3 días o alimentos balanceados, evitar que cacen, limpiar la
bandeja sanitaria diariamente con agua hirviendo antes de que ocurra la
esporulación de posibles ooquistes eliminados, utilizar guantes para la realización
de tareas de jardinería, no ingerir carne mal cocida, lavar bien los vegetales por la
eventual contaminación con ooquistes. En los zoológicos es importante realizar
prevención, si bien en muchas ocasiones es difícil su implementación. Se debe
considerar alimentar a los félidos con carne cocida o congelada, y alojarlos lejos de
las especies más susceptibles, instruir al personal encargado del cuidado de los
animales para que tomen las medidas de higiene necesarias para evitar la
dispersión de ooquistes entre los diferentes ambientes (a través de fomites o de
alimentos), realizar el control de roedores e impedir el acceso de gatos a los
lugares donde se almacena el alimento así como su proliferación.

Referencias bibliográficas:
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1. Dubey JP, CP Beattie. Toxoplasmosis of Animal and Man, 1988. CRC Press,
Boca Ratón. FL. USA.

2. Moré G, W Basso, D Bacigalupe y col. Diagnosis of Sarcocystis cruzi,

Neospora caninum and Toxoplasma gondii infections in cattle. Parasitology
Research. 2007. DOI 10.1007/s00436-007-0810-6.

3. Venturini MC, D Bacigalupe, L Venturini y col. Detection of antibodies to

Toxoplasma gondii in stillborn piglets in Argentina. Vet. Parasitol. 1999; 85:331-334.

4. Venturini MC, D Bacigalupe, L Venturini y col. Seroprevalence of Toxoplasma

gondii in sows from slaughterhouses and in pigs from an indoor and an outdoor farm
in Argentina. Vet. Parasitol. 2004; 124:161-165.

5. Basso W, R Edelhofer, W Zenker y col. Toxoplasmosis in Pallas cats (

Otocolobus manul, Pallas 1776) raised in captivity. Parasitology. 2005; 130:
293-299.

6. Basso W, MC Venturini, G Moré y col. Toxoplasmosis in captive Bennett

wallabies (Macropus rufogriseus) in Argentina. Vet. Parasitol. 2007; 144 (1-2):
157-61.

7. Howe DK, LD Sibley. Toxoplasma gondii comprises three clonal lineages:

correlation of parasite genotype with human disease. J. Infect. Dis. 1995; 172:
1561-1566.

8. Howe DK, S Honore, S Derouin y col. Determination of genotypes of

Toxoplasma gondii strains isolated from patients with toxoplasmosis. J. Clin.
Microbiol. 1997; 35: 1411-1414.

9. Omata Y, C Di Lorenzo, MC Venturini y col. Correlation between antibody

levels in Toxoplasma gondii infected pigs and pathogenicity of the isolate parasite.
Vet. Parasitol. 1994; 51: 205-210.

10. Dubey JP, MC Venturini, L Venturini y col. Isolation and genotyping of

Toxoplasma gondii from free-ranging chickens of Argentina. J. Parasitol. 2003; 89:
1063-1064.