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Linfoma No Hodgkin en Colombia, comportamiento epidemiológico

en zonas expuestas y no expuestas a aspersión con glifosato

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Introducción y antecedentes ................................................................................................... 3
Incidencia ................................................................................................................................ 6
l'vlortalidad ............................................................................................................................ IO
Conclusiones ......................................................................................................................... 22
Referencias bibliográficas .................................................................................................... 23

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Introducción y antecedentes

En los últimos 30 afios se produjo un aumento notable en la incidencia Linfoma No Hodgkin

(LNH) en algunos países europeos; con esta tendencia se aumentó el interés en identificar las
exposiciones ambientales ocupacionales asociadas con este tipo de cáncer ( 1, 2) . Los
agricultores experimentan baja mortalidad general, pero altas tasas de algunos cánceres; esto
sugiere que algunas o varias exposiciones agrícolas pueden ser determinantes clave (3,4) De
hecho, las asociaciones positivas entre el LNH y las exposiciones relacionadas con la granja,
incluidos pesticidas, fertilizantes, productos químicos, animales, virus y endotoxinas, se han
observado anteriormente (2,3). Sin embargo, la gran variedad de exposiciones químicas que
ocurren siinultáneamente en la producción agrícola hace que desagregar el efecto de estos
factores sea un desafío. De las muchas exposiciones experimentadas en entornos agrícolas,
los pesticidas han atraído una atención particular, especialmente porque la mayor incidencia
ele NHL a mediados y finales de 1900 siguió al uso generalizado de pesticidas orgánicos
sintéticos. Además, varios estudios epidemiológicos han repo1tado asociaciones positivas
entre el LNH y la exposición a pesticidas en entornos de ocupacionales(5,6). Es importante
resaltar el hecho_que para el análisis ele causalidad en cáncer el periodo de inducción, es decir,
el periodo ele tiempo entre la exposición y el desarrollo de la enfermedad se estima en IO
afios; en el análisis de causalidad, es importante además tener información sobre la dosis y el
tiempo de exposición (7,8).
En cuanto a los agentes químicos con suficiente evidencia de relación causal para Linfoma
No Hodgkin están: Azatioprina, Busulfan 1,3-, Butadieno, Clorambucil, Ciclofosfamida,
Ciclosporina, Etopósido con cisplatino y bleomicina, Formaldehído, Lindano, Melfalán,
MOPP (mezcla ele vincristina-prednisona-mostaza nitrógeno-procarbazina), Pentaclorofenol,
Fósforo-32, Semustina (metil-CCNU), Tiotepa, Torio-232 y sus productos en
descomposición y Treosulfan (4). También con suficiente evidencia dentro de los agentes

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físicos están: productos de fisión, incluyendo estroncio-90, las radiaciones X y gamma. Este
grupo de suficiente evidencia incluye a agentes biológicos como los Virus de Epstein Barr,
hepatitis c, de inmunodeficiencia humana tipo 1, linfotrópico humano de células T tipo 1,
herpes virus del sarcoma de Kaposi y el Helicobacter pylori. Finalmente, también con
evidencia suficiente están las circunstancias de exposición como la industria de producción
de caucho y el hábito de fumar tabaco (4).

La IARC considera también a otros agentes cuya evidencia todavía es limitada para relación
causal con el Linfoma No Hodgkin. A esta lista pertenecen: las sustancias químicas de
Benceno, Bischloroethyl nitrosourea (BCNU), Cloranfenicol, DDT, Diazinon,
Diclorometano (cloruro de metileno), Óxido de etileno, -Etopósido, QJjfosru9, Malatión,
Mitoxantrona, Mostaza de nitrógeno, Bifenilos policlorados, Policlorofenoles o sus sales de
sodio (combinados exposiciones), Radioyodo, incluido el yodo-131, Radon-222 y sus
productos en descomposición, Estireno, Tenipósido, Tricloroetileno, 2,3,7,8-
tetraclorodibenzo-para-dioxina. También con limitada evidencia las circunstancias de
exposición en zonas holoendémicas de Malaria (causada por infección con Plasmodium
falciparum) y por exposición ocupacional a refinación de petróleo, y el agente biológico del
Virus de la hepatitis b (4).

La Agencia Internacional para la Investigación del Cáncer (IARC) en 2015 clasificó al

glifosato como "probablemente carcinógeno para los humanos" (Grupo 2A). Al llegar a esta
clasificación, la IARC caracterizó las pruebas de carcinogenicidad en humanos como
"limitadas", según los datos disponibles para Linfoma No Hodgkin (LNH) (9) La IARC
consideró la evidencia de carcinogenicidad en animales experimentales como "suficiente".
Esta última determinación se basó en la aparición de carcinoma de túbulos renales,
hemangiosarcoma y adenoma de células de los islotes pancreáticos en roedores.

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 En Colombia, se realizaron aspersiones áreas con el herbicida' glifosato a través del Programa
de Erradicación de Cultivos Ilícitos, reglamentado por el Consejo Nacional de
Estupefacientes desde el año 1994; esta aspersión se llevó a cabo en los departamentos de
Putumayo, Caguetá, .Qimviare, _Meta, ~a~~' NJ!riño, Antiogiiia y No,.!!L_d.e_.5antan!~r y
fueron suspendidas por la misma entidad en la resolución número 0006 del 29 de mayo del
2015 (10).

En 2009 Bolognesi y cols (11) publicaron un estudio realizado en cmco regiones

colombianas. Dos de las cuales no tuvieron aspersión con glifosato, la Sierra Nevada de Santa
Marta y el departamento de Boyacá, las otras tres con aspersión de glifosato, pero dos por el
programa PECIO: Putumayo y Nariño y el otro para maduración de la caña de azúcar, el
departamento del Valle del Cauca. El estudio se hizo en 137 mujeres en edad reproductiva
( I 5 -49 años) y sus esposos, se tomaron muestras de sangre, antes de la aspersión, cinco días
y 4 meses después de estas. Se encontró evidencia de daño cromosoma! (test de formación
de micro núcleos) en el control de 5 días, en los residentes de Nariño, Putumayo y Valle del
Cauca. Cuatro meses después el promedio disminuyó significativamente en Nariño, pero no
en Putumayo y Valle del Cauca. Por lo anterior, se concluyó que en general, los datos de este
trabajo sugieren daño genotóxico asociado con la aspersión con glifosato para el control de
cultivos ilícitos como lo demuestra el test de formación de micronúcleos es pequeño y parece
ser transitorio. También que la evidencia indicó que el riesgo genotóxico potencialmente
asociado con la exposición al glifosato en las áreas donde se aplica el herbicida para la
erradicación de coca y amapola es bajo.

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Incidencia de Linfoma No Hodgkin

Se estima que Colombia tiene una tasa de incidencia ajustada por edad de 7.4 casos de
Linfoma No Hodgkin por 100.000 habitantes para ambos sexos y todas las edades. Al
desagregar por sexo; los hombres tienen 8.4 y en las mujeres 6.5 casos nuevos por 100.000.
Esta incidencia ubica al país por encima de la mayoría de países de Latinoamérica y el caribe,
solo superado por Ecuador, Perú, Uruguay y la Guyana francesa (12). Una publicación
prevía, también de Globocan, presentó para el 2012 una tasa de incidencia ajustada para
Colombia de este cáncer en ambos sexos y todas las edades, de 5.8 por l 00.000, y para
hombres de 6.9 por 100.000 (13).

Es decir, el país ha aumentado un 27 % la tasa de incidencia ajustada por edad de este

Linfoma entre las estimaciones publicadas en el 2012 y el 2018 por Globocan, para ambos
sexos y todas las edades, a expensas ele las tasas de incidencia en los hombres.

La Figura I muestra la incidencia de Línfoma No Hoclgkin en hombres para Colombia, se

utilizó la información de dos depaitamentos sin antecedentes de aspersión por glifosato:
BÓyacá y Cundinamarca y se comparó con los departamentos de Antioquia, Caquetá, Cauca,
Nariño y Putumayo que, como se mencionó anteriormente, fueron objeto del Programa de
Erradicación de Cultivos Ilícitos mediante aspersión aérea con el herbicida Glifosato -
PECIO
Esta frecuencia se hizo a partir de las cifras de incidencia estimada en los quinquenios 1995
- 1999, 2002 - 2006 y 2007 - 2011. Es pertinente resaltar que el quinquenio 1995-1999 el
utilizó una metodología distinta a las estimaciones de los quinquenios 2002-2006 y 2007-
2011. Se presentan en la misma figura, para efectos de brindar la mayor información posible,
entre los cinco departamentos comparados.

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Fuente: Libros de Incidencia, mortalidad, prevalencia. Instituto Nacional de Cancerolog ía.

Figura 1. Incidencia de Linfoma No Hodgkin en Hombres comparación departamentos asperjados y no

aspe~ados últimos tres quinquenios, 1995 - 2011

Incidencia LNH mujeres (TAE)

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Fuente: Libros de Incidencia, mortalidad, prevalencia. Instituto Nacional de Cancerología.

P 212

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Figura 2, Incidencia de Linfoma No Hodgkin en mujeres comparación departamentos asperjados y no asperjados últimos
tres quinquenios, 1995- 2011 (TAE)

Se observa que tanto en hombres como en mujeres, en los tres quinquenios, Antioquia
muestra la mayor tasa de incidencia para este Linfoma. Pero en el último quinquenio en las
mujeres, Cauca y Cundinamarca sobrepasan a Antioquia. (Figuras 2 y 4).

Al comparar la tendencia para cada quinquenio y utilizando a los cinco departamentos, se

observa con los dos últimos quinquenios, en hombres una mayor incidencia de 2002 - 2006
sobre 2007 - 2011, excepto en Cauca que sobresale en el último como lo muestra la Figura
3. En mujeres, el comportamiento es menos homogéneo de 2002 - 2006 sobre 2007 - 2011, ·
pues Antioquia, Caqu.etá y Putumayo tienen tasas más altas en 2002 - 2006 y Boyacá, Cauca
y Cundinamarca predominan en el 2007 - 2011, como lo muestra la Figura 4.

Ahora bien, en cuanto a los departamentos que no hacen parte del Programa - PECIG,
Boyacá y Cundinamarca, observamos que en hombres Boyacá tiene un comportamiento más
uniforme en todos los quinquenios, con tendencia a menor tasa de incidencia; Cundinamarca
también tiene menor tasa en dos quinquenios, pero no en 2002 - 2006 (Figura 2). En mujeres
Boyacá y Cundinamarca se comportan en forma más similar, con menor tasa en comparación
a los otros departamentos en dos quinquenios, pero no en el 2007 - 2011 (Figura 4).

Al revisar las tasas de incidencia ajustadas por edad según grupos de edades, el grupo de
edad mayor de 65 años ocupa el primer lugar en hombres y mujeres, en todos los
departamentos. Los menores de 44 años presentan las menores tasas, de acuerdo al
comportamiento epidemiológico de este tumor. Putumayo tiene la tasa más alta en hombres
de 55 a 64 años y para este mismo grupo de edad, la tasa más alta en mujeres es del Cauca.
En el grupo de más de 65 años, la tasa más alta en hombres es de Antioquia y la más alta en
mujeres es de Cundinamarca (Figuras 3 y4).

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Fuente: Libros de Incidencia, mortalidad, prevalencia. Instituto Nacional de Cancerología.

Figura 3. Tendencia de la Incidencia de Linfoma No Hodgkin en hombres, comparación de departamentos asperjados y no
asperjados según grupos de edad, 2007 - 2011

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Fuente: Libros de Incidencia, mortalidad, prevalencia. Instituto Nacional de Cancerología.

Figura 4. Tendencia de la incidencia de Linfoma No Hodgkin en mujeres, comparación de departamentos asperjados y no

asperjados según grupos de edad, 2007-2011

Mortalidad

El Atlas de Mortalidad por Cáncer en Colombia (14), para el periodo 2007-2013, muestra
que el Linfoma No Hodgkin (LNH) ocupa el décimo lugar como causa de muerte por cáncer
en la población general. En los hombres conservan la misma posición, pero en las mujeres es
la causa número doce. La tasa de mortalidad ajustada por edad por l 00.000 habitantes fue de
2,6 para hombres y 1,8 para mujeres, con una razón hombre: mujer de 1,44.

La Razón Estandarizada de Mortalidad - REM más alta está en Bogotá, seguida por los
departamentos de Quindío, Risaralda, Valle del Cauca y Meta. Otros departamentos que

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mostraron REM incrementadas, aunque en menor grado, fueron Caldas, Huila y Antioquia,
tal como aparece en los anexos (Tablas I y 2).

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Tabla 1. M011alidad por linfoma no Hodgkin en hombres, según departamento, Colombia,

2007-2013

D epartamento de Total muertes TC TAE

REM
Rcsidencin para e l periodo
anual anu:il
Anlioquia 53 1 2,6 2,6 103
Arauca 10 1, 1 1,7 60
Atlántico 173 2,2 2,4 94
Bogotá D. C. 84 1 3,4 3,8 144
Bolívar 103 1,5 1,7 65
Boyacá 97 2,2 2 78
Caldas 107 3,2 2,9 112
Caquetá 26 1,6 1,9 79
Casanare 16 1,4 1,8 72
Cauca 88 1,9 2 78
Cesar 45 1,3 1,5 65
Chocó 16 1 1,2 55
Córdoba 86 1,5 1,8 68
Cund inamarca 176 2 2,1 80
1-l uila 94 2,5 2,8 106
La Guajira 19 0,7 0,9 35
Magdalena 66 1,6 1,7 71
Meta 82 2,7 3 11 8
Nariilo 124 2,2 2,3 89
Norte de Santander 90 2 2,2 86
Putumayo 14 1,2 1,6 63
Q uindío 70 3,7 3,4 13 1
Risaralda 106 3,4 3,2 124
San Andrés' 5 2 2,4 87
Santander 166 2,4 2,4 94
Sucre 57 2 2, 1 83
Tolima 116 2,4 2,2 · 84
Valle del Cauca 463 3, 1 3, 1 12 1

Gmpo Amazonasoo 12 1 1,4 61

Colo mbia 3.799 2,4 2,6 100

í-ucnte: Instituto Nacional de Cancerología ESE, Atlas de Mortalidad por cáncer en Colombia, 2007 - 2013
1c.~ twc• aurfu; T11E= w su ojustod, , pu, edod; REM= ,01 0 11 eswnda,i,ac/o de mo1 1nliúod
• [ . , . pro¡,ecciones de población J IN ', 2020

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Tabla 1. Mortalidad por linfoma no Hodgkin en mujeres, según departamento, Colombia, 2007-2013

Departamento de Total muertes TC TAE

REM
1"es idencia para el pc1·iodo anual anual
A ntio q uia 449 2, 1 1,8 104
Arauca 8 0,9 1,3 71
Atlántico 138 1,7 1,7 92
Bogo tá D. C. 738 2,8 2,5 143
Bo lívar 69 1 1 57
Boyacá 75 1,7 1,4 75
Caldas 86 2,5 2 109
Caquetá 15 1 1,3 69
Casanare 13 1,2 1,5 86
Cauca 85 1,9 1,9 102
Cesa r 30 0,9 1 62
Chocó 9 0,5 0,8 40
Córdob a 62 1, 1 1,2 68
a md ina marca 168 1,9 1,8 100
Huila 55 1,5 1,6 84
La G.1aj ira 21 0,7 0,8 52
Magdalena 38 0,9 1 57
Meta 41 1,4 1,6 87
Nariílo 94 1,6 1,6 89
No 1te de
63 1,4 1,4 77
Sa ntander
Putumayo 10 0,9 1, 1 68
Q uindío 47 2,4 2,1 109
Risaralda 65 2 1,7 92
San A nd rés" 2 0,8 0,8 45
Santand er 137 · 1,9 1,6 93
Sucre 38 1,4 1,4 78
Tolima 94 1,9 1,7 93
Valle del Ca uc a 3 79 2,4 2, 1 116
(:iupo
5 0,5 0,7 42
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Colombia 3.034 1,9 1,8 100

Fuente: Instituto Nacional de Cancerología ESE, Atlas de Mortalidad por cáncer en Colombia, 2007 - 2013
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Para las mujeres, Bogotá tuvo la REM más alta seguida por Valle del Cauca, Caldas, Quindío
y Antioquia. Otro departamento que mostró REM incrementadas, aunque en menor grado,
fue Cauca (Tablas 1 y 2).

Al comparar con el quinquenio anterior, el depaitamento de Risaralda evidencia una

disminución en la REM para los hombres, pues pasa del primer lugar en el periodo 2000 -
2006 al tercer lugar para el periodo 2007-2013; el mayor cambio para las mujeres, ocurre en
el Depaitamento de San Andrés y Providencia cuya REM disminuye, y lo excluye de los
primeros cinco lugares (15).

Cuando se observan las muertes de LNH por grupos de edad, los picos ocurren en el adulto
joven y en el adulto mayor (Figura 7); en este último grupo el riesgo parece duplicarse lo que
puede correlacionarse con el efecto acumulativo de los factores de riesgo.

Es de resaltar, la acentuada diferencia en mortalidad de acuerdo al sexo, para el grupo de

edad comprendido entre 15 y 44 años y el mayor riesgo de mortalidad por LNH para los
hombres a lo largo del ciclo vital, lo cual podría estar relacionado con un factor ocupacional
( 16).

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Figura 2. Muertes por /li1foma no-Hodgkin por sexo y grupos de edad, Colombia, 2007 - 2013

Los mapas I a 6 muestran las tendencias de las tasas ajustadas de mortalidad por Linfoma no
Hodgkin en el 2013, 20 14 y 2015. Los límites de las categorías están calculados a partir de
los percentiles O, 20, 40, 60, 80 y 1OO.

Tanto en hombres como en mujeres, los departamentos de Vichada, Vaupés, Caquetá, Meta,
Guaviare, Cauca, Santander, el Eje cafetero y Bogotá DC, concentran el mayor riesgo de
mortalidad por este Linfoma.

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2013 (2011-2ó'1 5)

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Hombres
Tasa estandarizada x 100.000
D Sin c:a50s
D o.9000 · t.6000
D 1.6000 - 1.9aoo
D 1.9soo • 2.4200
- 2.4200 • 3.3600
- 3.3600 • 8.3000

Mapa 1. Mortalidad por Linfoma No Hodgkin en hombres por departamento en Colombia, 2013 (TAE)

P 2 12

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2014 (2012-2016)

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Hombres
Tasa estandarizada x 100.000
D Sinc.asos
D o.so - 1.40
D 1.40 • 1.90
B t.90 • 2.50
- 2.50 · 3.42
- 3.42 · 8.30

Mapa 2. Mortalidad por Linfoma No Hodgkin en hombres por departamento en Colombia, 2014 (TAE)

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2015 (2013-2017)

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Hombres
Ta~ estandarizada x 100.000
D Sln<:asos
D o.90 - 1.24
D 1.24 - 1.70
D 1.70 - 2.32
- 2.32 - 3.26
- 3.26-8.30

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2013 (2011-2015)

Mujeres
Tasa estandarizada x 100.000
D Sin casos
D o.7- 1.0
D 1.00 - 1.38
D 1.38 - 1.62
B 1.62 • 1.85
- 1.86 • 4.10

Mapa 4. Mortalidad por Linfoma No Hodgkin en mujeres por departamento en Colombia, 2013 (TAE)

P 212

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2014 (2012-2016)

Mujeres
Tasa estandarizada x 100.000
D Sin caso~
D 0.10 - 1.00
D 1.00 - 1.40
D 1.40 - t.62
- 1.62 - 1.90
- 1.90 • 4.10

Mapa 5. Mortalidad por Linfoma No Hodgki11 en mujeres por departamento en Colombia, 2014 (TAE
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2015 (2013~2017)

Mujeres
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D Sin casos
D o.Jo · 0.78
D o.78 -1.20
D 1.20- 1.60
1111 1.60 - 1.96
- 1.96 - 4.10

l'lfapa 6. Mortalidad [JOr l.infoma No Hodgkin en mujeres por deparlamcnlo en Colombia.20 15 (TAE)

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Conclusiones

Oficialmente en Colombia, desde el año 1993 está prohibida la importación, producción,

formulación, venta, manejo, distribución, fabricación y uso de plaguicidas organoclorados
( 17). Durante la época previa a su prohibición (1970-1993), se usó ampliamente en el sector
agroindustrial (cultivo de algodón) y en el sector salud (OOT en los programas de control de
vectores). Dada la persistencia y la vida media prolongada de estos plaguicidas, es probable
que en la actualidad existan remantes en el medio ambiente. En Colombia actualmente se
encuentran sitios de almacenamiento de estos plaguicidas en Medellín, Bogotá, Turbaco,
Honda, Puerto Inírida, Copey y sitios de enterramiento en Cartagena y Codazzi (17). De los
sitios en donde existen almacenamientos y enterramientos en Bogotá y Antioquia, el riesgo
de morir por LNH es mayor al nacional, caso contrario al departamento del Cesar donde se
observa un riesgo menor al nacional.

Teniendo en cuenta las deficiencias de la literatura existente, ¿qué se puede hacer para arrojar
más luz sobre si el glifosato causa Linfoma No Hodgkin en humanos? Quizás la necesidad
más relevante es una mejor evaluación de la exposición. La información auto informada sobre
el uso de pesticidas específicos no es lo suficientemente precisa y confiable para producir
estimaciones sólidas de asociación, especialmente las tendencias de exposición-respuesta.
Los niveles urinarios de glifosato proporcionarían información más precisa y
cuantitativamente detallada sobre la dosis biológica de glifosato recibida, pero
probablemente tendrían q~1e medirse a través del tiempo para reflejar la exposición a largo
plazo.
Este documento muestra la urgente necesidad de realizar investigaciones en Colombia que
contribuyan a aportar información sobre la magnitud y la fuerza de asociación de las
exposición de glifosato con el desarrollo de LNH, pues un principio subyacente a la ciencia
es que la causalidad no puede ser definitivamente comprobada"; solo se puede inferir con

P2:2

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diferentes grados de certeza que se aporta con infonnación proveniente de estudios de

investigación en salud. El Instituto Nacional de Cancerología se pone a disposición del
Ministerio de Salud y Protección Social para iniciar un proyecto de investigación sobre el
tema con el apoyo explícito de la Agencia Internacional de Investigación en Cáncer IARC:

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P2 , 2

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ocupacional) asociados a los contaminantes orgánicos persistentes-COP. Bogotá DC;

2006.

Tablas Anexas

2007-2011
Hombres O a 14 años 15 a 44 años 4q a 54 años 55 a 64 años 65 y más
años
Antioquia 2,3 3,5 11,9 17,8 43,6
Boyacá 1,5 1,1 9,3 13,2 35,5
Caquetá 5,0 5,0 5,4 8,3 25,9
Cauca 0,5 2,6 9,9 14,3 34,9
Cundinamarca 1,1 2,0 10,7 10,8 33,4
Nariño 1,6 3,4 9,7 16,0 32,4
Putumayo 0,0 2,6 0,0 26,2 26,9
*Tasa específicas por edad

Mujeres O a 14 años 15 a 44 años 45 a 54 años 55 a 64 años 65 y más

años
Antioquia 0,6 1,8 7,9 13,4 33,6
Boyacá 0,5 2,2 10,2 8,1 31,5
Caquetá 1,3 0,0 5,3 17,3 18,7
Cauca 1,0 2,1 8,0 23,6 25,4
Cundinamarca 0,9 1,8 8,2 10,7 41,7
Na riño 0,4 2,1 7,9 11,6 21,9
Putumayo 0,0 1,4 8,6 14,1 28,0
*Tasa específicas por edad

Fuente: Incidencia estimada, mortalidad y prevalencia por cáncer 2007-2011. Inst ituto Nacional
de Cance rología.

P2 '2

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