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Biomédica

Instituto Nacional de Salud(Colombia)


biomedica@ins.gov.co
ISSN (Versión impresa): 0120-4157
COLOMBIA

2003
Beatriz Montes / Angela Restrepo / Juan G. McEwen
NUEVOS ASPECTOS SOBRE LA CLASIFICACIÓN DE LOS HONGOS Y SU POSIBLE APLICACIÓN
MÉDICA
Biomédica, junio, año/vol. 23, número 002
Instituto Nacional de Salud(Colombia)
Bogotá, Colombia
pp. 213-224

Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal

Universidad Autónoma del Estado de México

http://redalyc.uaemex.mx
Biomédica 2003;23:213-24 CLASIFICACIÓN DE LOS HONGOS

REVISIÓN DE TEMA

Nuevos aspectos sobre la clasificación de los hongos y su


posible aplicación médica
Beatriz Montes , Angela Restrepo , Juan G. McEwen 2, 3
1,2 2

1 Corporación Ciencias Básicas Biomédicas, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.


2 Corporación para Investigaciones Biológicas, Medellín, Colombia.
3 Facultad de Medicina, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia.

En la última década se ha despertado un gran interés por el estudio de la clasificación de los


hongos debido, principalmente, al número creciente de patógenos oportunistas. Actualmente,
los métodos tradicionales para la identificación y clasificación de estos microorganismos se
basan en criterios morfológicos y en las características de las estructuras de reproducción
sexuada y asexuada. En los últimos años, sin embargo, se han demostrado incongruencias de
este sistema de clasificación cuando se lo compara con nuevos acercamientos que permiten
establecer relaciones de descendencia entre los organismos estudiados. Este artículo revisa
varios aspectos novedosos: 1) la ubicación de los hongos en los diversos sistemas de
clasificación propuestos en el transcurso de la historia; 2) el reconocimiento de la polifilia de
los hongos, gracias al empleo de herramientas comparativas basadas en las secuencias de
ácidos nucleicos y en el análisis de las relaciones de descendencia, y 3) los aportes de la
filogenética molecular a varios aspectos de interés para la micología médica como son la
identificación de los agentes micóticos, su epidemiología y prevención y el diagnóstico de las
enfermedades que producen.
Palabras clave: clasificación, hongos, sistemática filogenética.
New fungal classifications and their applications in medicine
Fungi are gaining importance with the increased incidence of invasive, often fatal mycoses, in
immunocompromised patients. In addition, the increased number of emerging opportunistic
pathogens has prompted interest in studies pertaining to fungal classification. The traditional
methods of identification and classification of these microorganisms are based on the morphology
of the sexual and asexual reproductive structures. Recently, this system of classification has
been shown incongruent with approaches that better establish phylogenetic relationships among
these organisms. Novel aspects of fungal reclassification are described as follows: 1) the position
of fungi in the historical classification systems, 2) the recognition of their polyphyly, based on
comparative studies of nucleic acid sequences and on analysis of descent lines and, 3) the
contribution of molecular phylogeny to medical mycology, including identification of mycotic
agents, their molecular epidemiology, prevention of infection and methods of diagnosis.
Key words: classification, fungi, phylogenetic systematics.

En la última década se ha despertado un gran los cambios inesperados que se observan en los
interés por el estudio de la clasificación de los patrones de presentación de las infecciones
hongos debido, principalmente, al número micóticas en el hombre (1,2).
creciente de nuevos patógenos oportunistas y a A través de los años, el estudio de la sistemática
y de la evolución de los hongos, ha experimentado
Correspondencia:
Juan G. McEwen, Carrera 72ª #78B-141, Medellín, numerosos cambios (3). Los mayores avances
Colombia. han estado representados por el reconocimiento
Teléfono (4) 441 0855; fax (4) 441 5514 de la naturaleza artificial del sistema de
Beatry7@hotmail.com mcewen@epm.net.co
clasificación e, igualmente, por la polifilia de los
Recibido: 23/12/02; aceptado: 12/05/03 organismos tradicionalmente conocidos como

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hongos (4,5). En segundo lugar, está la aceptación organismos móviles y heterótrofos, y el reino
de la teoría y de las técnicas de análisis de la Plantae que incluía las plantas, individuos
sistemática filogenética, así como el desarrollo y inmóviles, autótrofos y fotosintéticos. Según este
aplicación de las pruebas moleculares en el campo esquema, los protozoos quedaron incluidos en el
de la micología (6,7). reino Animalia y el resto de los microorganismos,
Clasificación de los organismos incluso los hongos, en el reino Plantae (10).

La Tierra está habitada por un número inmenso


Rápidamente, sin embargo, esta clasificación
de seres vivientes; para organizar estas formas encontró dificultades dado que existían numerosos
de vida de modo que podamos estudiarlas y organismos, como los hongos, que poseían
comunicar apropiadamente nuestros conocimien- características intermedias que impedían su clara
tos acerca de ellas, necesitamos un sistema de asignación a uno de los dos reinos pre-
clasificación (8). establecidos. Lo único que caracterizaba a los
hongos como plantas era su carencia de formas
En el curso de la historia, el hombre ha ideado vegetativas móviles. Por su parte, muchas
numerosos sistemas para clasificar las formas bacterias carecían del poder de fotosíntesis y
vivientes. Generalmente, estos sistemas se muchas otras estaban dotadas de movilidad;
catalogan en dos grupos principales: artificial y igualmente, ciertas algas poseían formas móviles
natural. Un sistema artificial de clasificación se que las asemejaban a determinados protozoos;
basa en divisiones artificiales o arbitrarias, en las de hecho, algunos flagelados eran estudiados
que no hay un reconocimiento de las relaciones simultáneamente por zoólogos y botánicos (11).
entre las diferentes clases de organismos, en el
sentido de una descendencia común o En un intento por resolver el problema, el biólogo
relacionada. Por consiguiente, esta clasificación alemán Ernst Haeckel propuso en 1866 crear un
sirve, básicamente, como un sistema de archivo tercer reino, Protista, también conocido como
o de registro. En contraste, un sistema natural de Protoctista, el que fue reconocido y aceptado. Se
clasificación está fundado en las relaciones incluirían allí todos aquellos organismos con
naturales o evolutivas existentes entre los organización biológica sencilla y que fueran
organismos, reflejando, tanto como sea posible, unicelulares, cenocíticos o multicelulares, pero que
la probable evolución de estos organismos (9). carecieran de especialización tisular, capaces de
Historia de la clasificación realizar individualmente las funciones propias y
específicas de los tejidos de organismos
Los primeros sistemas de clasificación de los superiores. Como consecuencia el reino Protista
seres vivos datan de los tiempos de Aristóteles incluyó hongos, bacterias, algas y protozoos (12).
(300 a 400 A.C.). A partir de entonces se han
ideado numerosos y diversos sistemas de No obstante, la validez del reino Protista fue
clasificación; la mayoría son de tipo artificial y se cuestionada a medida que se obtenía más
basan primordialmente en características poco información sobre la estructura interna de los
relevantes, lo que explica la controversia existente microorganismos gracias a los avances en
desde mediados del siglo XVIII sobre las microscopía electrónica. Era obvio que estos
divisiones que habían sido establecidas entre los organismos estaban agrupados por un sistema
seres vivos. Lo que comenzó con Carolus de clasificación artificial, sin el reconocimiento
Linnaeus como una sencilla división de los seres de las relaciones naturales o evolutivas. Fue
vivos, en los reinos Animalia y Plantae, se ha entonces cuando, en 1938, Herbert Copeland
convertido en un sistema que se torna cada vez propuso introducir una modificación al sistema
más complejo y sujeto a permanentes anterior, consistente en remover las bacterias de
modificaciones (8) (cuadro 1). los protistas, creando para ellas el reino Monera
(11).
A mediados del siglo XVIII, Linnaeus ordenó todos
los seres vivos en dos reinos bien definidos: el Posteriormente, en 1969, Whittaker removió los
reino Animalia que agrupaba a los animales, hongos de los protistas colocándolos en el nuevo

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Cuadro 1. Resumen de los sistemas de clasificación en el transcurso de la historia.

Historia de la clasificación

Sistema de dos Sistema de tres Sistema de Sistema de Sistema de


reinos reinos cuatro reinos cinco reinos tres dominios
Linnaeus Haeckel, 1866 Copeland,1938 Whittaker, 1969 Woese,1990

Animalia Animalia Animalia

Eukarya
Monera
Monera
Animalia
Protista
(Protoctista) Archaea
Fungi
Protista
(Protoctista) Protista
(Protoctista)
Plantae
Plantae Bacteria
Plantae Plantae

reino Fungi. Este investigador intentó colocar los de los ácidos ribonucleicos ribosomales (ARNr),
organismos en reinos separados que reflejaran y utilizando sus secuencias descubrió que los
más cercanamente sus supuestas relaciones procariotes (o moneras) incluían dos grupos
evolutivas, con base en los dos niveles de distintos: las arqueobacterias, que se encuentran
organización celular, consistentes en poseer en nichos ecológicos caracterizados por
(eucariota) o carecer (procariota) de membrana condiciones de vida extremas y las eubacterias
nuclear. También tuvo en cuenta las tres formas que se encuentran en cualquier nicho ecológico
principales de nutrición: fotosíntesis, absorción e siendo las formas más habituales. Woese propuso
ingestión, organizando así a los reinos Monera una nueva categoría de mayor rango que el reino
(procariotes), Protista (eucariotes unicelulares), y la llamó dominio; propuso un sistema de tres
Plantae (eucariotes fotosintéticos), Animalia dominios (cuadro 1), que incluye los siguientes:
(eucariotes fagotrofas) y Fungi (eucariotes Archaea (arqueobacterias), Bacteria (eubacterias)
osmotrofas). En el esquema de Whittaker, los y Eukarya (eucariotes), cada uno de los cuales
microorganismos quedaron incluidos en los reinos contiene dos o más reinos. Por ejemplo, el dominio
Monera (bacterias), Protista (protozoos y Eukarya posee los reinos Fungi, Plantae, Animalia
microalgas) y Fungi (hongos filamentosos y y otros que aún no han sido definidos (15). Este
levaduras) (13). Este acercamiento fue un sistema de tres dominios se conserva y es el de
importante intento para desarrollar una mayor aceptación en la actualidad.
clasificación jerárquica que reflejara las relaciones
Reino de los hongos (Fungi)
de estos grupos y también para establecer grupos
monofiléticos, es decir, un grupo de organismos Los organismos que pertenecen al linaje de los
que contiene el ancestro y todos sus hongos incluyen setas, royas, trufas, mohos y
descendientes (14). levaduras, así como otros organismos menos
El esquema de los cinco reinos de Whittaker ha conocidos (14). Se han descrito alrededor de
sido ampliamente aceptado, pero recientemente
100.000 especies de hongos, pero se estima que
Carl Woese y colaboradores realizaron una
puede existir un número total de 1,5 millones de
revisión extensa de este esquema. Woese fue el
especies (16).
primero en realizar estudios moleculares Los hongos conforman un grupo hermano de los
comparativos de la organización y la estructura animales y forman parte del superreino o dominio

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Eukarya originado hace cerca de mil millones de Cuadro 2. Clasificación general de los hongos: divisiones
Myxomycota (mohos mucilaginosos sin pared celular) y
años (17). Son un grupo independiente con igual
Eumycota (hongos verdaderos).
rango que las plantas y los animales; su
clasificación se ha basado principalmente en
HONGOS (FUNGI)
criterios morfológicos y en las características de
MYXOMYCOTA EUMYCOTA
las estructuras de reproducción (18).
Filos Filos Clases
Existen varios grupos de organismos que se cree
pertenecen al reino Fungi. Sin embargo, desde
hace mucho se han considerado organismos de Mastigomycota Chytridiomycetes
Acrasiomycota Oomycetes
afinidad incierta (19), debido a que sus
relaciones de parentesco aún no son claras y, Zygomycota Zygomycetes
por consiguiente, se prestan a diferentes Trichomycetes
interpretaciones (1). En años recientes se han
Hidromycota Basidiomycota Teliomycetes
comenzado a aplicar técnicas de biología
Hymenomycetes
molecular para intentar una clasificación más
Gasteromycetes
natural y lograr así establecer, relaciones más
Mixomycota Ascomycota Hemiascomycetes
precisas entre estos organismos (7). Aunque ya
se dispone de los primeros hallazgos, los Erotiales
resultados de este nuevo acercamiento son aún
incompletos puesto que todavía se desconocen los otros hongos porque no son un solo organismo,
muchos aspectos de las interrelaciones entre ellos sino más bien una asociación entre un hongo y
(20). un alga. Los miembros fúngicos de los líquenes
son usualmente un ascomiceto o basidiomiceto,
Polifilia de los hongos
mientras que el alga es usualmente una
Las diferencias de opinión entre los micólogos cianobacteria o una clorofita (alga verde). Con
sobre la clasificación son numerosas y a menudo frecuencia, el hongo es incapaz de crecer sin el
tan grandes que en la literatura se encuentran alga simbionte, lo que dificulta la clasificación de
discrepancias. Inicialmente, la clasificación estos organismos (14).
general de los hongos partía de dos grandes
Como se mencionara inicialmente, los hongos
grupos: 1) Myxomycota, en el que se encontraban
abarcan un amplio rango de organismos. Los
los mohos mucilaginosos sin pared celular, y 2)
métodos tradicionales para su identificación y
Eumycota, que comprendía los hongos verdaderos
clasificación están basados en criterios
con pared (18). En los Myxomycota se agrupaban
morfológicos y en las características de las
los filos Acrasiomycota, Hidromyxomycota,
estructuras de reproducción; estos métodos
Myxomycota, Plasmodiophoromycota. Mientras
involucran subjetividad por lo que siempre se ha
en los Eumycota se agruparon los filos
dudado de la afinidad de algunos de ellos. Los
Mastigomycota (ahora Chytridiomycota),
estudios comparativos de las secuencias de
Zygomycota, Ascomycota y Basidiomycota
ácidos nucleicos (4) han demostrado que los
(cuadro 2).
organismos considerados como miembros del
Existen, además, dos grupos convencionales pero reino Fungi no comparten un ancestro común
que no son reconocidos como grupos reciente y, por tanto, no forman un grupo
taxonómicos formales, a saber, los Deuteromycota monofilético en el árbol evolutivo de los eucariotes
(hongos imperfectos) y los líquenes. Los (figura 1). En este árbol es evidente que algunos
Deuteromycota incluyen todos los hongos que no organismos estudiados por los micólogos no son
tienen fase sexuada conocida o que han perdido realmente hongos, entre ellos los mohos
la habilidad de reproducirse sexualmente. Por mucilaginosos celulares (Acrasiomycota y
tanto, no se sabe con certeza dentro de cuál grupo Dictyosteliomycota) y el moho mucilaginoso
deberían ser colocados. Los líquenes difieren de plasmodial (filo Myxomycota); éstos divergen

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Oomicota Hyphochytriomicota Labyrinthulomicota
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Dictyosteliomicota
Animalia como son las estructuras quitinosas, el

Diatomeas Alga
Chytridiomicota

Reino Animalia

Acrasiomicota
Basidiomicota

Reino Plantae
Ascomicota
almacenamiento de glicógeno y el codón UGA
Zygomicota

Myxomicota
café

Alga roja

Giardia
para el triptofano. Sólo el filo basal Chytridio-
mycota posee un caracter primitivo que es un
flagelo insertado posteriormente (22).
Los Chytridiomycota han sido caracterizados por
poseer células flageladas en su ciclo de vida. Sin
embargo, cuando este caracter es utilizado para
estudios filogenéticos, se considera un carácter
primitivo y, por ello, no se puede usar como criterio
para definir a tal linaje monofilético. Los estudios
Bacteria y Archaea filogenéticos que usan el análisis de las
secuencias de ADNr, demuestran que las especies
Figura 1. Árbol evolutivo de los eucariotes, construido no flageladas colocadas en otros filos pertenecen,
usando análisis de parsimonia de las secuencias del ADNr en realidad, al filo Chytridiomycota como es el
18S. La longitud de las ramas son arbitrarias (2). Reproducida
caso de Basidiobulos ranarum (23).
con autorización de Plenum Press, New York, NY.
Los Zygomycota, por su parte, han sido
tempranamente, ubicándose en la región cercana delimitados con base en características tales
a los miembros del reino Protista como Giardia; como poseer hifas no septadas y producir
por tanto, son clasificados como tres filos de este zigosporas, pero no se consideran un grupo
reino. monofilético. No es clara la posición taxonómica
de algunos linajes de micorrizas como los
Desde hace ya algunos años, los Comycota se
Glomales y los Endogonales, que filogenética-
han relacionado bioquímica y citológicamente con mente pueden estar ubicados fuera de los
las algas. La presencia de una estructura tubular Zygomycota como linajes basales independientes
tripartita en el flagelo y otros caracteres citológicos de los Ascomycota y los Basidiomycota (24).
han demostrado una estrecha relación entre estos
organismos. Esta relación ha sido confirmada por Los caracteres morfológicos han sido utilizados
el análisis de las secuencias del ADNr (figura1), para dar soporte a las relaciones entre los
que muestra cómo en una misma rama se agrupan Basidiomycota y Ascomycota, entre los que se
algas café, Diatomeas (algas microscópicas), encuentran hifas septadas regularmente y un
Oomycota y los filos Hyphochytridiomycota y estado dicarionte (dos núcleos en un solo
Labyrinthulomycota, formando el reino segmento de hifa). Los resultados obtenidos a
Stramenopila. Este reino es la adición más reciente partir de la secuencia de ADNr son concordantes
al sistema convencional de clasificación y se y le dan soporte a la hipótesis de las relaciones
originó a partir de estudios moleculares que entre estos dos filos basadas en los datos
confirmaron que las algas estaban relacionadas morfológicos (20).
con una variedad de protistas; de igual manera, la El concepto de especie en micología
creación del reino Stramenopila se basa en
El concepto más importante en la biología
caracteres morfológicos como lo es la estructura
sistemática es el de especie. Es la base de todos
del flagelo (21).
los sistemas de clasificación y uno de los
En la parte superior del árbol (figura1), se observan conceptos centrales en la biología evolutiva (25);
los tres grupos mayores: las plantas, los animales de allí, la importancia de poseer un entendimiento
y el reino Fungi. El último está representado por apropiado del término especie. Se trata,
los cuatro filos de los llamados hongos verdaderos: básicamente, de la unidad fundamental de la
Chytridiomycota, Zygomycota, Ascomycota y diversidad biológica y, por tanto, aquélla sobre la
Basidiomycota, que forman un clado monofilético que actúa la evolución en el proceso que
(20) y comparten ciertos caracteres con el reino conocemos como especiación (26,28). En general,

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las definiciones de especie se han basado en que no se apoyan en el reconocimiento de las


similitudes fenotípicas, parámetros ecológicos, relaciones de parentesco entre los individuos (31).
aislamiento reproductivo, principios evolutivos y Posee, además, un valor limitado porque involucra
combinaciones de los anteriores (29). subjetividad en la definición de especie, ya que
Sin embargo, en los hongos existen tres conceptos
se basa exclusivamente en el grado de diferencia
que han sido objeto de discusión: el concepto que podría variar según el observador.
morfológico de especie, el concepto biológico y, Existe otra dificultad para la aplicación correcta
por último, el concepto filogenético. Las bases de este concepto. La existencia de especies que
genéticas que respaldan algunos de estos morfológicamente son indistinguibles entre sí o
conceptos son ampliamente conocidas como cuya morfología varía fuertemente según el ciclo
sucede con el concepto biológico (capacidad de de vida por el que atraviese, complican aún más
cruzarse). Sin embargo, la frecuencia de la su uso. Las especies identificadas bajo este
reproducción asexual en hongos y anastomosis concepto y con base solamente en las diferencias
entre las hifas puede causar confusión, ya que morfológicas, reciben el nombre de especies
en su ambiente natural, el micelio es visto como morfológicas o morfoespecies.
unidad fisiológica y ecológica cuando, en realidad,
es un mosaico genético (30). Concepto biológico de especie

Concepto morfológico de especie Este sistema, que fuera desarrollado antes del
advenimiento del análisis filogenético, hace
Se basa únicamente en las características
énfasis en el intercambio genético. Una especie
morfológicas con especial énfasis en las se considera como una población de individuos
estructuras de reproducción sexual y asexual (2). capaces o potencialmente capaces de cruzarse
Este concepto agrupa a los individuos con base
entre sí, produciendo una progenie fértil, la cual
en las similitudes observadas en sus estructuras
se encuentra aislada del resto de organismos por
de reproducción, las que constituyen el criterio
barreras reproductivas intrínsecas (32).
principal para determinar la especie. De esta
manera, el grado de similitud o disimilitud El concepto biológico de especie ocupa un lugar
morfológica entre individuos constituye el criterio importante en la micología. Antes de la aparición
primario y decisivo del estatus de especie (27). de este concepto de especie, Shear y Dodge en
1927 mostraron que Monilia sitophila albergaba
Entre los caracteres morfológicos utilizados para
tres especies que podían ser distinguidas por
la clasificación en categorías mayores, por
pruebas de apareamiento. Dichas especies eran:
ejemplo, filo, se usan básicamente algunas
Neurospora crassa, Neurospora sitophila y
características de los esporos sexuales como son
Neurospora tetrasperma (33). Sin embargo, la
la forma y el proceso de producción. La presencia
aplicación de este concepto a los hongos es
y tipo de septo e, igualmente, la presencia de grapa
complicado.
(clamp) de conexión son otras de las
características usadas para este fin. Para los En efecto, existen dificultades para realizar las
niveles taxonómicos más bajos, como es la pruebas de apareamiento en el laboratorio, sin
especie, se emplean la pigmentación, la forma y olvidar que en un número importante de hongos,
la topología de estructuras tales como conidias, la fase sexuada es desconocida y que aun en el
células conidiógenas, conidióforos y cuerpos caso de que ésta se conociera, identificar si el
fructíferos. En el género Aspergillus, por ejemplo, producto de un cruce es fértil o estéril no es un
es posible identificar aproximadamente 175 procedimiento que se realice con frecuencia en el
especies utilizando las características de la célula laboratorio (34).
conidiógena, del conidióforo y de las conidias (2).
También existen dificultades para interpretar
Este ha sido el método clásico de identificación apareamientos exitosos de poblaciones que
para la mayoría de las especies de hongos, pero provienen de áreas geográficamente separadas.
este concepto se basa en divisiones artificiales El significado de estos resultados no es claro ya

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que la prueba de apareamiento es incapaz de y la máxima probabilidad. En máxima parsimonia,


distinguir entre el actual flujo de genes y el la hipótesis filogenética escogida es aquélla con
potencial flujo de genes en la naturaleza (35). el menor número de pasos o cambios para el
Finalmente, el concepto de especie biológica no actual estado de los caracteres. En máxima
probabilidad, la estimación de las relaciones
se puede aplicar en hongos que no sean cultivables
en el laboratorio y aquéllos que no entren en
filogenéticas entre los organismos se realiza a
meiosis durante el proceso de reproducción. Sólo
través de la computación de las probabilidades
se puede aplicar a hongos con reproducción
de distribución de los caracteres con base en
sexual, aunque en hongos asexuales existe la
modelos predeterminados de evolución.
posibilidad teórica del intercambio genético a El uso del concepto filogenético de especie ha
través de la recombinación mitótica o somática sido propiciado por los cambios en la sistemática
(parasexualismo) (36). La importancia del tradicional e introducido, principalmente, por el uso
parasexualismo en la naturaleza es un tema del análisis filogenético y la incorporación de las
controvertido, ya que se inicia con la fusión de técnicas de biología molecular (39). Este concepto
hifas vegetativas (anastomosis) provenientes de es particularmente apropiado para el estudio de
diferentes individuos, paso que está limitado por aquellos hongos en los que no se observan
la incompatibilidad vegetativa. De igual manera, estructuras de reproducción; así mismo, permite
la parasexualidad no parece ser capaz de hacer la asignación de la posición taxonómica y la
una contribución significativa a la recombinación identificación de hongos no cultivables, como es
(37). el caso de Lacazia loboi, que ha sido clasificado
Concepto filogenético de especie dentro del orden Onygenales con otros hongos
dimórficos como Paracoccidioides brasiliensis
Existen varias versiones del concepto filogenético (40,41). Adicionalmente, el concepto de especie
de especie (29). La versión original de Cracraft en filogenética clasifica los hongos meiospóricos y
1983, considera a la especie como el grupo más mitospóricos en un sistema común (36).
pequeño de organismos que pueda ser identificado
y dentro del cual existe un patrón parental de Con el concepto filogenético de especie, los
descendencia y ancestros (38). individuos son agrupados con bastante precisión
pero tiene como dificultad importante la definición
Este concepto se enfoca sobre rasgos biológicos del límite de especie. El análisis filogenético de
o caracteres que son usados para reconstruir la un solo gen puede usarse para agrupar individuos
historia evolutiva o filogenia de los organismos. en grupos monofiléticos pero no para colocar un
Estos caracteres son rasgos o atributos que límite a la especie. Por ejemplo, si un gen es
pueden ser identificados; habitualmente se utilizan polimórfico y tiene dos alelos (A, B), este
caracteres morfológicos, pero recientemente, los polimorfismo puede representar una variación
moleculares son particularmente útiles en entre individuos de una especie; pero si el gen es
organismos no cultivables e indistinguibles usado para el reconocimiento de especie
morfológicamente. filogenética, los individuos que comparten el alelo
Los caracteres fueron denominados según Willi A pueden ser adscritos a una especie excluyendo
Hennig, padre de la sistemática, como caracteres a aquéllos que comparten el alelo B (figura 2).
ancestrales (o primitivos) y caracteres derivados Si se incluye otro tipo de información, como la
(o más recientes). El criterio mayor del concepto
habilidad para cruzarse, la confusión podría
filogenético es que las especies deben ser
rectificarse. Sin embargo, se ha mencionado ya
unidades monofiléticas que compartan caracteres
que muchos hongos no pueden ser sometidos al
derivados, también llamados sinapomorfias.
proceso de cruzamiento y sin esta información
Existen varios métodos para la reconstrucción de adicional no se podría saber si el gen es
las relaciones filogenéticas entre los organismos; polimórfico dentro de la especie o está fijado en
entre ellos se encuentran la máxima parsimonia dos especies diferentes (38). La subjetividad al

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Incongruencia Incongruencia
2 3 Límite de la especie Límite de la especie

Especie A Especie B

A A A A B B B B
A B C D W X Y Z

Figura 2. Límite de la especie con la genealogía de un gen. Figura 3. Análisis simultáneo de tres genealogías: se muestra
El límite puede estar en la flecha 1 si el polimorfismo es una cómo la transición de concordancia a incongruencia entre
variación entre individuos de una misma especie. Por el las ramas puede ser usada para el reconocimiento del límite
contrario, el límite quedaría en 2 y 3 si los alelos están de la especie (38). Reproducida de: Taylor JW, Jacobson
fijados en especies aisladas genéticamente (38). DJ, Kroken S, Kasuga T, Geiser D, Hibbett, et al.
Reproducida de: Taylor JW, Jacobson DJ, Kroken S, Kasuga Phylogenetic species recognition and species concepts in
T, Geiser D, Hibbett, et al. Phylogenetic species recognition fungi. Fungal Genet Biol 2000;31: 21-32, con permiso de
and species concepts in fungi. Fungal Genet Biol 2000;31: Elsevier Science.
21-32, con permiso de Elsevier Science.

establecer el límite de la especie puede corregirse desconoce y de aquéllos no cultivables como


con el uso de un nuevo acercamiento llamado Lacazia loboi microorganismo que, a pesar de los
“concordancia genealógica para el reconocimiento numerosos esfuerzos, no ha sido cultivado ni
de especie filogenética”. Esta metodología se transmitido exitosamente a animales. Ahora,
basa en comparar las genealogías de varios gracias al análisis filogenético de secuencias del
genes; cuando los árboles muestran la misma ADNr, se lo ha clasificado dentro del orden
topología (concordancia), se debe a la previa Onygenales (41). La filogenética crea igualmente,
fijación de los loci polimórficos. Por el contrario, un sistema común de clasificación para los hongos
la incongruencia en la topología indicaría flujo de meiospóricos y mitospóricos (36) y unifica en una
genes; la transición de concordancia a conflicto metodología (filogenia molecular) la reconstrucción
delimitaría la especie (figura 3). del árbol de la vida (48).
Los estudios filogenéticos de poblaciones de Sin embargo, la taxonomía es sólo uno de los
hongos basados en el uso de datos moleculares, aspectos en el que intervienen los estudios
han revelado que, realmente, muchas morfo- filogenéticos. El reconocimiento de especies
especies, ampliamente reconocidas en micología aisladas genéticamente tiene un fuerte impacto
clínica como Histoplasma capsulatum, sobre varios aspectos biológicos aplicados; entre
Coccidioides immitis, Aspergillus flavus y Candida
ellos se encuentran los estudios epidemiológicos,
dubliniensis comprenden, en realidad, más de una
la prevención (elaboración de vacunas) y el
especie filogenética (42,45), las que están diagnóstico de las micosis.
provistas de características fenotípicas diferentes El análisis de las poblaciones naturales de hongos
tales como patogenicidad e inmunogenicidad está afectado por la capacidad para tipificar
(46,47). molecularmente los aislamientos. Esto se debe a
Aporte de la filogenética molecular en la que la tipificación molecular revela un sinnúmero
de características de la historia de la vida de estos
epidemiología, prevención y diagnóstico
organismos, las que ayudarían a resolver algunos
de las micosis
enigmas sobre la biología y ecología de los
Es claro el aporte de la filogenética a la taxonomía. hongos. Además, facilita los estudios epidemio-
El análisis filogenético con el uso de datos lógicos al permitir que se establezca la expansión
moleculares permite identificar la ubicación de patógenos humanos (49) y se reconozca si
taxonómica de los hongos cuya fase sexuada se una infección es el resultado de un clon virulento

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o si se debe a la importación de un nuevo en busca de drogas antifúngicas necesitan


aislamiento (50). En el hongo patógeno para el también del reconocimiento de poblaciones
humano, H. capsulatum, se identificaron por medio aisladas genéticamente o de clones para estar
del reconocimiento de especie filogenética, seis seguros de que todos los genotipos serán
grupos aislados genéticamente que fueron afectados por el tratamiento. De esta manera, el
correlacionados con características de relevancia análisis filogenético orienta el desarrollo de
biológica tales como distribución geográfica y programas de control y tratamiento más efectivos.
patogenicidad (46). Los hallazgos de variación en las secuencias de
Por otro lado, y gracias a los acercamientos ADN se convertirían en marcadores genéticos para
comparativos, los estudios filogenéticos el diseño de nuevas técnicas de diagnóstico de
contribuyen a predecir algunas características de las micosis, las que, a su vez, podrían ser usadas
los organismos basados en las características de como patrones de comparación entre marcadores
sus similares. Es decir, la información se puede moleculares y la relevancia médica de los
transferir a partir de modelos de hongos muy bien aislamientos bajo estudio (34). Es así que el
estudiados, debido a la facilidad en su análisis filogenético de las variaciones moleculares
manipulación y crecimiento en el laboratorio (como del genoma de Sporothrix schenckii evidenció la
Saccharomyces cerevisiae y Neurospora) a relación existente entre el genotipo de los
hongos menos estudiados, algunos no cultivables aislamientos y las formas clínicas de la
y otros de difícil manipulación (51). La esporotricosis (54).
comprensión de las relaciones de los organismos
En los últimos años, nuestro grupo se ha dedicado
con otras especies es clave para entender sus
al estudio de las relaciones filogenéticas entre
características, previene las comparaciones
aislamientos de P. brasiliensis con el uso de
impropias basadas en relaciones no existentes
caracteres moleculares. El análisis filogenético
e, igualmente, permite identificar características
llevado a cabo con base en la secuencia del exón
morfológicas o moleculares que explican patrones
2 de la proteína antigénica GP43, ha mostrado un
de comportamientos en la naturaleza.
agrupamiento de los aislamientos que se
En el diseño y desarrollo de vacunas son muchos correlaciona con el origen geográfico de los
los aspectos que deben ser valorados. El mismos, lo que podría indicar un proceso de
desarrollo de una vacuna efectiva requiere, especiación por barreras geográficas. Sin
además de una adecuada respuesta inmune embargo, es necesario incluir en este estudio
protectora, determinar el nivel de variación genes adicionales que corroboren esta hipótesis
genética en el patógeno (52). (55).
Las especies aisladas genéticamente pueden Conclusión
poseer diferencias en la composición de
El estado actual de los sistemas de clasificación
aminoácidos en las proteínas antigénicas, lo que
todavía es inestable. Aun los sistemas de
hace factible la existencia de epítopes con
clasificación considerados como más modernos
propiedades antigénicas diferentes. La
y en su mayor parte naturales, son artificiales en
identificación de las variaciones genéticas
algunos aspectos, especialmente en lo que
posibilita la evaluación y elección del mejor
respecta a ciertos campos, como es la micología.
candidato para el desarrollo de una vacuna. Es
así como en especies morfológicas de hongos Las herramientas moleculares y los acercamientos
de importancia clínica como Coccidioides a la reconstrucción de las filogenias han aportado
immitis, que posee más de una especie una información importante acerca de las
filogenética (45,47), se encontraron diferencias en relaciones entre los hongos y han permitido la
la composición de aminoácidos de proteínas reestructuración del sistema de clasificación.
antigénicas y, por tal razón, se usan Aunque ya se tienen los primeros hallazgos, los
representantes de las dos especies para el resultados de este nuevo acercamiento son aún
desarrollo de una vacuna (53). Las investigaciones incompletos puesto que todavía se desconocen

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MONTES B., RESTREPO A., McEWEN J.G. Biomédica 2003;23:213-24

muchos aspectos de sus interrelaciones. Sin 11. Audesirk T, Audesirk G. Taxonomía: la imposición del
orden en la diversidad. En: Audesirk T, Audesirk G,
embargo, el panorama para el uso de la información
editores. Biología: la vida en la tierra. Cuarta edición.
obtenida a partir de este tipo de estudios es amplio, México: Hall Hispanoamericana; 1996. p.386-97.
principalmente, en los estudios epidemiológicos, 12. Corliss JO. Haekel’s kingdom Protista and current
la identificación clínica de los agentes micóticos concepts in systematic protistology. Stapfia 1998;56:85-
y el diseño de nuevas estrategias de prevención. 104.

Agradecimientos 13. Whittaker RH. New concepts of kingdoms of


organisms. Science 1969;163:150-61.
A John Taylor, Tom Bruns y Martin Bidartondo por 14. Alexopoulos CJ, Mims CW, Blackwell M. Systematics
su colaboración en la consecución de bibliografia, of fungal. En: Alexopoulos CJ, Mims CW, Blackwell M,
y a Ricardo Callejas, Myrtha Arango y Alvaro Rúa editors. Introductory mycology. Fourth edition. New York:
John Wiley & Sons; 1996. p.61-85.
por su ayuda en la elaboración de este manuscrito.
Agradecemos el apoyo a las entidades 15. Woese CR, Kandler O, Wheelis ML. Towards a natural
system of organisms: proposal for the domains
financiadoras: Fogarty International Research
Archaea, Bacteria and Eucaria. Proc Natl Acad Sci USA
Collaboration Award (FIRCA), proyecto número 1990;87:4576-79.
R03TW01308, Comité de Investigaciones de la
16. Hawksworth DL. The fungal dimension of biodiversity:
Universidad de Antioquia (CODI), proyecto 2044, magnitude, significance, and conservation. Mycological
y la Corporación para Investigaciones Biológicas Research 1991;95:641-55.
(CIB). 17. Baldauf SL, Palmer JD. Animals and fungi are each
Referencias other’s closest relatives: congruent evidence from
multiple proteins. Proc Natl Acad Sci USA 1993;90:
1. Taylor JW. Molecular phylogenetic classification of fungi.
11558-62.
Arch Med Res 1995;26:307-14.
18. Arenas R. Taxonomía y clasificación. En: Arenas R,
2. Guarro J, Gené J, Stchigel AM. Developments in editor. Micología médica. Primera edición. México: Nueva
fungal taxonomy. Clin Microbiol Rev 1999;12:454-500. Editorial interamericana; 1993. p.37-41.
3. Redecker D. New views on fungal evolution based on 19. Alexopulos CJ. Los hongos. En: Alexopulos CJ, editor.
DNA markers and the fossil record. Res Microbiol 2002; Introducción a la micología. Tercera edición. Buenos
153:125-30. aires: Eudeba; 1979. p.3-42.
4. Bruns TD, White TJ, Taylor JW. Fungal molecular 20. Berbee ML, Taylor JW. Fungal phylogeny. En: Oliver R,
systematics. Annu Rev Ecol Syst 1991;22:525-64. Scweizer M, editors. Molecular fungal biology. United
5. Berbee ML. The phylogeny of plant and animal
Kingdom: Cambridge University Press; 1999. p.21-77.
pathogens in the Ascomycota. Physiol Mol Plant Pathol 21. Leipe DD, Wainright PO, Gunderson JH, Porter D,
2001;59:165-87. Patterson J, Valois F, et al. The stramenopiles from a
molecular perspective: 16S-like rRNA sequences from
6. Wiens JJ. Polymorphism in systematics and
Labyrinthuloides minuta and Cafeteria roenbergensis.
comparative biology. Annu Rev Ecol Syst 1999;
Phycologia 1994;33:369-77.
30:327-62.
22. Barr DJ. Evolution and kingdoms of organisms from the
7. McEwen JG, Taylor JW, Carter D, Xu J, Felipe M, perspective of a mycologist. Mycologia 1992;84:1-11.
Vilgalys R, et al. Molecular typing of pathogenic fungi.
Med Mycol 2000;38:189-97. 23. Nagama T, Sato H, Shimazu M, Sugiyama J.
Phylogenetic divergence of the entomophtoralean fungi:
8. Solomon EP, Berg LR, Martin DW, Villee CA. evidence from nuclear 18S ribosomal RNA gene
Diversidad de la vida. En: Solomon EP, Berg LR, Martin sequence. Mycologia 1995;87:203-9.
DW, Villee CA, editores. Biología de Villee. Cuarta edición.
24. Bruns TD, Vilgalys R, Barns SM, Gonzalez D, Hibbett
México: Interamericana; 1998. p.479-94.
DS, Lane DJ, et al. Evolutionary relationships within
9. Nason A. Concepto de especie y bases de la the fungi: analysis of nuclear small subunit rRNA
clasificación. En: Nason A, editor. Biología. Décima sequences. Mol Phylog Evol 1993;1:231-4.
séptima edición. México: Limusa; 1980. p.213-21.
25. Hull DL. The ideal species concept and why we can’t
10. Herrera T, Ulloa M. El reino de los hongos o reino Fungi. get it. En: Claridge MF, Dawah HA, Wilson MR, editors.
En: Herrera T, Ulloa M, editores. El reino de los hongos. Species: the units of biodiversity. London: Chapman
Micología básica aplicada. México: UNAM; 1990. p.19-24. and Hall; 1997. p.357-80.

222
Biomédica 2003;23:213-24 CLASIFICACIÓN DE LOS HONGOS

26. Moore-Landercker E. Variation, speciation, and places this previously uncharacterized pathogen within
evolution. En: Fundamentals of the fungi. Fourth edition. the dimorphic Onygenales. J Clin Microbiol 2001;39:
New Jersey: Prentice-Hall; 1990. p.18-20. 309-14.
27. Petersen RH, Hughes KW. Species and speciation in 42. Sullivan DJ, Westerneng TJ, Haynes KA, Bennett
mushrooms. Bioscience 1999;49:440-52. DE, Coleman DC. Candida dubliniensis sp. nov.:
28. Barraclough TG, Nee S. Phylogenetics and speciation. phenotypic and molecular characterization of a novel
species associated with oral candidosis in HIV-infected
Trends Ecol Evol 2001;16:391-99.
individuals. Microbiology 1995;141:1507-21.
29. Mayden RL. A hierarchy of species concepts: the
43. Franzot SP, Salkin IF, Casedevall A. Cryptococcus
denouement in the saga of the species problem. En:
neoformans var. grubii: separate varietal status for
Claridge MF, Dawah HA, Wilson MR, editors. Species:
the units of biodiversity. London: Chapman and Hall;
Cryptococcus neoformans serotype A isolates. J Clin
Microbiol 1999;37:838-40.
1997. p.381-424.
44. Geiser DM, Pitt JI, Taylor JW. Cryptic speciation and
30. Kwon-Chung KJ, Bennet JE. Medical mycology.
recombination in the aflatoxin-producing fungus
Philadelphia: Lea & Febiger; 1992. p.3-34.
Aspergillus flavus. Proc Natl Acad Sci USA 1998;95:
31. Dettman JR, Harbinski FM, Taylor JW. Ascospore 388-93.
morphology is a poor predictor of the phylogenetic 45. Koufopanou V, Burt A, Taylor JW. Concordance of
relationships of Neurospora and Gelasinospora. Fungal
gene genealogies reveals reproductive isolation in the
Genet Biol 2001;34:49-61.
pathogenic fungus Coccidioides immitis. Proc Natl Acad
32. Mayr E. Speciation phenomena in birds. Am Naturalist Sci USA 1997;94:5478-82.
1940;74:249-78. 46. Kasuga T, Taylor JW, White TJ. Phylogenetic
33. Shear CL, Dodge BO. Life histories and heterothallism relationships of varieties and geographical groups of
of the red broad-mold fungi of the Monilia sitophila group. the human pathogenic fungus Histoplasma capsulatum
J Agric Res 1927;34:1019-42. Darling. J Clin Microbiol 1999;37:653-63.
34. Perkins DD. How should the interfertility of interspecies 47. Koufopanou V, Burt A, Taylor WJ. Correction:
crosses be designated? Mycologia 1994;86:758-61. concordance of gene genealogies reveals reproductive
isolation in the pathogenic fungus Coccidioides immitis.
35. Harrinton TC, Rizzo DM. Defining species in the fungi. Proc Natl Acad Sci USA 1998;95:8414.
En: Worrall JJ, editor. Structure and dynamics of fungal
populations. Dordsrecht: Kluwer Press; 1999. p.43-71.
48. Doolittle WF. Phylogenetic clasification and the
universal tree. Science 1999;284:2124-8.
36. Taylor JW, Jacobson DJ, Fisher MC. The evolution of
asexual fungi: reproduction, speciation and
49. Fisher MC, Koenig GL, White TJ, San-Blas G,
classification. Annu Rev Phytopathol 1999;37:197-246. Negroni R, Alvarez I, et al. Biogeographic range
expansion into South America by Coccidioides immitis
37. Taylor JW, Geiser DM, Burt A, Koufopanou V. The mirrors New World patterns of human migration. Proc
evolutionary biology and population genetics underlying Natl Acad Sci USA 2001;98:4558-62.
fungal strain typing. Clin Microbiol Rev 1999;12:126-
46. 50. Fisher MC, Koenig GL, White TJ, Taylor JW.
Pathogenic clones versus environmentally driven
38. Taylor JW, Jacobson DJ, Kroken S, Kasuga T, Geiser population increase: analysis of an epidemic of the
D, Hibbett, et al. Phylogenetic species recognition and human fungal pathogen Coccidioides immitis. J Clin
species concepts in fungi. Fungal Genet Biol 2000;31: Microbiol 2000;38:807-13.
21-32.
51. Heidler SA, Radding JA. The AURI gene in
39. Koufopanou V, Burt A, Szaro T, Taylor JW. Gene Saccharomyces cerevisiae encodes dominant
genealogies, cryptic species, and molecular evolution resistance to the antifungal agent aureobasidin A.
in the human pathogen Coccidioides immitis and Antimicrobial Agents Chemother 1995;39:2755-69.
relatives (Ascomycota, Onygenales). Mol Biol Evol
52. Dykhuizen DE, Polin DS, Dunn JJ, Wilske B, Preac-
2001;18:1246-58.
Mursic V, Dattwyler RJ, et al. Borrelia burgdorferi is
40. San-Blas G, Niño-Vega G, Iturriaga T. Paracocci- clonal: implications for taxonomy and vaccine
dioides brasiliensis and paracoccidioidomycosis: development. Proc Natl Acad Sci USA 1993;90:10163-
molecular approaches to morphogenesis, diagnosis, 7.
epidemiology, taxonomy and genetics. Med Mycol 2002;
53. Peng T, Orsborn KI, Galgiani JN. Proline-rich vaccine
40:225-42.
candidate antigen of Coccidioides immitis: conservation
41. Herr RA, Tarcha EJ, Taborda PR, Taylor JW, Ajello L, among isolates and differential expressión with spherule
Mendoza L. Phylogenetic analysis of Lacazia loboi maturation. J Infect Dis 1999;179:518-21.

223
MONTES B., RESTREPO A., McEWEN J.G. Biomédica 2003;23:213-24

54. Mesa AC, Reyes M, Pérez A, Navarro H, Souza V, 55. McEwen JG, Montes BA, García EA, Bagagli E,
Zúñiga G, et al. Phenotyping and genotyping of Restrepo A, Taylor JW. Paracoccidioidomycosis:
Sporothrix schenkii isolates according to geographic evolution and strain typing. Annu Rev Biomed Sci 2002
origin and clinical form of sporotrichosis. J. Clin Microbiol (Special issue): 22.
2002;40:3004-11.

Glosario Taxón: grupo de organismos, animales o vegetales,


cualquiera que sea su categoría. Las categorías
Sistemática: organización de conocimientos según taxonómicas de uso corriente son: reino, clase, orden,
determinados conceptos o criterios. Clasificación natural familia, género y especie.
de los seres vivos, basadas principalmente en sus
relaciones filogenéticas, utilizando para ello criterios
Grupo monofilético: grupo de organismos compuesto
paleontológicos, morfológicos, genéticos, citológicos, por individuos descendientes de un ancestro común.
embrio-lógicos, bioquímicos, etc. Polifilia, grupo polifilético: grupo de organismos cuyos
Sistemática filogenética: un acercamiento a la miembros descienden de ancestros diferentes. Se
sistemática que procura recobrar las relaciones considera un grupo filogenética-mente “artificial”.
filogenéticas (genealógicas) entre grupos de organismos
Carácter: atributo o característica de un organismo que
y producir clasificaciones que reflejen exactamente esas
puede servir de base para comparaciones con otros
relaciones genealógicas. La teoría y la práctica de la
sistemática filogenética se definen, así mismo, como
organismos. Las diferentes formas de un carácter se
conocen como estados del carácter.
filogenia.

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