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ECOLOGIA DE HEMIEPFITAS ESTRANGULADORAS NO PARQUE ESTADUAL DA ILHA DO CARDOSO

LUS FRANCISCO MELLO COELHO

Dissertao apresentada ao Instituto de Biocincias da Universidade Estadual Paulista Julio de Mesquita Filho, Campus de Rio Claro, para a obteno do ttulo de Mestre em Cincias Biolgicas (rea de Concentrao: Biologia Vegetal).

Rio Claro Estado de So Paulo Brasil Novembro de 2005

ECOLOGIA DE HEMIEPFITAS ESTRANGULADORAS NO PARQUE ESTADUAL DA ILHA DO CARDOSO

LUS FRANCISCO MELLO COELHO

Orientador: Prof. Dr. MARCO AURLIO PIZO

Dissertao apresentada ao Instituto de Biocincias da Universidade Estadual Paulista Julio de Mesquita Filho, Campus de Rio Claro, para a obteno do ttulo de Mestre em Cincias Biolgicas (rea de Concentrao: Biologia Vegetal).

Rio Claro Estado de So Paulo Brasil Novembro de 2005

AGRADECIMENTOS Ao meu pai, minha me e minha irm pelo apoio e compreenso irrestritos durante todos os anos da minha vida. Ao prof. Dr. Marco Aurlio Pizo pelo apoio e encorajamento durante todo o perodo do meu mestrado e pelas valorosas sugestes e crticas durante a elaborao da verso final da dissertao. Ao Dr. Sergio Romaniuc e a Lvia Ribeiro do Instituto de Botnica de So Paulo pelos esclarecimentos sobre a taxonomia de figueiras. Ao prof. Dr. Srvio Ribeiro da Universidade Federal de Ouro Preto e a profa. Dra. Talita Fontoura da Universidade Estadual de Santa Cruz, pelos esforos em estabelecer um programa de treinamento em ecologia de dossel florestal no Brasil. E a todos os participantes do curso de Ecologia de Dossel realizado em 2003. Ao CNPq pela bolsa de estudos concedida atravs do programa de psgraduao em Biologia Vegetal do Departamento de Botnica da UNESP de Rio Claro e Idea Wild pelos equipamentos cedidos ao projeto. Ao Grupo de Fenologia e Disperso de Sementes da UNESP de Rio Claro, ao Instituto de Pesquisas Canania (IPeC) e direo do Parque Estadual da Ilha do Cardoso pelo apoio logstico durante o perodo de campo. Ao prof. Dr. Jos V. Elias Bernardi da Universidade Federal de Rondnia, por ter me cedido uma cpia do mapa da Ilha do Cardoso digitalizado. Ao Marcelo Carvalho (Passos) que me acompanhou por mais de dois teros do perodo de campo, pela amizade e companheirismo durante esse perodo. Passos, valeu mesmo!! Ao Luiz Alberti, ao Carleto, ao Banana, ao Rodrigo (Bozo) e ao Pepininho que me ajudaram durante as etapas finais do campo. Muito obrigado a todos pela ajuda e pela excelente companhia. A todos os pesquisadores com os quais convivi e troquei experincias durante o perodo que estivemos juntos na Ilha do Cardoso.

Maria e ao Mrcio pelos excelentes momentos regados a boa comida e muita msica na pousada Via Maria. Aos moradores da comunidade de Itacuru, pelas conversas e forrs no bar do Serginho e aos monitores ambientais Selmo, Rafael, Juninho e Ari pela amizade e pela troca de figurinhas da Ilha do Cardoso. A todos novos amigos que fiz em Canania, especialmente a Hel e a galera do IPeC, e a toda a velha guarda rio-clarense e paulistana, valeu galera!!

NDICE

NDICE DE FIGURAS ..........................................................................................ii NDICE DE TABELAS......................................................................................... v RESUMO ............................................................................................................vi ABSTRACT .........................................................................................................ix 1-INTRODUO................................................................................................. 1 2. REVISO DA LITERATURA ........................................................................... 4 3. MATERIAL E MTODOS.............................................................................. 12 3.1 rea de estudo ........................................................................................ 12 3.2 Metodologia ............................................................................................. 17 3.3 Anlise dos Dados................................................................................... 22 4-RESULTADOS............................................................................................... 25 4.1 Riqueza e densidade ............................................................................... 25 4.2 Estrutura e hierarquia de tamanho .......................................................... 28 4.3 Padres de distribuio espacial ............................................................. 31 4.4 Uso do dossel florestal ............................................................................ 35 5-DISCUSSO.................................................................................................. 44 5.1 Riqueza e densidade ............................................................................... 44 5.2 Estrutura e hierarquia de tamanho .......................................................... 49 5.3 Padres de distribuio espacial ............................................................. 54 5.4 Uso do dossel florestal ............................................................................ 60 6-CONCLUSES.............................................................................................. 66 7-CONSIDERAES FINAIS ........................................................................... 68 8-LITERATURA CITADA .................................................................................. 70 APNDICE........................................................................................................ 77 Anexo 1 : fotos de Coussapoa microcarpa .................................................... 78 Anexo 2 fotos das espcies de Ficus ........................................................... 80

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NDICE DE FIGURAS Figura 1 - Mapa topogrfico da Ilha do Cardoso, com drenagem representada, e com linhas de nvel desenhadas de 200 em 200 m. modificado a partir de Melo (1993).........................................................................14 Figura 2 - Mapa temtico dos tipos de vegetao ocorrentes na Ilha do Cardoso. Fonte: Bernardi, 2001........................................................15 Figura 3 - Vista da plancie e encosta a partir do Ncleo Perequ. As regies A e B, indicam no mapa os locais de amostragem para as reas de plancie e encosta respectivamente, a estrada avistada na foto a transcardoso (foto de EDUARDO NAKANO)....................................16 Figura 4 - Mapa com a localizao das trs trilhas de estudo (em vermelho) com o contorno das parcelas em preto e os respectivos nomes das trilhas. indica a localizao do alojamento e o tringulo verde a localizao de uma represa desativada de pequeno porte...............17 Figura 5 - Distribuio por classes de ARP (rea da seco da raiz altura do peito em cm2) de Coussapoa microcarpa (N = 125) amostrados nas reas de encosta e plancie do Parque Estadual da Ilha do Cardoso. A diferena entre cada classe contgua equivale a uma diferena de 10 cm de dimetro.............................................................................28 Figura 6 - Distribuio por classes de ARP (rea da seco da raiz altura do peito em cm2) de Ficus spp. (N = 28) amostrados nas reas de encosta e plancie do Parque Estadual da Ilha do Cardoso, a

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diferena entre cada classe contgua equivale a uma diferena de 10 cm de dimetro..................................................................................28 Figura 7 - Distribuio por classes de altura mxima (m) dos indivduos de Coussapoa ((a), N = 84) e Ficus spp. ((b), N = 22) nos dois ambientes amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso......29 Figura 8 - Curvas de Lorenz, referentes s medidas de ARP (rea da seco da raiz altura do peito em cm2) para as Coussapoas (N = 125) e as Ficus spp. (N = 28) amostradas no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.............................................................................................30 Figura 9 - Distribuio espacial da hemiepfitas amostradas na trilha da Captao...........................................................................................32 Figura 10 - Distribuio espacial da hemiepfitas amostradas na trilha D&E....32 Figura 11 - Distribuio espacial de Coussapoa microcarpa na trilha da Encosta no Parque Estadual da Ilha do Cardoso...........................................33 Figura 12 - Distribuio espacial de Ficus spp. amostrados na trilha da Encosta no Parque Estadual da Ilha do Cardoso...........................................34 Figura 13 - Estatsticas descritivas para a altura de estabelecimento para: (a) Coussapoa (Nplancie= 54, Nencosta= 46) e (b) Ficus (Nplancie= 18, Nencosta= 14). Onde = mdia, = Erro Padro e = Desvio

Padro...............................................................................................35 Figura 14 Distribuio por classes de altura de estabelecimento para jovens (no reprodutivos, N = 41) e adultos (reprodutivos, N = 22) de Coussapoa microcarpa amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.............................................................................................36 Figura 15 - Distribuio por classes de altura mxima dos hospedeiros dos indivduos de (a) Coussapoa, N = 97 e (b) Ficus, N = 29 amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso...........................................37 Figura 16 - Distribuio por classes de dimetro na altura do peito (cm) dos hospedeiros dos indivduos de (a) Coussapoa, N = 124 e (b) Ficus, N = 35 amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso...............38 Figura 17 - Locais de estabelecimento para indivduos de (a) Coussapoa (N = 64) e (b) Ficus (N = 18) amostradas no Parque Estadual da Ilha do

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Cardoso. Legenda: I- forquilha, II- sobre tronco, III- sobre galho, IVn, V- fenda e VI- topo de galho morto.............................................39 Figura 18 - Locais de estabelecimento para jovens (N = 38) e adultos (N = 17) de Coussapoa microcarpa amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso. Legenda: I- forquilha, II- sobre tronco, III- sobre galho, IV- n.................................................................................................40 Figura 19 Distribuio por tipo de substrato para indivduos de Coussapoa (N = 27) e Ficus (N = 9) amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.............................................................................................40 Figura 20 - Correlao de Spearman entre DHOLE (dimetro do hospedeiro no local de estabelecimento) e DALE (dimetro da hemiepfita no local de estabelecimento) para os indivduos de (a) Coussapoa (N = 54) e (b) Ficus (N = 18) amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.............................................................................................41

NDICE DE TABELAS Tabela 1 - Nmero de indivduos para as espcies de hemiepfitas amostradas no Parque Estadual da Ilha do Cardoso............................................26 Tabela 2 - Densidade das hemiepfitas estranguladoras amostradas nas parcelas montadas no Parque Estadual da Ilha do Cardoso, com o nmero de indivduos amostrados entre parnteses.........................27 Tabela 3 - Estatsticas descritivas para dimetro do hospedeiro no local de estabelecimento das hospedeiros de Ficus e Coussapoa amostrados na ilha do Cardoso............................................................................42 Tabela 4 - Indicadores de dano ao hospedeira por Ficus e Coussapoa. Legenda: Qu = nmero de hospedeiros cujo local de estabelecimento quebrou, In = nmero de hospedeiros com local de estabelecimento intacto, VL = nmero de indivduos de vida livre, Hemi = nmero de hemiepfitas.......................................................................................43 Tabela 5 - Densidade e diversidade de figueiras estranguladoras em outros estudos. Legenda para as Fases da vida de uma hemiepfita primria: Epi = epfita; Hemi = hemiepfita; VL = vida livre; Ad = indivduos reprodutivos......................................................................47

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RESUMO

ECOLOGIA DE HEMIEPFITAS ESTRANGULADORAS NO PARQUE ESTADUAL DA ILHA DO CARDOSO

Hemiepfitas estranguladoras so plantas que crescem sobre rvores (hospedeiros) e posteriormente enviam razes para conexo com o solo. Depois de alcanar o estoque de gua e nutrientes do solo se desenvolvem at atingir um grande porte e se tornarem capazes de se auto sustentar. Durante seu desenvolvimento competem com os hospedeiros por oportunidades de expanso da copa e por gua e nutrientes do solo, alm de afetarem negativamente a translocao de gua e nutrientes pelo sistema vascular de seu hospedeiro devido constrio provocada no fuste e galhos do hospedeiro pelo sistema de razes estrangulantes tpico dessas plantas. Podendo provocar assim a morte prematura das hospedeiras. Apesar de serem componentes importantes de florestas tropicais, estudos sobre a estrutura populacional de hemiepfitas estranguladoras so raros, aspecto este que norteou os objetivos do presente trabalho, que tem como proposta levantar a riqueza e densidade das hemiepfitas estranguladoras, analisar e comparar a estrutura populacional e as formas de utilizao do dossel florestal entre os gneros estudados. O estudo foi conduzido nas reas de Floresta Tropical Pluvial da Serra do Mar e de Floresta Tropical Pluvial de Plancie Litornea, ambas situadas no Parque Estadual da Ilha do Cardoso (PEIC), no extremo sul do litoral paulista. Foram percorridas uma trilha na encosta (1,2 km) e duas na plancie (500 m e 460 m). Todas as hemiepfitas estranguladoras conectadas ao solo localizadas a 7 m de

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cada lado da trilha da encosta e a 10 m de cada lado das trilhas da plancie foram amostradas, totalizando 1,68 ha amostrados na encosta e 1,74 ha amostrados na plancie. As reas amostradas na plancie e na encosta foram subdivididas em parcelas de 100 m2 para anlise do padro de distribuio espacial dos gneros. De cada hemiepfita amostrada foram coletados o permetro da raiz na altura do peito (convertido posteriormente para rea da seco da raiz - ARP), a altura e local de estabelecimento na hospedeira, a altura mxima da hemiepfita, o dimetro do caule da hemiepfita logo acima do local de estabelecimento e o substrato presente no local de estabelecimento. Das hospedeiras foram registrados a altura mxima, o dimetro na altura do peito e o dimetro na altura do local de estabelecimento. Tambm se registrou a quebra do local de estabelecimento causada pelo desenvolvimento da hemiepfita e o nmero de hemiepfitas que atingiram o estgio de vida livre. Foram amostradas sete espcies de hemiepfitas estranguladoras, Coussapoa microcarpa (Schott) Rizzini (Cecropiaceae) e seis espcies de Ficus (Moraceae). Coussapoa microcarpa foi cerca de quatro vezes mais abundante que Ficus spp. (36 e 8 ind/ha, respectivamente). Entretanto, a somatria dos valores de ARP para figueiras foi quase trs vezes maior que para coussapoas, atestando o maior porte alcanado pelos representantes do gnero Ficus. A distribuio da populao de C. microcarpa por classes de tamanho foi mais contnua que para figueiras, indicando uma maior capacidade de regenerao da populao de coussapoa. O padro de distribuio espacial de ambos os gneros parece tender para o aleatrio, principalmente no caso das coussapoas, que aparentam ser extremamente generalistas quanto especificidade do hospedeiro. Os indivduos estudados se estabeleceram predominantemente no sub-bosque e alocaram sua copa no dossel florestal. As figueiras so aparentemente mais exigentes quanto altura de estabelecimento em seus hospedeiros, pois apenas para elas a altura de estabelecimento foi significativamente maior na encosta. Os locais de estabelecimento no hospedeiro no foram significativamente diferentes entre os dois gneros, que ocorreram predominantemente sobre forquilhas. Quanto ao dimetro do local de estabelecimento, figueiras se estabeleceram em locais com dimetro

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significativamente maior que as coussapoas, que por sua vez foi a nica espcie que apresentou correlao significativa entre o dimetro do caule da hemiepfita logo acima do local de estabelecimento e o dimetro do hospedeiro no local de estabelecimento. Aparentemente os melhores lugares para o desenvolvimento das coussapoas no condizem com os locais mais comuns de estabelecimento, pois houve diferena entre juvenis e adultos de C. microcarpa quanto aos locais de estabelecimento e o dimetro desses locais nos hospedeiros. Apesar dos jovens ocorrerem com freqncia sobre ns de suas hospedeiras e sobre galhos ou tronco de pequeno dimetro, no foram amostrados adultos estabelecidos sobre locais com estas caractersticas. Os dois gneros amostrados causam dano letal ao hospedeiro e no diferem quanto aotipo ou freqncia do impacto sobre os hospedeiros, apesar dos diferentes padres morfolgicos do sistema de razes estrangulantes de cada gnero. As hemiepfitas estranguladoras ocorrem em alta densidade na Ilha do Cardoso e, pelos aspectos de sua ecologia aqui investigados, exercem importante papel na estrutura e regenerao do dossel florestal. Palavras chave: Hemiepfitas, mata-pau, figueira, Ficus, Coussapoa, Mata Atlntica, ecologia de dossel, estrutura de populao.

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ABSTRACT ECOLOGY OF STRANGLING HEMIEPIPHYTES IN CARDOSO ISLAND STATE PARK Strangling hemiepiphytes are plants that grow in trees (hosts) and later send their roots to connect with the soil. After reaching the water supply and nutrients in the soil, they evolve to a considerable size and are capable of self-support. Throughout their development they compete with their hosts for opportunities to expand their crowns and to get water and soil nutrients, besides negatively affecting water and nutrients translocation through the vascular system of their host by constricting the host trunk and branch using the root-constrictor system typical of such plants. Therefore, they can cause premature death of their hosts. Despite being important elements in tropical forests, studies of the population structure of strangling hemiepiphytes are rare. This study aims at investigating the richness and density of these strangling hemiepiphytes to further compare population structure of two genera and the ways each uses the forest canopy. The study was conducted in the Plain Tropical Forest and in the Slope Tropical Forest areas within the Cardoso Island State Park (PEIC), situated in the extreme south of the coast of the state of So Paulo, southeast Brazil. One trail (1.2 km length) was explored on the slope, and two other on the plain (500 m and 460 m). All the strangling hemiepiphytes connected to the soil at 7 m on each side of the slope trail and at 10 m of each plain trail were sampled, totaling 1.68 ha sampled for the slope and 1.74 ha sampled for the plain. The areas

sampled in the plain and in the slope were subdivided in contiguous plots of 100 sq meters each for the analysis of spatial distribution pattern of the genera. For each sampled strangling hemiepiphyte data collected was the root perimeter at breast height (later converted to the root section area -ABR), height and establishment site in the host tree, the hemiepiphyte maximum height, the diameter of the hemiepiphyte stem located just above the establishment point, and the existing substrate in the establishment spot. For the hosts, data collected was maximum height, diameter at breast height and diameter at establishment point. It was also recorded the breach of the host in the establishment site caused by the hemiepiphyte growth and the number of hemiepiphytes that reached the free-standing stage. Seven species of strangling hemiepiphytes Coussapoa microcarpa (Cecropiacea) and six species of Ficus (Moraceae) have been sampled. Coussapoa microcarpa (coussapoa(s)) were four times more abundant than Ficus spp. (36 and 8 ind/ha, respectively). However, the total ABR for Ficus trees was nearly three times higher than for coussapoas, confirming the bigger size achieved by the Ficus genus. The distribution of C. microcarpa population per size classes was more continuous than for Ficus trees, indicating a higher capacity of regeneration for the coussapoa population. The spatial distribution pattern for both genera seems to be random, especially in the case of coussapoas, which seem to be extremely more generalistic regarding hosts specificities. Both genera established themselves predominantly in the understory and located their crowns in the forest canopy. Ficus trees are apparently more demanding about their host height for establishment, since only for them hosts height was significantly higher in the slope area. Heights of establishment sites in the host were not significantly different between the two genera, and they occurred predominantly on forks. As for the diameter in the establishment sites, Ficus trees settled on sites with a significantly wider diameter than the ones chosen by coussapoas, which, in turn, were the only genus to present a strong correlation between the hemiepiphyte stem diameter just above the establishment site and the host diameter in the place of settlement. Apparently the best places for coussapoas grow and eventually reach maturity do not coincide with the most common

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establishment sites, since differences were observed between C. microcarpa young and adults regarding the settlement places and the diameter of such places in the hosts. Although the young ones frequently occur on knots and on branches or small diameter trunks, no adults were sampled in places with the previous features. Both sampled genera cause lethal damage to the host and do not differ in terms of type or frequency of impact over the hosts, despite the different morphological patterns in the strangling roots systems of each genus. The strangling hemiepiphytes occur in a high density on Cardoso island, and, because of their distinctive biological aspects discussed above, play an important role in the structuring and regeneration of forest canopy. Key words: Hemiepiphytes, strangler, fig, Ficus, Coussapoa, atlantic rainforest, canopy ecology, population structure.

1-INTRODUO O dossel considerado fsica e biologicamente como um dos mais importantes componentes das florestas tropicais porm, paradoxalmente, um dos ambientes florestais menos conhecido do mundo. As epfitas so elementos caractersticos do dossel de florestas tropicais. So plantas que crescem sobre troncos e galhos de rvores, porm sem manter nenhuma relao metablica com elas. Suas sementes so dispersas tipicamente por aves, mamferos e pelo vento (BENZING, 1995; GONALVES & WAECHTER, 2003). As plantas que sustentam as epfitas so denominadas forfitos, hospedeiras ou simplesmente suporte. As epfitas so divididas em holoepfitas, ou epfitas verdadeiras, que so aquelas que cumprem todas as etapas de seu ciclo vital sobre o hospedeiro (ZOTZ & ANDRADE, 2002), e hemiepfitas, que mudam a estratgia de sobrevivncia durante seu tempo de vida, permanecendo conectadas ao solo durante parte de seu desenvolvimento (MOFFETT, 1993). As hemiepfitas so classificadas em primrias ou secundrias e em lenhosas ou herbceas. Primrias so aquelas que germinam sobre uma rvore como epfitas e posteriormente lanam suas razes ao solo, e as secundrias nascem no solo e ascendem pelo tronco das hospedeiras, podendo perder posteriormente o contato com o solo (ZOTZ & ANDRADE, 2002). As hemiepfitas secundrias so em sua maioria monocotiledneas e pertencem principalmente famlia Araceae (ZOTZ & ANDRADE, 2002).

Entre

as

hemiepfitas

primrias

lenhosas

se

destacam

as

estranguladoras. Essas plantas iniciam a vida sobre rvores, seu sistema de raiz primrio efmero e responsvel por assegurar a fixao e nutrio da hemiepfita durante a fase epiftica de seu desenvolvimento (PRSPERI et al., 2001), podendo, inclusive, armazenar gua e nutrientes em razes tuberosas (WILLIAN-LINERA & LAWTON, 1995; ver anexo 2). Posteriormente as plntulas lanam razes adventcias com rpido crescimento que, aps alcanar o solo, comeam a envolver o hospedeiro e afetar por constrio a translocao de gua e nutrientes ao longo dos vasos do fuste e galhos (PRSPERI et al., 2001; ZOTS & ANDRADE, 2002). Esse processo associado competio por espao e luz entre as copas da hospedeira e da hemiepfita e competio por gua e nutrientes entre suas razes, freqentemente culmina com a morte do hospedeiro (LAWTON & WILLIANS-LINERA, 1996). Geralmente nesse momento a hemiepfita possui um sistema de razes adventcias capazes de suport-la. Portanto as hemiepfitas estranguladoras atravessam trs fases durante seu desenvolvimento: epiftica, hemiepiftica e arbrea ou de vida livre. Os representantes mais conhecidos dessa guilda so as figueiras mata-pau (Ficus, Moraceae). Apesar das hemiepfitas primrias constiturem um importante componente fsico e ecolgico em muitos ecossistemas tropicais, e ser comum a coexistncia de diversas espcies de hemiepfitas estranguladoras em uma mesma rea (JANZEN, 1979; TODZIA, 1986; MICHALOUD & MICHALOUDPELLETIER, 1987), o conhecimento sobre essas plantas muito pequeno e concentrado no gnero Ficus (CLARK & CLARK, 1990; WILLIAN-LINERA & LAWTON, 1995). Estudos realizados com o gnero Ficus mostraram que a densidade e adistribuio das figueiras hemiepfitas esto associadas a uma srie de fatores que influenciam na sua germinao e estabelecimento, tais como luminosidade, predao de sementes, umidade, presena de dispersores de sementes e local de deposio das sementes nos hospedeiros (LAMAN, 1995a; ATHREYA, 1999), alm de caractersticas associadas s rvores hospedeiras, como textura da casca, arquitetura da copa da hospedeira e presena de nutrientes em fendas, forquilhas ou no tronco do hospedeiro

(LAMAN, 1996a; DANIELS & LAWTON, 1991; MICHALOUD & MICHALOUDPELLETIER, 1987). A importncia ecolgica das hemiepfitas primrias tem sido associada ao seu papel na estrutura e dinmica do dossel florestal (PRSPERI et al., 2001; LAWTON & WILLIANS-LINERA, 1996) e importncia de seus frutos como recurso alimentar para frugvoros, especialmente no caso do gnero Ficus (TERBORGH, 1986). Esse estudo enfocou algumas caractersticas ecolgicas e populacionais de dois gneros de hemiepfitas estranguladoras presentes na Mata Atlntica do litoral sudeste de So Paulo, Ficus (Moraceae) e Coussapoa (Cecropiaceae). O gnero Ficus possui 59 espcies no Brasil (CARAUTA, 1989), 54 pertencentes ao subgnero Urostigma no qual o hemiepifitismo freqente e cinco ao subgnero Pharmacosycea em que o hemiepifitismo raro. Pelo menos 15 espcies de figueiras j foram registradas no estado de So Paulo (CARAUTA, 2002), entretanto a taxonomia desse grupo ainda est pouco definida e cada espcie apresenta freqentemente mais de uma sinonmia botnica (CARAUTA, 2002). O gnero Coussapoa exclusivo dos neotrpicos e menos conhecido, existindo divergncia at mesmo quanto a sua manuteno na famlia Cecropiaceae, pois suas caractersticas taxonmicas o aproximam da famlia Moraceae (SERGIO ROMANIUC, comunicao pessoal). So conhecidas 20 espcies de Coussapoa com hbito hemiepiftico (WILLIANS-LINERA & LAWTON, 1995), entretanto o conhecimento das espcies nativas do Brasil restrito a levantamentos florsticos e fitossociolgicos (RIBEIRO et al., 1999; DIAS, 2005). Este trabalho analisa a riqueza e densidade das hemiepfitas estranguladoras, compara a estrutura populacional e as formas de utilizao do dossel florestal pelos dois gneros estudados. Especificamente pretende-se responder s seguintes perguntas: (1) os gneros amostrados diferem quanto aos locais, altura e substrato de estabelecimento nos hospedeiros? (2) jovens e adultos de Coussapoa microcarpa (Schott) Rizzini diferem quanto aos locais, altura e substrato de estabelecimento nos hospedeiros? (3) os gneros estudados diferem quanto ao tipo e intensidade de dano causado sobre os hospedeiros?

2. REVISO DA LITERATURA O hbito epiftico propicia numerosas vantagens para as plantas. Aumentar a disponibilidade de luz a mais evidente, mas as epfitas tambm evitam os efeitos negativos da inundao e do fogo (WILLIANS-LINERA & LAWTON, 1995). PUTZ & SUSILO (1994) verificaram que figueiras hemiepfitas adultas desenvolvem, por meio de brotamentos, novas conexes com o solo quando a parte basal de suas razes destruda pelo fogo. Porm estudos relacionando o efeito de incndios e inundaes sobre a dinmica de populaes de hemiepfitas so raros. Contudo, por no manterem contato com o solo, a fase epiftica das hemiepfitas enfrenta srias restries ambientais como, por exemplo, escassez de gua e nutrientes, o que leva estas plantas a dependerem dos recursos retidos sobre seu local de estabelecimento e da umidade proporcionada pelas chuvas, pelo orvalho e por neblinas (DISLICH, 1996). Algumas adaptaes parecem ter surgido para contornar essa limitao. Por exemplo, o sistema fotossinttico CAM (Metabolismo cido das Crassulceas), tpico de algumas clusiceas hemiepfitas, atravs do qual as plantas minimizam a perda de gua durante a absoro de CO2 realizando esse processo durante a noite e armazenando o CO2 no interior das folhas at o dia seguinte, quando utilizam-no na presena de luz (TING et al., 1987) ou no caso das figueiras, que possuem uma menor densidade de estmatos nas folhas durante a fase epiftica em relao fase hemiepiftica (HOLBROOK & PUTZ, 1996). Adaptaes morfolgicas tambm podem ser notadas, como os tanques

formados por bromlias para acmulo de gua e o padro estolonfero de algumas hemiepfitas (arceas) que otimizam a rea de substrato disponvel em relao biomassa do indivduo (DISLISH, 1996). A maior intensidade de ventos e a instabilidade inerente ao tipo de substrato representam dificuldades adicionais enfrentadas pelas hemiepfitas, pois os galhos do hospedeiro esto em constante crescimento e so suscetveis quebra (ZOTZ & ANDRADE, 2002). So conhecidas 823 espcies de hemiepfitas primrias com distribuio pantropical e agrupadas em 40 gneros e 23 famlias (WILLIANS-LINERA & LAWTON, 1995; PRSPERI et al., 2001). A maioria delas so lenhosas e pertencentes s famlias Moraceae, Clusiaceae, Araliaceae e Cecropiaceae. A distribuio filogentica do hbito hemiepiftico sugere que essa forma de vida evoluiu independentemente em vrias famlias de plantas (WILLIANS-LINERA & LAWTON, 1995). Os gneros Ficus (Moraceae), Clusia (Clusiaceae), Schefflera (Araliaceae), Coussapoa (Cecropiaceae) e os gneros de Melastomataceae Blakea e Topobea agregam 90% de todas as hemiepfitas primrias conhecidas (WILLIANS-LINERA & LAWTON, 1995). O gnero Ficus conta com cerca de 800 espcies com distribuio pantropical, das quais cerca de 500 so hemiepfitas. Das 145 espcies conhecidas do gnero Clusia, 85 espcies apresentam hbito hemiepiftico, na maioria das vezes facultativo. Clusiceas so distribudas na regio tropical dos continentes americano e africano. O gnero Schefflera composto por 200 espcies com distribuio pantropical, com 60 espcies de hemiepfitas. Os dois gneros de melastomatcea abrangem 120 espcies distribudas nos neotrpicos, das quais 80 so hemiepfitas. Dentre as 45 espcies de Coussapoa apenas 20 possuem hbito hemiepiftico. Entretanto, aparentemente apenas Ficus e Coussapoa causam dano letal ao hospedeiro (TING et al., 1987). Alm da alta diversidade, as hemiepfitas compreendem um grupo de grande variedade em relao s formas de crescimento. PRSPERI et al. (2001) reconheceram trs hbitos para hemiepfitas primrias, arborescente, arbustivo e lianescente. As arborescentes so aquelas que apresentam

crescimento ereto a partir do local de estabelecimento, com grande desenvolvimento do tronco, permitindo a formao de sua copa acima da copa de sua hospedeira; so exemplos desse tipo diversas espcies do gnero Ficus (Moraceae). As arbustivas apresentam um pequeno desenvolvimento do tronco, dispondo sua copa no interior ou na lateral da copa de sua hospedeira; diversas espcies de hemiepfitas dos gneros Clusia e Coussapoa representam essa categoria. Finalmente, as lianescentes, como por exemplo os representantes das famlias Melastomataceae (gnero Blakea) e Clusiaceae (Clusia cuneata), desenvolvem vrios mdulos de crescimento com estruturas de fixao que se projetam pelos galhos da copa do hospedeiro gerando uma copa fragmentada, assumindo assim um padro de crescimento semelhante ao das lianas. LAWTON & WILLIANS-LINERA (1996) subdividem as hemiepfitas arbustivas em eretas, escandentes e pendentes. Hemiepfitas podem ser permanentes e incapazes de se auto sustentar (Clusiaceae e Araliaceae entre outras famlias), ou estranguladoras (Moraceae e Cecropiaceae, entre outras) cujas razes alcanam uma biomassa capaz de sustentar essas plantas no ltimo estgio de sua vida (TODZIA, 1986). As estranguladoras apresentam crescimento arborescente, enquanto as permanentes geralmente so arbustivas ou lianescentes. Hemiepfitas tambm variam quanto plasticidade do hbito, que pode ser obrigatrio, facultativo ou acidental. As obrigatrias, como as estranguladoras, apesar de algumas vezes se estabelecerem sobre rochas (CARAUTA, 2002) e at como espcies arbreas (obs. pessoal), ocorrem predominantemente sobre rvores suporte. Clusia criuva Camb.(Clusiaceae), que ocorre como arbusto terrestre, arvoreta ou hemiepfita na Ilha do Cardoso (obs. pessoal), e Didymopanax Pittieri Marchal., espcie de Araliaceae intolerante sombra que ocorre como rvore e como hemiepfita primria em florestas no Panam e na Costa Rica (WILLIANS-LINERA & LAWTON, 1996), so exemplos de hemiepfitas facultativas. Entre as acidentais h algumas palmeiras de pequeno porte (Geonoma) e algumas espcies do gnero Cecropia. A ocorrncia de hemiepfitas acidentais mais comum em florestas tropicais ombrfilas e nebulosas (LAWTON & WILLIANS-LINERA, 1996).

Em relao competio entre as razes das hemiepfitas e do hospedeiro existem duas situaes, hemiepfitas que enviam suas razes anexadas ao fuste do hospedeiro (ex. gneros Coussapoa e Ficus) e hemiepfitas que lanam razes em linha reta para o solo, cruzando o estrato vertical pelo ar (algumas Araceae, ex. Philodendrom). A competio com o hospedeiro maior quando o volume de solo explorado por ambas as razes for o mesmo e menor quanto maior a distncia que as razes da hemiepfita estiverem da base do fuste do hospedeiro (LAWTON & WILLIANS-LINERA, 1996). Para ambos os casos o porte da espcie de hemiepfita influencia na intensidade da competio, pois espcies menores necessitam de uma menor quantidade de gua e nutrientes. A condio nutricional no local de estabelecimento aparentemente no um grande limitante ao desenvolvimento das hemiepfitas. PUTZ & HOLBROOK (1989) observaram, em um estudo na Venezuela, que as folhas de epfitas de Ficus trigonata L. e Ficus pertusa L. f. contm maiores concentraes de nitrognio, potssio e fsforo que os indivduos conectados ao solo. Para Didymopanax pittieri (Araliaceae) no foi encontrada diferena significativa entre a concentrao de micronutrientes nas folhas de indivduos epifticos e conectados ao solo. Entre os macronutrientes, apenas magnsio foi encontrado em maior concentrao em folhas de D. pittieri epfitas (FEILD et al., 1996). Devido s razes primrias de D. pittieri alcanarem 2 m de comprimento e explorarem uma alta variedade de microstios no dossel, como touceiras de musgos, forquilhas e cavidades com acmulo de material orgnico, FEILD et al. (1996) sugeriram que o desenvolvimento de razes adventcias seja importante para aumentar a disponibilidade de gua e promover a estabilidade fsica enquanto D. pittieri se desenvolve. Porm, o porte alcanado por algumas hemiepfitas sugere um alto consumo de gua e nutrientes e, para isso, a conexo com o solo uma importante adaptao. Apesar das hemiepfitas nunca manterem contato metablico com suas hospedeiras, o acesso direto ao solo permite s hemiepfitas lenhosas alcanar grande porte e causar dano fsico suas hospedeiras, sendo portanto consideradas parasitas estruturais (WILLIANS-LINERA & LAWTON, 1995;

ZOTZ & ANDRADE, 2002). O tipo de dano causado nos hospedeiros varia entre as espcies de hemiepfitas primrias, podendo ser desde letal at aparentemente nulo (LAWTON & WILLIANS-LINERA, 1996). Hemiepfitas permanentes causam um dano menor em suas hospedeiras, devido, inclusive, a possveis mecanismos desenvolvidos para anular ou minimizar o dano hospedeira (TODZIA, 1986). Como exemplo de tais mecanismos h o porte arbustivo e o direcionamento da copa a espaos abertos no dossel evitando assim o sombreamento da copa da hospedeira (CLARK & CLARK, 1990; LAWTON & WILLIANS-LINERA, 1996). Esse padro direcionado de alocao da copa de algumas hemiepfitas permanentes (ex. Coussapoa) tem uma importante funo na estrutura do dossel por atuarem como remendos que ocupam os espaos entre as copas das rvores (PRSPERI et al., 2001). Em alguns casos as hemiepfitas participam da regenerao de clareiras. Didymopanax pittieri (Araliaceae), por exemplo, se estabelece como epfita em rvores de dossel e, caso o hospedeiro caia, as epfitas ou hemiepfitas juvenis nele estabelecidas reorientam seu crescimento e alcanam a maturidade na clareira em regenerao, atingindo at 10 m de altura e 50 cm de dimetro na altura do peito (FEILD et al., 1996). Algumas espcies de hemiepfitas primrias permanentes de pequeno porte, como as pertencentes ao gnero Drymonia (Gesneriaceae), aparentemente causam um dano mnimo aos hospedeiro. Entretanto, muito pouco se sabe sobre essas espcies (LAWTON & WILLIANS-LINERA, 1996). Entre as hemiepfitas primrias, as espcies que afetam o sistema vascular de suas hospedeiras so geralmente as estranguladoras. As espcies estranguladoras claramente competem com suas hospedeiras por luz e espao para expanso da copa, alm de produzir uma rede de razes anexadas ao hospedeiro, ocasionando decrscimo nas taxas de crescimento e eventualmente a morte do hospedeiro (CLARK & CLARK, 1990; LAWTON & WILLIANS-LINERA, 1996). O estabelecimento das plntulas de hemiepfitas primrias depende de diversos fatores, tais como a quantidade de luz no local de deposio da semente (MICHALOUD & MICHALOUD-PELLETIER, 1987; PUTZ &

HOLBROOK, 1989), a capacidade de reteno de umidade e de reserva de nutrientes deste local (PUTZ & HOLBROOK, 1989; ZOTZ & ANDRADE, 2002), a altura e o substrato no local de deposio da semente (DANIELS & LAWTON, 1991; LAMAN, 1995a) e as caractersticas morfolgicas do hospedeiro (LAMAN, 1996a; ATHREYA, 1999). Diversos estudos tm demonstrado que existem hospedeiros mais suscetveis ao estabelecimento de hemiepfitas que outros (DANIELS & LAWTON, 1991; MICHALOUD & MICHALOUD-PELLETIER, 1987). Diversas caractersticas das hospedeiras, como textura da casca, arquitetura da copa, sndrome de disperso, deciduidade, capacidade de reteno de nutrientes e tempo de vida (TODZIA, 1986; DANIELS & LAWTON, 1991; ATHREYA, 1999) tm sido evocados para explicar a dependncia por certos txons de hospedeiros pelas hemiepfitas, porm ainda no foi possvel observar um padro geral que explique a associao entre hemiepfitas e seus hospedeiros. TODZIA (1986) observou no Panam que Hura crepitans L. (Euphorbiaceae) sustentava uma abundncia de hemiepfitas primrias lenhosas superior ao esperado pela sua densidade, e sups que a casca coberta por espinhos tpica dessa espcie estivesse determinando a maior ocorrncia de hemiepfitas em relao a outras quatro espcies de hospedeiras estudadas, uma vez que H. crepitans possui sndrome de disperso autocrica e , portanto, pouco atrativa aos frugvoros. Em um estudo conduzido na ndia, ATHREYA (1999) mostrou que a densidade de figueiras estranguladoras est relacionada com a densidade de seu hospedeiro mais comum, Vitex altissima L. (Verbenaceae), e relacionou essa associao ao fato dos indivduos de V. altissima apresentarem freqentemente cavidades em seus galhos e troncos, cavidades essas capazes de acumular gua e nutrientes necessrios ao desenvolvimento da hemiepfita at que esta alcance o solo. LAMAN (1996a) encontrou uma relao entre a altura de estabelecimento e a especializao em relao ao hospedeiro entre cinco espcies de figueiras estranguladoras em Bornu, constatando que as espcies que se estabeleciam em alturas maiores ocorriam com mais freqncia em determinados hospedeiros tpicos do dossel superior, enquanto

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as espcies que se estabeleciam em alturas menores utilizavam hospedeiros que no atingiam o dossel superior, sendo raras inclusive nos jovens de espcies tpicas do dossel superior. Em uma floresta tropical na Costa Rica, Ficus crassiuscula Warburg ex. Standley ocorreu com freqncia quatro vezes maior sobre Guarea tuisana (Meliaceae) do que o esperado pela sua densidade relativa (DANIELS & LAWTON, 1991). Guarea tuisiana possui uma copa densa e perene, porm espcies decduas no apresentaram nem menos nem mais hemiepfitas que o esperado. Por outro lado, Guarea tuisana apresenta casca rugosa e disperso zoocrica, porm outras espcies com as mesmas caractersticas no sustentavam mais hemiepfitas que o esperado pela sua densidade. Alm dessas caractersticas, G. tuisana tolerante sombra, de crescimento lento e vida longa. Ao final DANIELS & LAWTON (1991) concluram que os fatores que regem a associao entre hemiepfitas e suas hospedeiras podem ser complexos e no facilmente reconhecveis. Palmeiras, principalmente em reas abertas, parecem apresentar uma alta probabilidade de associao com figueiras hemiepfitas. TODZIA (1986) registrou para a Ilha de Barro Colorado (Panam), entre outras hemiepfitas primrias, apenas figueiras ocorrendo sobre a palmeira Scheelea zonensis. PUTZ & HOLBROOK (1989), em um estudo nos Llanos (Venezuela), registraram que as figueiras ocorrem predominantemente sobre palmeiras da espcie Copernicia tectorum (H.B.K.) Mart. e, no pantanal matogrossense, MARINHO-FILHO (1992) constatou uma alta abundncia de figueiras sobre trs espcies de palmeiras (Attalea speciosa, Acrocomia aculeata e principalmente sobre Scheelea phalerata). Os trs trabalhos consideraram que esse padro gerado pelo comportamento de alimentao de espcies de morcego do gnero Artibeus, pois esses animais se dirigem a um poleiro para consumir os figos coletados e as palmeiras so freqentemente escolhidas para este fim, o que aumenta a probabilidade de queda de propgulos de Ficus sobre o tronco e a coroa de bainhas destas palmeiras. Devido alta capacidade de acmulo de detritos orgnicos e umidade sobre as bainhas das folhas de palmeiras, as sementes depositadas teriam uma grande chance de sucesso no estabelecimento. Nesses casos, a arquitetura do hospedeiro e o

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comportamento do dispersor so determinantes para a associao figueira hemiepfita-hospedeiro. Em relao ao local de estabelecimento a maioria dos estudos realizados com espcies estranguladoras, apontam como microstios mais comuns forquilhas, sobre a metade superior do tronco, e sobre os galhos primrios (DANIELS & LAWTON, 1991; LAMAN, 1996a; ATHREYA, 1999). Em uma floresta tropical no Panam, TODZIA (1986) encontrou trs gneros de hemiepfitas permanentes (Cosmibuena (Rubiaceae), Havetiopsis (Clusiaceae) e Clusia) ocupando com intensidade semelhante toda a copa da hospedeira, desde o trecho final do fuste at a regio perifrica da copa, enquanto as espcies de Ficus ocorreram principalmente no trecho superior do fuste. Indicando que as figueiras seriam menos capazes de se estabelecer tanto na parte central, como na periferia da copa de seus hospedeiros. As diferenas interespecficas na distribuio dos gneros de hemiepfitas sobre os possveis locais de estabelecimento em seus hospedeiros, pode refletir diferenas nas necessidades para o estabelecimento das plntulas, variaes microclimticas entre diferentes regies no hospedeiro e comportamento dos agentes dispersores (TODZIA, 1986). Geralmente as hemiepfitas lenhosas se estabelecem no sub-bosque ou em estratos superiores (ATHREYA, 1999; PRSPERI et al., 2001) e especialmente para Ficus, LAMAN (1996a), demonstrou em um estudo com cinco espcies de figueiras estranguladoras que existem algumas mais especialistas quanto altura de estabelecimento que outras congneres. DANIELS & LAWTON (1991) encontraram diferena significativa entre a mdia da altura de estabelecimento entre jovens e adultos de Ficus crassiuscula em um estudo conduzido na Costa Rica, e em uma pesquisa realizada na ndia ATHREYA (1999) tambm observou diferenas significativas na mdia da altura de estabelecimento entre jovens e adultos de figueiras estranguladoras. Em mbos os estudos os indivduos jovens estabelecidos a menos de 4 m de altura tiveram aparentemente uma menor probabilidade de alcanar a maturidade. Reforando a importncia da luz durante o desenvolvimento das hemiepfitas primrias.

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3. MATERIAL E MTODOS 3.1 rea de estudo A Ilha do Cardoso est situada no extremo sul do litoral paulista, dentro do complexo estuarino-lagunar de Iguape Canania Paranagu. Limitada ao norte pelo paralelo 25o0305; ao sul, pelo paralelo 25o1818; a leste, pelo meridiano 47o5348; e a oeste, pelo meridiano 48o0542. O Parque Estadual da Ilha do Cardoso (PEIC) foi criado em 1962 atravs do decreto 40.319, passando a ser administrado pelo Instituto Florestal (MELO, 1993). Em 1978, foi criado o Centro de Pesquisas Aplicadas em Recursos Naturais da Ilha do Cardoso (CEPARNIC), que atualmente conhecido por Ncleo Perequ (MELO, 1993). A rea da Ilha do Cardoso , aproximadamente, de 15.000 ha, com um comprimento total de 30 km e largura mxima de 10 km. A forma da Ilha irregular, tendo sua poro norte alargada, e a parte sul formada por uma longa e estreita faixa arenosa, com largura mxima de 700 m. Ao norte ficam as ilhas Comprida e de Canania separadas pela Barra de Canania e a Baa de Trapand, a leste banhada pelo Oceano Atlntico e a oeste faz divisa com o continente pelo Canal de Ararapira (fig. 1). A topografia da ilha predominantemente montanhosa, com morros que alcanam mais de 800 m de altitude em sua regio central. Esses morros so formados por dois tipos principais de rochas, um composto por rochas metamrficas do Pr-Cambriano, constituindo o grupo denominado Complexo Cristalino Brasileiro em que ocorrem gnaisses e micaxisto, e um segundo

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formado por rochas magmticas (granitos) que afloram no interior do primeiro grupo (NEGREIROS et al., 1974). Da parte central para noroeste e sudoeste o relevo evolui para plancies, onde a formao vegetacional predominante so os manguezais; ao norte, nordeste e sudeste, o relevo de grandes altitudes passa a plancies litorneas, nas quais salientam-se alguns morros esparsos. Essas plancies se apresentam quase planas ocupando o espao entre as cotas 3 e 6 m em relao ao nvel do mar. (AVELAR et al.,1995) O sistema de drenagem da Ilha do tipo radial (fig. 1). Os rios das vertentes norte e nordeste escoam rumo ao canal de Trapand, os rios da vertente sudoeste drenam para o Canal de Ararapira e os rios da vertente leste correm direto para o mar (AVELAR et al., 1995). Devido s nascentes dos rios estarem localizadas na parte central da ilha, estes se apresentam encachoeirados e com corredeiras nas vertentes, tornando-se mendricos ao chegar na plancie (AVELAR et al., 1995). Com exceo dos rios da vertente leste, os demais desguam em reas de manguezais. De acordo com a classificao de Kpen, o clima do tipo Cfa, mesotrmico mido, sem estao seca definida, com pluviosidade e umidade relativa elevadas (SUGIYAMA, 1996). Dados climticos obtidos durante o perodo de junho de 1989 a abril de 1992 em trs estaes meteorolgicas instaladas na Ilha do Cardoso (MELO & MANTOVANI, 1994) revelaram os seguintes valores: temperaturas mnima mdia de 19,41 C e mxima mdia de 26,71 C, com mnima e mxima absolutas de 6 C e 39 C, respectivamente; precipitao mensal mnima de 14,6 mm (julho/1991) e mxima de 421,6 mm (janeiro /1990). O ano com maior pluviosidade absoluta foi 1990, com 2.098,7 mm. A vegetao na Ilha extremamente diversificada, ocorrendo em sua extenso praticamente todas as formaes vegetacionais caractersticas da faixa costeira da Mata Atlntica (BARROS et al.,1991). NOFFS & BAPTISTANOFFS (1982, apud Barros et al., 1991) identificaram cinco formaes vegetacionais naturais na Ilha: vegetao pioneira de dunas, vegetao de restinga, floresta tropical pluvial de plancie litornea, floresta tropical pluvial da Serra do Mar e vegetao de mangue. Somam-se a estas formaes, de

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acordo com BARROS et al. (1991), a formao arbustiva de topos e as formaes decorrentes da ao do homem, que podem ser tratadas conjuntamente como vegetao secundria.

Iguape

Pariquera-Au

Canania

I. Comprida
I. De Canania

I. DO CARDOSO
Norte
Escala

7.650

15.300 m

Figura 1 - Mapa topogrfico da Ilha do Cardoso, com drenagem representada e com linhas de nvel desenhadas de 200 em 200 m. Modificado a partir de Melo (1993).

BERNARDI (2001) elaborou um mapa temtico dos tipos de vegetao da Ilha do Cardoso (fig. 2) que demonstra de maneira acurada o mosaico de fisionomias vegetais que compe a rea de Mata Atlntica na Ilha do Cardoso. A seguir so descritas apenas a Floresta Tropical Pluvial da Serra do Mar e a Floresta Tropical Pluvial de Plancie Litornea por abrangerem a rea de estudo (fig. 3). Floresta Tropical Pluvial da Serra do Mar - Ocupa cerca de 74% da Ilha do Cardoso. Encontra-se distribuda pelas encostas do macio montanhoso

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central e pelos morros isolados, estando em contato com o oceano no costo rochoso da face leste. Possui trs estratos: o inferior com 5 a 10 m de altura, um intermedirio entre 15 e 20 m de altura, e um superior aberto com 25 a 30 m, alm de indivduos emergentes com mais de 30 m de altura. Apresenta mataces e afloramentos rochosos inseridos numa matriz de latossolos e solos podzlicos vermelho-amarelo (RESOLUO SMA no 28, 1998).

Floresta Pluvial Tropical de Plancie Litornea Floresta Pluvial Tropical de Encost a Vegetao Pioneira de Dunas Manguezal Vegetao de Restinga Vegetao de Restinga Arbust iva Mar Sombra Aflorament o Rochoso ou Areia Quartzosa

Norte

Figura 2 - Mapa temtico dos tipos de vegetao ocorrentes na Ilha do Cardoso. Fonte: Bernardi, 2001.

Floresta Tropical Pluvial de Plancie Litornea - Ocorre em maior extenso norte e leste da Ilha do Cardoso em continuidade floresta de restinga, sem que seja possvel estabelecer um limite preciso entre elas (BARROS et al.,1991). A floresta de plancie propriamente dita composta por dois estratos arbreos mais ou menos contnuos com dossel fechado, grande quantidade de epfitas e lianas, alm de um denso estrato arbustivo herbceo. Ocorre sobre solos compostos por alvios e colvios, coberto por densa

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camada de serrapilheira (BARROS et al., 1991). Possui dossel de 15 a 25 m de altura, com emergentes com mais de 30 m. Nesse ecossistema tambm ocorrem as florestas periodicamente inundadas, restritas aos depsitos de origem pleistocnica onde a gua se acumula no solo durante a estao chuvosa (RESOLUO SMA no 28, 1998).

B A

Figura 3 - Vista da plancie e encosta a partir do Ncleo Perequ. As regies (A) e (B), indicam os locais de amostragem para as reas de plancie e de encosta respectivamente. A estrada avistada na foto a transcardoso (foto de EDUARDO NAKANO).

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3.2 Metodologia Foram percorridas trs trilhas na regio nordeste da Ilha do Cardoso, totalizando cerca de 2,16 km de extenso, duas delas localizadas na rea de plancie litornea drenada pelo rio Perequ (trilhas D&E e da Captao, com aproximadamente 500 e 460 m de extenso, respectivamente) e uma trilha com pouco menos de 1,2 km de extenso (trilha da encosta) percorrendo a cota de 200 m de altitude na encosta do morro Trs Irmos (fig. 4).

Figura 4 - Mapa com a localizao das trs trilhas de estudo (em vermelho) com o contorno das parcelas em preto e os respectivos nomes das trilhas. indica a localizao do alojamento e o tringulo verde a localizao de uma represa de pequeno porte desativada.

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As hemiepfitas foram amostradas em uma rea de 10 m de cada lado das trilhas da plancie, formando dois blocos com rea de 0,98 e 0,77 ha, e em uma rea de 7 m de cada lado da trilha da encosta, formando um bloco com rea de 1,68 ha, totalizando 3,42 ha amostrados. Esses blocos foram divididos em parcelas contguas de 100 m2 num total de 174 parcelas na plancie e 168 na encosta. Portanto, as trilhas atravessavam longos e estreitos blocos de parcelas contguas. Todas as hemiepfitas estranguladoras encontradas dentro das parcelas e pertencentes aos gneros Coussapoa e Ficus, cujas razes j tivessem alcanado o cho foram registradas. Alguns indivduos localizados fora das parcelas tambm foram amostrados, porm no foram includos nas anlises relacionadas densidade. Os dados coletados de cada indivduo so apresentados a seguir. (i) Espcie ou gnero da hemiepfita; quando possvel foi coletado material botnico para identificao, que encontra-se depositado no Herbrio Municipal de So Paulo. (ii) Permetro na altura do peito (PAP) total do hospedeiro e da hemiepfita, com uma fita mtrica. Quando a raiz da hemiepfita estava colada ao fuste da hospedeira e no era possvel envolv-la com a fita mtrica, foi medida metade da circunferncia e o valor multiplicado por dois. O mesmo procedimento foi usado para medir o PAP das rvores hospedeiras quando estas estavam parcialmente envolvidas pela hemiepfita. O PAP das hemiepfitas foi posteriormente transformado em rea da seco da raiz altura do peito (ARP), atravs do uso das frmulas para calcular a rea e permetro de um crculo, pois suas razes so circulares a elipsides. Quando havia mais de uma raiz conectada ao solo foi utilizada a somatria da rea da seco altura do peito para o indivduo. Para as hospedeiras o PAP foi transformado em dimetro altura do peito (DAP) com auxlio da frmula para clculo do permetro de um crculo. (iii) Altura em que a hemiepfita se estabeleceu (HE), medida com um clinmetro. (iv) Altura mxima (Hmax) das hemiepfitas e das rvores hospedeiras, medidas com um clinmetro.

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(v) Local de estabelecimento da hemiepfita no hospedeiro, classificado segundo as seguintes categorias: (1) forquilha, (2) fendas, (3) sobre tronco (S/tronco), (4) sobre galhos (S/galho), (5) em ns de onde caram galhos ou no (6) topo de uma rvore ou galho morto (T/galho). Tambm foi registrada a quebra do local de estabelecimento pela hemiepfita ou se a mesma tinha alcanado o estgio de vida livre. LAMAN (1996a) afirmou que os ns freqentemente so ocultados devido ao crescimento das figueiras, de modo que se deve ter cautela ao consider-los como uma categoria de local de estabelecimento. A forma de desenvolvimento da raiz estranguladora das coussapoas , no entanto, diferente do padro seguido por figueiras de modo geral. Coussapoa microcarpa apresenta um padro de desenvolvimento da raiz menos irregular que o das figueiras, com, geralmente, uma nica raiz descendo em direo ao solo. Esta raiz emite regularmente razes secundrias que envolvem o tronco ou galho da hospedeira como uma braadeira, sempre perpendicular raiz principal (ver anexo 1). Portanto, especialmente para coussapoas, a categoria n factvel. A principal caracterstica das figueiras que dificulta a determinao do local de estabelecimento a propagao vegetativa de razes estrangulantes ou escoras a partir de brotamento da prpria raiz principal, da regio inicial do caule e da poro ventral dos galhos baixos. Esses brotos, criados em grande quantidade e com distribuio irregular, originam razes que encobrem totalmente o local de estabelecimento original ao se dirigirem para o solo (PROSPRI et al., 2001). Portanto, em caso de dvida durante a avaliao do local de estabelecimento para figueiras, a categoria foi classificada como indeterminada e o dado descartado para as anlises. (vi) Dimetro do caule da hemiepfita acima do local de estabelecimento (DALE) e do hospedeiro no local de estabelecimento (DHOLE). O caule foi medido em mm a partir do solo utilizando uma rgua transparente mantida a 50 cm do observador. A medida registrada foi ento transformada para dimetro real utilizando a equao Mv = (0,53202 + 1,656545 . Dp) . Mr, onde Mv o dimetro real, Dp a distncia entre a rgua e o local de estabelecimento da hemiepfita e Mr o valor do dimetro obtido com a rgua. Para o clculo de

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Dp foram utilizadas as relaes trigonomtricas de um triangulo retngulo com o auxlio de um clinmetro. A equao da reta foi obtida a partir de medidas realizadas previamente para calibrar o mtodo. Para isso, medi com uma rgua transparente mantida a 50 cm dos olhos o dimetro de um poste de rua com dimetro conhecido. Estas medida foram feitas em oito distncias diferentes que variaram de 0 a 18 m do poste. Para cada distncia, foi calculada a medida real em mm correspondente a cada mm medido com a rgua dividindo-se o dimetro real do poste pelo dimetro do poste obtido com a rgua. Houve correlao positiva e altamente significativa entre a distncia de medio e a medida real em mm correspondente a cada mm medido com a rgua (rSperman = 0.99; p = 0,0001 e N = 8), justificando assim o uso da equao da reta obtida. (vii) O substrato no local de estabelecimento foi categorizado em (1) casca da hospedeira, (2) emaranhado de razes de epfitas vasculares, (3) detrito orgnico, (4) musgo e (5) ninho de insetos. Como o tempo entre a germinao da semente das hemiepfitas sobre determinado substrato e a observao realizada neste estudo tende a ser grande, a possibilidade de alteraes na composio do substrato no local de estabelecimento durante o tempo de desenvolvimento de cada indivduo amostrado deve ser considerada. Visando minimizar essa fonte de erro foram considerados, para esse parmetro, somente os indivduos de coussapoa com menos de 11 cm de dimetro acima do local de estabelecimento (DALE) e figueiras com menos de 5 cm de dimetro da raiz na altura do peito. Aps a coleta de dados, as trilhas utilizadas e a posio das hemiepfitas em relao trilha foram georeferenciadas com o auxlio de GPS Garmin modelo e-trex, bssola e trena. Quando necessrio a rvore hospedeira foi escalada com o auxlio de tcnicas verticais, incluindo espora e tcnicas de ascenso artificiais, adaptadas da espeleologia e alpinismo (PERRY, 1978; LAMAN, 1995b). Esse procedimento foi efetuado apenas quando a rvore amostrada apresentava condies mnimas de segurana.

21

Como o nome popular para as espcies dos dois gneros estudados o mesmo (mata-pau) ao longo do texto, so utilizados figueira(s) para Ficus spp. e coussapoa(s) para Coussapoa microcarpa.

22

3.3 Anlise de Dados Os dados obtidos durante o mapeamento das trilhas e dos indivduos amostrados foram incorporados a um mapa topogrfico digitalizado e georreferenciado da Ilha do Cardoso e utilizados para obter as densidades das espcies estudadas, considerando apenas os indivduos amostrados no interior das parcelas. Devido s baixas densidades e a semelhanas morfolgicas apresentadas pelas diferentes espcies de Ficus, todas as anlises so referentes ao gnero como um todo e especificaes sero sempre informadas. Para analisar a estrutura de tamanho foram elaborados histogramas por classes de ARP e Hmax. Foram calculados o coeficiente de Gini e a curva de Lorenz (WEINER & SOLBRIG, 1984) para investigar a desigualdade na distribuio das classes de tamanho, pois os histogramas de estrutura de tamanho podem ser influenciados pela forma como so divididas as classes de tamanho. Nessa anlise foram utilizados os dados da rea da seco da raiz na altura do peito (ARP). Para obteno da curva de Lorenz, os indivduos foram ordenados do menor para o maior e a porcentagem cumulativa da varivel cuja desigualdade se queria medir (ex. tamanho) foi plotada contra a frao cumulativa da populao. Quando todos os indivduos so iguais em relao varivel considerada, o resultado uma linha diagonal a partir da origem. Qualquer desigualdade resulta em uma curva abaixo da diagonal. A rea entre a diagonal e a curva obtida o coeficiente de Gini (G), que mede a hierarquia de tamanho da populao. Uma populao hierarquizada possui uma pequena porcentagem de seus indivduos (geralmente grandes adultos) contribuindo com uma porcentagem desproporcionalmente maior da biomassa total da populao (WEINER & SOLBRIG, 1984). O valor de Gini vai de 0 a 1, onde 1 indica a mxima hierarquizao da populao. Os valores do coeficiente de Gini obtidos para Coussapoa e Ficus foram calculados atravs do programa Wingini (SANTOS, 1996). Para avaliar o padro de disperso espacial apresentado por C. microcarpa e pelo gnero Ficus foi calculado o ndice de Morisita padronizado

23

(Ip), pois este ndice tem a vantagem de ser independente tanto da densidade da populao quanto do tamanho amostral (KREBS, 1998). Para o clculo desse ndice, as parcelas de 100 m2 foram digitalizadas dentro dos blocos amostrados e o nmero de indivduos por parcela foi extrado. Para anular a possibilidade de tendenciosidade na incluso dos indivduos dentro das parcelas, os indivduos amostrados foram georreferenciados aps o trmino da construo das parcelas. O uso do dossel por coussapoas e figueiras foi comparado entre a plancie e a encosta atravs de grficos do nmero de indivduos de cada gnero por classe de altura de estabelecimento (HE), por categoria de local de estabelecimento, por classes de dimetro acima do local de estabelecimento (DALE) e pelo dimetro do hospedeiro no local de estabelecimento (DHOLE). A altura e DAP dos hospedeiros de figueiras e coussapoas foram analisados graficamente atravs de histogramas de classes de tamanho. Os dados de HE e altura para os hospedeiros de figueiras eram homocedsticos e normais (confirmado com os testes de Brown & Forsythe's e Shapiro-Wilk, respectivamente) e, ento, foram comparados por uma anlise de varincia paramtrica ANOVA (SOKAL & ROHLF, 1995). Os dados de altura dos hospedeiros de coussapoas no seguiram as premissas de testes paramtricos e foram comparados atravs da anlise de Mann-Whitney (SIEGEL, 1975). Verifiquei se as freqncias observadas para as categorias de local de estabelecimento nos hospedeiros e para as categorias de substrato no local de estabelecimento diferiam entre figueiras e coussapoas com o teste quiquadrado (SIEGEL, 1975), considerando como hiptese nula que a distribuio dos indivduos dos dois gneros entre as categorias era a mesma. Para permitir a comparao pelo teste 2 as categorias fenda e topo de galho morto foram adicionadas categoria galho, e a categoria ninho de insetos foi adicionada categoria detritos orgnicos para local e substrato de estabelecimento, respectivamente. Para C. microcarpa foi possvel comparar as variaes no local de estabelecimento entre os indivduos jovens ou no reprodutivos (DALE < 11cm)

24

e adultos ou reprodutivos (DALE > 11cm) apenas atravs de tabelas, pois os valores esperados no seguiram as premissas necessrias para o teste 2. A separao das classes ontogenticas foi realizada com base no indivduo com menor DALE encontrado frutificando. Foi tambm comparada a diferena na altura de estabelecimento entre jovens e adultos de coussapoas atravs de uma anlise de varincia (ANOVA; SOKAL & ROHLF, 1995). Com a inteno de avaliar a possibilidade de dano causado ao hospedeiro pelas hemiepfitas foi testada a correlao entre DHOLE e DALE de figueiras e coussapoas a partir do coeficiente de Spearman (SOKAL & ROHLF, 1995) e comparados pelo teste no paramtrico de Mann-Whitney (SIEGEL, 1975) o DHOLE entre figueiras e coussapoas, figueiras e coussapoas adultas e jovens e adultos de C. microcarpa. Para verificar se os gneros estudados diferem quanto ao impacto causado sobre o hospedeiro foram estipulados dois indicadores: (1) o nmero de indivduos de vida livre e, portanto, que causaram a morte de seus hospedeiros, e (2) o nmero de registros de quebra do local de estabelecimento. Os indicadores foram comparados entre ambos os gneros atravs do teste Exato de Fisher (SIEGEL, 1975).

25

4-RESULTADOS 4.1 Riqueza e densidade Foram amostradas 198 hemiepfitas estranguladoras (tab. 1) pertencentes aos gneros Coussapoa (Cecropiaceae, fotos no Anexo 1) e Ficus (Moraceae, fotos no Anexo 2). Coussapoa microcarpa (Schott) Rizzini foi a nica espcie do gnero, com 145 indivduos amostrados. No gnero Ficus pelo menos seis espcies foram amostradas, todas pertencentes ao subgnero Urostigma em que o hemiepifitismo freqente: Ficus enormis (Mart. Ex Miq.) Miq., Ficus gomelleira Kunth., Ficus organensis Miq. (Miq.), Ficus cf. glabra Vell. (encontrada com sicnios em formao, porm foi a nica espcie de folhas mdias (comprimento de 6 a 20 cm e largura de 5 a 14 cm) a apresentar pecolos em forma de anel achatado e folhas com base cordada, que so caractersticas vegetativas tpicas dessa espcie segundo CARAUTA, 2002), Ficus arpazusa Casar., Ficus sp.1 e Ficus sp.2. As razes areas de indivduos jovens de coussapoa apresentam uma estrutura semelhante a uma crista que a acompanha em toda sua extenso (ver anexo 1), facilitando a identificao da espcie. Entre as figueiras ocorrentes na rea apenas as espcies F. enormis, F. organensis e F. gomelleira tm caractersticas que permitiram sua identificao a partir do material vegetativo (anexo 2). Pela anlise das exsicatas foi possvel diferenciar alguns dos indivduos de F. enormis dos indivduos agregados na espcie Ficus sp.2, pois os ramos das exsicatas de F. enormis so os nicos que ficam avermelhados.

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Tabela 1 - Nmero de indivduos para as espcies de hemiepfitas amostradas no Parque Estadual da Ilha do Cardoso em 2004 e 2005.
Espcie Coussapoa microcarpa Ficus enormis Ficus gomelleira Ficus organensis Ficus sp1 Ficus sp2 Ficus spp. Famlia Cecropiaceae Moraceae Moraceae Moraceae Moraceae Moraceae Moraceae Encosta 73 3 6 3 0 12 24 plancie 72 6 5 1 2 15 29 total 145 9 11 4 2 27 53

Para 29 indivduos de Ficus (55% da amostra) no foi possvel determinar a espcie devido existncia de alta heterofilia intraespecfica alm de outras semelhanas morfolgicas entre espcies de figueiras (CARAUTA, 2002). Dentre esses 29 indivduos, 20 no foram coletados devido inacessibilidade, ou mesmo falta de visualizao dos ramos. Por esse motivo alguns indivduos foram agrupados em morfo-espcies (Ficus sp.1 e Ficus sp.2). Dois indivduos coletados em um mesmo hospedeiro, uma plntula e uma hemiepfita, foram classificados como Ficus sp.1. Esses indivduos, para os quais no foram observados frutos, possuem folhas pequenas (comprimento de 2 a 6 cm e largura de 1 a 4 cm) e estpulas verdes e glabras de no mximo 1 cm de comprimento. Essa espcie aparentemente rara na rea, pois s foram observados estes dois indivduos durante o trabalho de campo. Suas caractersticas vegetativas a aproximam da espcie F. pertusa L. f.. Em Ficus sp. 2 esto possivelmente agrupadas as seguintes espcies Ficus enormis, F. arpazusa, F. cf. glabra, F. guaranitica Chodat. (espcie registrada na rea por BARROS et al.,1991) e, devido impossibilidade de observao dos ramos vegetativos, tambm F. organensis, F. gomelleira e F. cf. pertusa.

27

Entre as figueiras amostradas, 11% foram encontradas no estgio de vida livre, enquanto apenas 5% das coussapoas foram encontradas na mesma situao. Ficus arpazusa e F. gomelleira foram as nicas espcies da Ilha do Cardoso observadas se desenvolvendo sobre rocha. Tambm foi observado um indivduo adulto de F. gomelleira e um jovem de Coussapoa microcarpa que se desenvolveram a partir de uma plntula no cho. Coussapoa microcarpa foi muito mais abundante que as figueiras, perfazendo cerca de 36 ind/ha, enquanto as figueiras apresentaram densidade de 8 ind/ha (considerando os 125 e 28 indivduos amostrados no interior das parcelas, respectivamente). Porm, enquanto a densidade de C. microcarpa no variou entre as duas formaes amostradas (Floresta de Encosta e de Plancie), permanecendo em 36 ind/ha para ambas as reas, as figueiras foram mais abundantes na plancie (tab. 2). Tabela 2 - Densidade das hemiepfitas estranguladoras amostradas no Parque Estadual da Ilha do Cardoso, com o nmero de indivduos amostrados dentro das parcelas entre parnteses.
espcies C. microcarpa F. enormis F. gomelleira F. organensis Ficus sp1 Ficus sp2 Ficus spp. encosta (1,68) 36,9 (62) 0,0 (0) 1,2 (2) 1,2 (2) 0,0 (0) 3 (5) 5,4 (9) plancie (1,74) 36,2 (63) 1,7 (3) 1,1 (2) 0,6 (1) 0,6 (1) 6,9 (12) 10,9 (19) rea total (3,42) 36,5 0,9 1,2 0,9 0,2 5 8,2

As duas trilhas amostradas na plancie no foram homogneas, pois na trilha da Captao tanto figueiras como coussapoas foram menos abundantes (fig. 9 e 10). Todas as espcies de figueiras foram consideradas raras, com densidades prximas a 1 ind/ha. Isso verdadeiro mesmo para Ficus sp.2 que apresentou cerca de 5 ind/ha, pois essa morfo-espcie provavelmente agrega vrias espcies de figueira (tab. 2).

28

4.2 Estrutura e hierarquia de tamanho As coussapoas apresentaram padro J invertido para distribuio por classes de ARP (fig. 5), enquanto as figueiras apresentaram uma distribuio extremamente irregular com um grande nmero de indivduos (85%) nas duas primeiras classes de tamanho, uma total ausncia de indivduos nas classes intermedirias e um pequeno nmero de adultos de grande porte nas maiores classes de tamanho, alguns certamente seculares (fig. 6).
100 90 num. de indivduos 80 70 60 50 40 30 20 10 0
19 60 28 25 38 49 50 25 38 50 15 -3 14 34 63 6

Encosta

Plancie

0-

-7

80 -

-1

12 56 -

19 61 -

28 26 -

ARP

Figura 5 - Distribuio por classes de ARP (rea da seco da raiz altura do peito em cm2) de Coussapoa microcarpa (N = 125) amostrados nas reas de encosta e plancie do Parque Estadual da Ilha do Cardoso. A diferena entre cada classe contgua equivale a uma diferena de 10 cm de dimetro.
25 20 15 10 5 0
... .. ... .. 14 9 06 -3 -7 25 5 -7 96 0 -2 01 -3 80 -1 -1 0 ... ... 13 04

Encosta

Plancie

num. de indivduos

80

31

56

67 0

12

ARP

Figura 6 - Distribuio por classes de ARP (rea da seco da raiz altura do peito em cm2) de Ficus spp. (N = 28) amostrados nas reas de encosta e plancie do Parque Estadual da Ilha do Cardoso. A diferena entre cada classe contgua equivale a uma diferena de 10 cm de dimetro.

17

28

35 0

70

50 26 -

31 5

70 5

63 60

04

31 4

25 5

79

29

A distribuio das alturas mximas apresenta uma curva tipo sino para coussapoas (fig. 7a) e uma distribuio assimtrica para figueiras, com menos indivduos nas maiores classes de altura (fig. 7b).
(a)
37 - 39 31 - 33 25 - 27 altura (m) 19 - 21 13 -15 7-9 0-3 0 4 8 12 16 num. de indivduos 20 24 28

encosta

plancie

(b)
43 - 45 37 - 39 31 - 33 altura (m) 25 - 27 19 - 21 13 -15 7-9 0-3 0 1 2 num. de indivduos 3 4

encosta

plancie

Figura 7 - Distribuio por classes de altura mxima (m) dos indivduos de Coussapoa microcarpa ((a), N = 84) e Ficus spp. ((b), N = 22) nos dois ambientes amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

As diferenas verificadas entre os histogramas por classe de ARP foram confirmadas pela anlise da hierarquia de tamanho atravs do coeficiente de Gini e das curvas de Lorenz (fig. 8). Tanto o coeficiente de Gini (G = 0,8694; N = 125 e G = 0,9087; N = 28 para coussapoas e figueiras, respectivamente), como as curvas de Lorenz indicaram uma maior hierarquizao da populao de figueiras, resultado do grande porte alcanado pelas figueiras associado s lacunas nas classes de ARP intermedirias para esse gnero (figs. 6 e 8). A figura 8b indica que cerca de 85% da populao de figueiras responsvel por menos de 1% da rea basal cumulativa, e 15% (os quatro maiores indivduos) da amostra contribuem com mais de 99% da rea basal cumulativa. Para

30

coussapoa, cerca de 53% da populao representam 1% da rea basal cumulativa, enquanto 47% (os 59 maiores indivduos) so responsveis por 99% da rea basal cumulativa (fig. 8a).

100

(a)

Porcentagem cumulativa da rea da seco da raiz

50

0 0 5 50

100

100

(b)

50

0 0 50 100

Porcentagem cumulativa da amostra

Figura 8 - Curvas de Lorenz referentes s medidas de ARP (rea da seco da raiz altura do peito em cm2) para Coussapoa microcarpa (N = 125) e Ficus spp. (N = 28) amostradas no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

31

4.3 Padres de distribuio espacial A populao de Coussapoa microcarpa apresentou diferentes padres de disperso nas duas reas amostradas, se comportando de forma agregada na plancie (Ip= 0,5007; figs. 9 e 10) e aleatria na encosta (Ip= -0.1804; fig. 11). Porm, quando analisamos as duas reas amostradas na plancie separadamente, encontramos um padro agregado para os dados coletados na trilha da Captao (Ip= 0,5060; fig. 9) e aleatrio para as parcelas amostradas na trilha D&E (Ip= 0,1946; fig. 10). O gnero Ficus apresentou distribuio espacial agregada na plancie (Ip= 0,5026; figs. 9 e 10) e aleatria para encosta (Ip= -0,1180; fig. 12). Quando analisamos as duas reas amostradas na plancie separadamente para Ficus encontramos um padro contrrio ao encontrado para as coussapoas, sendo aleatrio na trilha da Captao (Ip= 0,3894; fig. 9) e agregado na trilha D&E (Ip= 0,5016; fig. 10). Foram registrados nove hospedeiros infestados por duas figueiras. Em apenas trs deles as duas hemiepfitas eram da mesma espcie, uma delas era uma plntula provavelmente originada de sementes cadas da primeira hemiepfita que se desenvolveu no hospedeiro, visto que foram os dois nicos indivduos classificados como Ficus sp.2. Para C. microcarpa foram registradas sete hospedeiras infestadas por duas hemiepfitas e uma hospedeira infestada por trs hemiepfitas. Nesta ltima, a hospedeira era uma figueira do subgnero Pharmacosycea, da espcie Ficus adhatodifolia Schott. que, alm das trs coussapoas sustentava tambm uma epfita de F. enormis e uma hemiepfita de F. organensis. Ainda foram observadas 16 hospedeiras infestadas por figueira e coussapoas (no mximo trs espcies) e uma figueira de vida livre cujo hospedeiro j havia se decomposto, sustentando uma coussapoa. Durante o levantamento de dados algumas plntulas (epfitas) foram encontradas e esto includas nos mapas de distribuio espacial, entretanto no foram includas nas anlises estatsticas, pois no foram amostradas sistematicamente.

32

Figura 9 - Distribuio espacial das hemiepfitas amostradas na trilha da Captao no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

Figura 10 - Distribuio espacial das hemiepfitas amostradas na trilha D&E no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

33

Figura 11 - Distribuio espacial de Coussapoa microcarpa na trilha da Encosta no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

34

Figura 12 - Distribuio espacial de Ficus spp. amostrados na trilha da Encosta no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

35

4.4 Uso do dossel florestal A altura de estabelecimento das figueiras foi significativamente menor para indivduos localizados na plancie em relao aos localizados na encosta (F= 5,7686; gl= 1; p= 0,0182; fig. 13b), porm nenhuma diferena foi detectada para coussapoas (F= 3,866; gl= 1; p= 0,0586; fig. 13a). Comparando-se figueiras e coussapoas tambm no houve diferenas nas alturas de estabelecimento em nenhuma das reas de estudo (F= 0,0993; gl= 1; p= 0,8911 e F= 3,866; gl= 1; p= 0,7537 para plancie e encosta, respectivamente).
20

(a)
18

altura de estabelecimento (m)

16

14

12

10

plancie

encosta

24

(b)
22

altura de estabelecimento (m)

20 18 16 14 12 10 8 6

plancie

encosta

Figura 13 - Estatsticas descritivas para a altura de estabelecimento de (a) Coussapoa microcarpa (Nplancie= 54, Nencosta= 46) e (b) Ficus spp. (Nplancie= 18, Nencosta= 14). Onde = mdia, = Erro Padro e = Desvio Padro.

O estabelecimento de hemiepfitas nos estratos arbustivo e herbceo foi quase nulo, com exceo de plntulas observadas se desenvolvendo sobre

36

troncos apodrecidos em reas de clareira e de dois indivduos de figueiras e cinco de coussapoa estabelecidos abaixo de 5 m de altura. Os indivduos jovens e adultos de coussapoa no apresentaram diferenas significativas entre as mdias de altura de estabelecimento (11,6 m e 12,6 m respectivamente; F = 0,769; gl= 1; p = 0,612; fig. 14).
> 22 19 - 21 jovens adultos

altura (m)

16 - 18 13 - 15 10 - 12 7-9 4-6 0-3 0 5 10 15

num. de indivduos

Figura 14 Distribuio por classes de altura de estabelecimento para jovens (no reprodutivos, N = 41) e adultos (reprodutivos, N = 22) de Coussapoa microcarpa amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso. A altura dos hospedeiros, tanto de figueiras como de coussapoas, no diferiu significativamente entre as formaes amostradas (teste Mann-Whitney para coussapoa: U = 996; p = 0,19; Nencosta = 47; Nplancie = 50 e ANOVA para figueiras: F = 0,2124; gl = 1; p = 0,65; fig. 15).

37

25 num. de indivduos 20 15 10 5 0
-1 0

(a)
encosta plancie

-2 0

-1 5

-2 5

-3 0

-4 0

-3 5

16

11

21

31

26

altura (m)

25 num. de indivduos 20 15 10 5 0

(b)
encosta plancie

-2 5

36

-3 0

-1 5

-2 0

21

-3 5

11

16

altura (m)

Figura 15 - Distribuio por classes de altura mxima dos hospedeiros dos indivduos de (a) Coussapoa microcarpa, N = 97 e (b) Ficus spp., N = 29, Amostrados nas reas de encosta e plancie do Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

A maioria dos hospedeiros amostrados tinha mais de 16 m de altura (fig. 15) e 40 cm de dimetro altura do peito (fig. 16). Portanto, as hemiepfitas ocorreram principalmente nas rvores que compem o dossel da floresta e, em menor nmero, nas rvores do sub-bosque.

26

31

36

-4 0

>

40

38

16 14 num. de indivduos 12 10 8 6 4 2 0

(a)
encosta plancie

-1 00 91
>

-2 0

-5 0

-6 0

-3 0

-4 0

-8 0

-9 0

-7 0

21

11

31

41

16 14 num. de indivduos 12 10 8 6 4 2 0
11 21

(b)
encosta plancie

51

dimetro (cm)

61

71

81

41

31

61

51

71

81

dimetro (cm)

Figura 16 - Distribuio por classes de dimetro na altura do peito (cm) dos hospedeiros dos indivduos de (a) Coussapoa microcarpa, N = 124 e (b) Fcus spp., N = 35 amostrados nas reas de encosta e plancie do Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

Foram determinados os locais de estabelecimento para 82 dos 198 indivduos registrados. Para Coussapoa os locais de estabelecimento mais comuns foram forquilhas e sobre os galhos de suas hospedeiras (fig. 17a). Para Ficus, a ocorrncia sobre forquilhas foi maior em relao s outras categorias e no foram registradas figueiras crescendo em fendas ou sobre topo de galhos mortos (fig. 17b).

91

-1 00

-2 0

-3 0

-5 0

-4 0

-7 0

-6 0

-8 0

-9 0

10 0

>

10 0

39

(a)
35 porcentagem de ocorrncia 30 25 20 15 10 5 0
I II III IV locais de estabelecimento V VI encosta plancie

(b)
45 porcentagem de ocorrncia 40 35 30 25 20 15 10 5 0
I II III IV locais de estabelecimento encosta plancie

Figura 17 - Locais de estabelecimento para indivduos de (a) Coussapoa microcarpa (N = 64) e (b) Ficus spp. (N = 18) amostradas nas reas de encosta e plancie do Parque Estadual da Ilha do Cardoso. Legenda: I- forquilha, II- sobre tronco, III- sobre galho, IV- n, V- fenda e VI- topo de galho morto.

A distribuio dos indivduos de figueiras (N = 18) e coussapoas (N = 64) pelas categorias de local de estabelecimento no apresentou diferenas estatsticas (2 = 2,79; gl = 3; p = 0,42). Pela figura 18 possvel notar que no houve coussapoas adultas estabelecidas em ns, enquanto este local foi comum para o estabelecimento de jovens, indicando a existncia de diferenas na distribuio dos locais de estabelecimento entre jovens e adultos de Coussapoa.

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16 14

jovens

adultos

num. de indivduos

12 10 8 6 4 2 0 I II III IV

locais de estabelecimento

Figura 18 - Locais de estabelecimento para jovens (N = 38) e adultos (N = 17) de Coussapoa microcarpa amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.
Legenda: I- forquilha, II- sobre tronco, III- sobre galho, IV- n.

Ainda em relao ao local de estabelecimento, houve diferena significativa entre figueiras e coussapoas quanto ao substrato do local de estabelecimento (2 = 8,203; gl = 3; p = 0,042; fig. 19). As figueiras apresentaram um maior nmero de indivduos estabelecidos sobre musgo e um menor nmero sobre a casca de suas hospedeiras em relao s coussapoas.
50
porcentagem de ocorrncia

45 40 35 30 25 20 15 10 5 0

Coussapoa

Ficus

musgo

detrito orgnico

razes de epfitas
substrato

casca da hospedeira

ninho de insetos

Figura 19 Distribuio por tipo de substrato para indivduos de Coussapoa microcarpa (N = 27) e Ficus spp. (N = 9) amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

O baixo N amostral para os dados da figura 19 est relacionado dificuldade de constatar com segurana sobre qual tipo de substrato se

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estabeleceram os indivduos de grande e mdio porte, pois as espcies amostradas podem demorar vrios anos para alcanar o solo e, portanto, os substratos identificados podem ter sido formados ou simplesmente alterados aps o estabelecimento das hemiepfitas.
50 dimetro da hemiepfita (cm) (a) 40 30 20 10 0 -10

20

40

60

80

100

120

140

160

dimetro do hospedeiro (cm)

40 dimetro da hemiepfita (cm) 35 30 25 20 15 10 5 0 -5 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90

(b)

dimetro do hospedeiro (cm)

Figura 20 - Distribuio do dimetro da hemiepfita no local de estabelecimento em funo do dimetro do hospedeiro no local de estabelecimento para os indivduos de (a) Coussapoa microcarpa (N = 54) e (b) Ficus spp. (N = 18) amostrados no Parque Estadual da Ilha do Cardoso.

Para as coussapoas houve uma correlao positiva e significativa entre o dimetro dos hospedeiros e da hemiepfita no local de estabelecimento (rs= 0,5867, N= 54 e p= 0,000003, fig. 20a). As figueiras, por outro lado, no apresentam correlao significativa entre o seu dimetro acima do local de

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estabelecimento e o dimetro dos hospedeiros no local de estabelecimento (rs= 0,1022, N= 18 e p= 0,6866, fig. 20b). A correlao para Ficus permanece no significativa mesmo extraindo da anlise o ponto outlier localizado no canto superior esquerdo da figura 20b. A mdia do dimetro do hospedeiro no local de estabelecimento foi significativamente maior para figueiras em relao a toda amostra de C. microcarpa (U = 331; p = 0,043; tab. 3), porm no houve diferena significativa neste parmetro entre indivduos de Ficus spp. e de C. microcarpa adultos (reprodutivos) (U = 160; p = 0,95; tab. 3). Para as coussapoas, a mdia do dimetro do hospedeiro no local de estabelecimento para jovens foi significativamente menor que a obtida para adultos (U = 174; p = 0,006; tab. 3). Tabela 3 Estatsticas descritivas para o dimetro do hospedeiro no local de estabelecimento de Ficus spp. e Coussapoa microcarpa amostrados na Ilha do Cardoso.
Hemiepfitas Coussapoa - total Ficus - total Coussapoa - jovens Coussapoa - adultos N 54 18 36 18 Mdia (cm) 34,7 44,9 28,6 46,8 Desvio padro 25,3 21,4 18,7 32.3

Foram registradas 11 ocorrncias de quebra do local de estabelecimento para as coussapoas e nenhuma ocorrncia para figueiras (tab. 4), entretanto, a diferena observada no foi estatisticamente significativa (teste exato de Fisher; N = 93; p = 0,0803) e, apesar de proporcionalmente o nmero de figueiras de vida livre ser maior do que o de coussapoas, essa diferena tambm no foi estatisticamente significativa (teste exato de Fisher; N = 187; p = 0,1422; tab. 4).

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Tabela 4 - Indicadores de dano hospedeiras por Ficus spp. e Coussapoa microcarpa. Legenda: Qu = nmero de hospedeiros cujo local de estabelecimento quebrou, In = nmero de hospedeiros com local de estabelecimento intacto, VL = nmero de indivduos de vida livre, Hemi = nmero de hemiepfitas.
Qu figueiras coussapoas Total 0 (0 %) 11 (11,8 %) In 18 (19,4 %) 64 (68,8 %) VL 5 (2,7 %) 7 (3,7 %) Hemi 41 (21,9 %) 134 (71,7 %)

Qu + In = 93

VL + Hemi = 187

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5-DISCUSSO 5.1 Riqueza e densidade Na Flora Fanerogmica da Ilha do Cardoso (BARROS et al., 1991) foram listadas, alm de Coussapoa microcarpa, cinco espcies de figueiras pertencentes ao subgnero Urostigma. Entre essas espcies Ficus enormis, Ficus gomelleira, Ficus organensis e Ficus arpazusa foram encontradas durante este estudo. A quinta espcie registrada por BARROS et al. (1991) foi F. guaranitica Chodat. que, apesar de no ter sido encontrada na rea, no deve ser descartada a possibilidade de sua ocorrncia, que tida como uma das mais abundantes de So Paulo (CARAUTA, 2002). Alm de quatro das cinco espcies registradas por BARROS et al. (1991), foram encontradas outras duas espcies que, apesar da ausncia de sicnios nos indivduos amostrados, caracteres vegetativos apontaram para as espcies F. glabra e F. pertusa. Assim, um mnimo de seis espcies de figueiras do subgnero Urostigma foi encontrado no presente estudo, perfazendo um total de sete espcies para a Ilha do Cardoso se considerada tambm F. guaranitica registrada por BARROS et al. (1991). O gnero Ficus possui espcies com rea de ocorrncia muitas vezes continental e por ser um gnero extremamente complicado do ponto de vista taxonmico, freqente o uso de diferentes nomes para a mesma espcie em diferentes localidades ou pases. Entre as espcies abordadas neste estudo, possvel afirmar que pelo menos duas possuem sinonmias ainda utilizadas em estudos recentes. So elas Ficus broadwayi Urban. utilizada como sinonmia de

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Ficus arpazusa (BARROS et al., 1991; MARINHO-FILHO, 1992) e Ficus guaranitica que, segundo PEREIRA et. al. (2000), sinonmia para Ficus eximia Schott. Acima foram citadas apenas uma sinonmia botnica para cada espcie, porm as espcies de Ficus geralmente possuem mais de duas (CARAUTA, 2002). As espcies estudadas podem ser consideradas hemiepfitas obrigatrias. Porm apresentam alguma plasticidade de hbitos. Ficus arpazusa e F. gomelleira foram observadas se desenvolvendo sobre pedra e um indivduo adulto de F. gomelleira, um de F. enormis e um jovem de Coussapoa microcarpa se desenvolveram sobre o solo. Fora da Ilha do Cardoso, porm dentro do municpio de Canania, F. enormis, F. organensis e C. microcarpa foram encontradas crescendo sobre runas histricas em reas urbanas e rurais, sendo nesse caso indesejveis por causarem srios danos a esses patrimnios. As duas reas abordadas na plancie no foram homogneas, pois na trilha da Captao tanto figueiras como coussapoas foram menos abundantes. As diferenas ambientais entre essas reas sero abordadas mais adiante. A densidade de C. microcarpa se manteve constante tanto na encosta como na plancie (tab. 2) e, para os indivduos de vida livre, condiz com o encontrado por MELO & MANTOVANI (1994) em um estudo fitossociolgico realizado em uma rea de 1 ha de mata de encosta prxima rea amostrada neste estudo (entre o alojamento e a represa; ver fig 1). Nesse estudo os autores apenas consideraram os indivduos arbreos e registraram cinco coussapoas de vida livre. Apesar de no classificarem a espcie como hemiepfita estranguladora, ressaltam que no foram encontrados jovens dessa espcie, apenas indivduos pertencentes ao dossel e emergentes. Em um levantamento fitossociolgico no Parque Estadual Carlos Botelho, em So Paulo, foram encontradas duas espcies de Coussapoa, uma delas identificada apenas at o nvel de gnero e C. microcarpa, que possua uma densidade de 1,2 ind/ha (DIAS, 2005), entretanto o autor no comenta nem o hbito nem o porte dos indivduos amostrados.

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As coussapoas foram cerca de quatro vezes mais abundantes que o gnero Ficus como um todo (tab. 2). Porm, ao compararmos a somatria da seco da raiz altura do peito por hectare (SARP) entre ambos os gneros, constatamos que as figueiras tm SARP quase trs vezes maior que a das coussapoas (29.327 cm2 para figueiras e 10.811 cm2 para coussapoas). Portanto, considerando a importncia das figueiras dentro do ecossistema sua baixa densidade compensada por sua alta rea basal. Entre as figueiras, as nicas espcies para as quais foi possvel avaliar com segurana a densidade foram F. gomelleira e F. organensis, ambas com aproximadamente 1 ind/ha (tab. 2). MELO & MANTOVANI (1994) registraram para a Ilha do Cardoso uma densidade de 1 ind/ha para F. organensis, porm fizeram as mesmas ressalvas que as referentes aos dados de C. microcarpa (op. cit.). Ficus enormis , provavelmente, a espcie de figueira hemiepfita mais abundante na Ilha do Cardoso, porm a dificuldade de coleta e identificao no permitiu uma avaliao precisa. Ficus sp.1 (provvel F. pertusa) e F. cf. glabra so prossivelmente as espcies de figueiras mais raras presentes na rea, visto que no constam no levantamento realizado por MELO & MANTOVANI (1994) e foram coletados apenas dois exemplares de cada morfoespcie no presente estudo. Ficus gomelleira a espcie de maior porte dentre as espcies de hemiepfitas amostradas, alcanando 3 m de dimetro na altura do peito e cerca de 40 m de altura. A densidade total de figueiras do subgnero Urostigma conectadas ao solo na rea estudada foi aproximadamente 8 ind/ha, o que pode ser considerado um valor alto para florestas primrias, pois apesar do gnero Ficus ser comum na maioria das florestas tropicais (tab. 5), geralmente representado por vrias espcies simptricas quase sempre raras (MCKEY, 1989). Entretanto, a riqueza de espcies do gnero Ficus inferior ao encontrado em outros estudos, principalmente em regies da sia, frica e Indonsia (tab. 5), o que coerente com os padres de diversidade desse gnero ao redor do mundo (CARAUTA, 1989). Alm de matas ciliares e

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florestas secundrias (tab 5), reas de savanas com alta densidade de palmeiras parecem ser um caso especial para figueiras (PUTZ & HOOLBROK, 1989; MARINHO-FILHO, 1992). Tabela 5 - Densidade e riqueza de figueiras estranguladoras em outros estudos. Legenda para as fases da vida de uma hemiepfita primria: Epi = epfita; Hemi = hemiepfita; VL = vida livre; Ad = indivduos reprodutivos.
Local Brasil (Pantanal matogrossense) Venezuela (Llanos) frica (Gabon) Tipo de vegetao savanas savanas mata ciliar Fase da vida Hemi Epi, Hemi e VL Hemi e VL Hemi e VL Ad Densidade (ind/ha) 45 106 46,5 riqueza 5 2 20 fonte MARINHO-FILHO, 1992 PUTZ & HOOLBROK, 1989 GAUTIER-HION & MICHALOUD, 1989 ATHREYA, 1999 LEIGHTON & LEIGHTON, 1983 apud MCKEY, 1989 TODZIA, 1986 MICHALOUD & MICHALOUDPELLETIER, 1987 GAUTIER-HION & MICHALOUD, 1989 MELO & MANTOVANI, 1994 LAMAN, 1995a ATHREYA, 1999 Este estudo

ndia (distrito de Pollachi) Bornu (Leste de Kalimantan)

floresta secundria floresta tropical

11,1 6,6

30

Panam (Ilha de Barro Colorado) frica (Costa do Marfim) frica (Gabon)

floresta tropical floresta tropical floresta tropical floresta tropical floresta tropical floresta tropical floresta tropical

Hemi e VL Hemi e VL Hemi e VL VL

3 4,7

12 19

1,5

20

Brasil (Ilha do Cardoso) Bornu (Oeste de Kalimantan) ndia (distrito de Pollachi) Brasil (Ilha do Cardoso)

Ad Hemi e VL Hemi e VL

0,2 5,6 8,2

1 6

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De modo geral as diferentes espcies de figueira ocorrentes na Ilha do Cardoso podem ser consideradas raras a extremamente raras, corroborando com resultados obtidos em outros estudos realizados em florestas tropicais primrias (tab. 5).

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5.2 Estrutura e hierarquia de tamanho Embora informaes sobre densidade de hemiepfitas estranguladoras no sejam incomuns (tab. 5), estudos enfocando a estrutura populacional dessas plantas so extremamente raros, enquanto estudos sobre estrutura de tamanho e distribuio espacial so praticamente inexistentes (WILLIANSLINERA & LAWTON, 1995; ZOTZ & ANDRADE, 2002). Os dados obtidos sobre a estrutura de tamanho para coussapoa e figueiras mostram diferenas importantes entre esses gneros,nas formaes florestais estudadas na Ilha do Cardoso. Para C. microcarpa podemos considerar a existncia de um padro J invertido na distribuio de tamanho (fig. 5). Em diversos trabalhos realizados com espcies exclusivamente arbreas a distribuio J invertido tem sido interpretada como tpica de populaes estveis, nas quais h indivduos jovens para suprir a populao com a morte dos mais velhos, e associada a espcies com recrutamento constante e intolerantes sombra (KNIGHT 1975; CLARK & CLARK, 1987; ALVES, 2000). Embora existam poucos indivduos nas classes de tamanho intermedirias na populao de Coussapoa microcarpa, no existem lacunas, indicando que esta populao tem um bom potencial de regenerao. Todavia muito pouco se sabe sobre a fragilidade dessa espcie frente a situaes de fragmentao e degradao ambiental. TODZIA (1986) sugeriu que hemiepfitas permanentes (incapazes de se auto sustentar) como Coussapoa panamensis Pitt. e C. magnifolia Trec. so, muitas vezes, intolerantes sombra. Apesar das espcies de coussapoa citadas acima no serem estranguladoras, a caracterstica de intolerncia sombra pode ser inerente ao gnero. PRSPERI et al. (2001) sugerem que a intolerncia sombra uma caracterstica comum guilda de hemiepfitas primrias. A estrutura de tamanho do tipo J invertido encontrado para Coussapoa microcarpa no presente estudo (fig. 5), corrobora com essa sugesto. Quanto estrutura populacional das figueiras, a grande lacuna presente entre as menores e maiores classes de tamanho (fig. 6) indica que o estgio juvenil um dos mais vulnerveis no ciclo de vida das figueiras. Essa

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caracterstica da estrutura de tamanho das figueiras confere a esse gnero uma maior fragilidade em relao s coussapoas, pois existe uma ausncia de indivduos nas classes intermedirias para suprir a populao com a morte dos indivduos mais velhos (CLARK & CLARK, 1987). esperado que a fase epiftica das hemiepfitas seja mais vulnervel ainda, pois por no acessarem o estoque de gua e nutrientes do solo, dependem unicamente das condies (luminosidade, substrato, umidade) presentes no local de estabelecimento, que muitas vezes so inadequadas sobrevivncia e desenvolvimento de suas plntulas (LAMAN, 1995a). Porm, as plntulas no foram sistematicamente amostradas nesse levantamento, nem para figueiras nem para coussapoas. LAMAN (1995a), em um experimento conduzido em Bornu, observou que apenas 1% de todas as plntulas de F. stupenda Miq. sobrevivem ao primeiro ano de vida. Um padro semelhante foi encontrado por ZOTZ & ANDRADE (2002), que em um outro experimento na Ilha de Barro Colorado (Panam), acompanharam durante um ano o desenvolvimento de 210 plntulas de Clusia uvitana Pitt. e, ao trmino desse perodo, apenas uma plntula havia sobrevivido. Ambos os trabalhos acompanharam mudas originadas de sementes colocadas experimentalmente sobre a copa das rvores. Acompanhamentos de populaes naturais quanto sobrevivncia de plntulas ainda no foram realizados em parte devido dificuldade de acesso ao dossel florestal. Portanto, possvel prever que o efeito de gargalo na estrutura populacional das coussapoas e, principalmente das figueiras, seja bem maior que o indicado pelas figuras 5 e 6, pois a todas as condies adversas que estas plantas enfrentam enquanto plntulas, devemos acrescentar o tempo que leva at a raiz alcanar o solo, que pode ser de vrios anos (ZOTS & ANDRADE, 2002). As figueiras parecem adotar uma estratgia diferente daquela seguida pelas coussapoas. Ao considerar o grande porte dos indivduos mais velhos de figueiras (fig. 6), possvel inferir que esse gnero apresenta espcies bastante longevas, contrapondo dessa forma dificuldade de sucesso no estabelecimento de regenerantes. Os indivduos adultos da populao de

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figueiras podem, portanto, lanar sementes na floresta por dcadas ou at sculos. Vale ressaltar que as figueiras possuem copas amplas, alcanando freqentemente, no caso dos indivduos mais velhos, um dimetro maior ou igual sua altura, ao contrrio das coussapoas que possuem copas mais estreitas porm profundas. Por isso a produo de frutos e sementes dos grandes indivduos de figueiras costuma ser farta (LAMBERT & MARSHALL, 1991). Todavia a afirmao de que as figueiras so longevas pode no ser aplicvel a todas as espcies de figueiras presentes na ilha como, por exemplo, Ficus cf. pertusa, visto que algumas espcies de figueiras hemiepfitas no so estranguladoras e devem ser consideradas hemiepfitas permanentes e conseqentemente, seu tempo de vida estaria associado sobrevivncia de seu hospedeiro. Segundo TODZIA (1986) F. colubrinae Standl., F. perforata L. e F. pertusa so espcies de figueiras que, ao menos na Ilha de Barro Colorado (Panam), no alcanam a independncia de seu hospedeiro. Entretanto, as informaes sobre as espcies de figueiras ainda so escassas e muitas vezes baseadas em uma nica localidade. PUTZ & HOLBROOK (1989), por exemplo, notaram que na regio de Calabozo (Venezuela) F. pertusa se torna uma grande rvore de vida livre com copa de at 17 m de dimetro. Ficus pertusa , portanto, apenas um exemplo da grande plasticidade de hbito das espcies de Ficus do subgnero Urostigma. Durante este estudo observei que as espcies F. gomelleira, F. enormis e F. organensis so capazes de se auto sustentar e os indivduos mais velhos alcanam grande porte e formam copas com dimetro prximo ou maior que sua altura. A distribuio por classes de altura mxima apresentou diferenas entre figueiras (fig. 7b) e coussapoas (fig. 7a). Para coussapoas tal distribuio apresentou uma curva tipo sino, enquanto para figueiras foi assimtrica. Esses dados demonstram que as espcies estudadas so plantas pertencentes ao dossel florestal, pois mais de 70% dos indivduos amostrados possuem sua copa acima de 15 m de altura. Como as hemiepfitas se estabelecem sobre rvores e portanto a vrios metros do solo, muitas vezes as plntulas possuem sua copa em altura superior a copa de indivduos mais velhos, desde que

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tenham se estabelecido em alturas superiores aos indivduos mais velhos. Assim o nmero de indivduos por classes de altura extremamente influenciado pela altura de estabelecimento de cada indivduo. A altura total dessas plantas , portanto, um pssimo descritor da estrutura de tamanho das populaes estudadas. Curiosamente, tanto as figueiras como as coussapoas alcanaram maiores alturas nas reas amostradas na plancie (fig. 7), apesar de no existir diferena na altura entre os hospedeiros amostrados na plancie e na encosta (fig. 19). Um fator ambiental que pode estar influenciando esse padro a declividade do terreno. Na encosta as rvores podem ter uma menor probabilidade de alcanar grande porte por estarem mais suscetveis queda devido ao relevo ngreme, cuja declividade na cota altimtrica de 200 m da encosta fica entre 15 e 25 (LEANDRO JAMERSON, dados no publicados). Assim, a probabilidade dos indivduos da plancie alcanarem idade e porte avanados maior, pois o relevo predominantemente plano. O coeficiente de Gini no mostrou grandes diferenas na forma como os indivduos so distribudos pelas classes de tamanho entre Ficus e Coussapoa, sendo alto para ambos os casos. Contudo, quando comparamos as curvas de Lorenz para ARP entre ambos os gneros (fig 8), notamos uma maior hierarquizao da populao de figueiras, realada pela quebra na suavidade da curva. Estes dados reforam a fragilidade das populaes de figueira na rea de estudo, devido ao grande nmero de lacunas nas classes de tamanho intermedirias, e indicam a dificuldade pela qual as plntulas devem passar para alcanar a maturidade, principalmente considerando que os dados apresentados englobam todo o gnero Ficus, por outro lado realam a importncia dos indivduos mais velhos na manuteno da populao. J os dados de densidade e estrutura de tamanho para as coussapoas indicam que essa espcie, apesar das condies adversas de desenvolvimento no dossel florestal, se estabelece e se desenvolve mais facilmente que as figueiras, sendo possivelmente menos exigente quanto aos microstios favorveis ao seu estabelecimento e desenvolvimento.

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Outros fatores que podem influenciar na diferena do potencial de regenerao entre os gneros estudados so a velocidade de crescimento da raiz, a probabilidade de sobrevivncia das plntulas at que as razes alcancem o solo e a velocidade de desenvolvimento da plntula. Em um estudo realizado na Reserva Natural Fortuna (Panam), PATIO et al. (1999) estimaram o tempo mdio em que as razes de duas espcies de Clusia demoram para alcanar o solo quando estabelecidas a 10 m de altura em 2,2 anos, com uma chance de 87% de sucesso, e constataram que a taxa de crescimento das razes era cerca de duas vezes maior na estao mida em relao estao seca. Em relao ao tempo de crescimento das plntulas de hemiepfitas, LAMAN (1995a) constatou que aps um ano do incio de um experimento com o plantio de 6720 sementes de Ficus stupenda na copa de espcies arbreas do dossel de uma floresta tropical em Bornu, 85 plntulas haviam sobrevivido. Destas, apenas trs apresentaram um crescimento vigoroso, alcanando de 50 a 80 cm de altura. As principais causas de mortalidade de plntulas observadas foram o stress hdrico e a herbivoria (LAMAN, 1995a). Portanto, estudos comparando o vigor e a velocidade de crescimento entre razes e plntulas de C. microcarpa e Ficus spp. podem indicar se as coussapoas possuem uma maior capacidade regenerativa devido maior velocidade com que suas razes atingem o solo e suas plntulas se estabelecem, diminuindo assim a probabilidade de morte de suas plntulas por dessecamento, herbivoria ou danos mecnicos.

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5.3 Padres de distribuio espacial A colonizao do habitat por organismos ocorre, geralmente, de forma agregada, sendo que padres de distribuio espacial aleatrio so raros para populaes vegetais (HUTCHINGS, 1997). Entretanto, estudos sobre a distribuio espacial de hemiepfitas lenhosas que poderiam ser comparados com os resultados obtidos no presente trabalho so raros. As populaes de Coussapoa e de Ficus amostradas na trilha da encosta apresentaram padro de disperso aleatrio (figs. 11 e 12, respectivamente), enquanto que as populaes amostradas na plancie apresentaram um padro agregado (figs. 9 e 10) O padro espacial das hemiepfitas enraizadas no solo reflete o padro de recrutamento das mesmas. O estabelecimento das plntulas depende das condies dos microstios nos quais as sementes so depositadas, tais como a quantidade de luz (MICHALOUD & MICHALOUD-PELLETIER, 1987; PUTZ & HOLBROOK, 1989), a capacidade de reteno de umidade e de reserva de nutrientes (PUTZ & HOLBROOK, 1989; ZOTZ & ANDRADE, 2002), a altura e local do microstio no hospedeiro (DANIELS & LAWTON, 1991; LAMAN, 1995a) e as caractersticas morfolgicas do hospedeiro (LAMAN, 1996a; ATHREYA, 1999). No foi possvel, levantar todas essas variveis, porm observaes de campo indicaram a ausncia de Arecaceae e uma baixa freqncia de Myrtaceae (apenas uma) infestadas por coussapoa. Vale lembrar que essas so as duas famlias mais abundantes da vegetao de encosta (considerando os indivduos arbreos maiores de 1,30 m de altura) na Ilha do Cardoso (MELO & MANTOVANI, 1994). Euterpe edulis Mart. responsvel por cerca de 5/6 dos indivduos da famlia Arecaceae. Os indivduos dessa espcie, apesar de alcanarem o dossel florestal no apresentam microstios favorveis ao estabelecimento de hemiepfitas, pois possuem a casca extremamente lisa e as epfitas que eventualmente iniciarem seu desenvolvimento nas axilas de suas folhas no resistem queda das mesmas. Apesar da famlia Myrtaceae ser a segunda em nmero de indivduos nas reas de encosta da Ilha do Cardoso (ficando atrs da Arecaceae) e possuir diversas espcies pertencentes ao

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dossel florestal (MELO & MANTOVANI, 1994), provavelmente so menos suscetveis a infestao por hemiepfitas por soltarem a casca regularmente. Cerca de 87% das coussapoas amostradas na encosta estavam sobre hospedeiras com mais de 35 cm de dimetro na altura do peito (DAP). Assim, rvores com DAP maior que 35 cm foram consideradas hospedeiras potenciais. Foram amostradas 133 rvores com mais de 35 cm de dimetro em um hectare de mata de encosta no Parque Estadual da Ilha do Cardoso (MELO & MANTOVANI, 1994). Estavam infestadas por coussapoas em mdia 33 rvores com mais de 35 cm de dimetro por hectare, o que representa 26% dos hospedeiros potenciais presentes em um hectare de mata de encosta na Ilha do Cardoso. Portanto, considerando a vegetao de encosta, em cada quatro rvores com mais de 35 cm de dimetro, uma estava infestada por C. microcarpa. Estudos mais detalhados sobre a interao entre os hospedeiros e as coussapoas, tanto na encosta como na plancie, so necessrios, porm podemos inferir que o padro aleatrio apresentado por esse gnero na mata de encosta (fig. 11) est relacionado possibilidade de no existirem hospedeiros com maior probabilidade infestao por coussapoas e sim alguns taxa mais restritivos. Como o padro de distribuio de rvores em uma floresta aparentemente tende ao aleatrio, esse fato pode influenciar a ocorrncia do mesmo padro em populaes de C. microcarpa. O padro agregado encontrado para a populao de C. microcarpa na plancie da Ilha do Cardoso reflete principalmente o observado na trilha da Captao, (fig. 9), pois o padro encontrado na trilha D&E foi aleatrio (fig. 10). Essas duas trilhas apresentam diferenas na intensidade de cobertura do dossel florestal. Enquanto a trilha D&E possui um dossel bastante contnuo, com exceo do ponto em que dividida pela Transcardoso, uma estrada com cerca de 5 m de largura construda h cerca de 30 anos (fig. 4), a trilha da Captao apresenta uma maior descontinuidade do dossel, devido a um riacho com cerca de 4 m de largura que cruza a parcela desde a parte sul at sua rea central, passagem de uma tubulao de calibre mdio que capta gua para abastecimento do Ncleo Perequ por toda sua extenso e a proximidade

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com a Transcardoso (fig. 4). Os indivduos de C. microcarpa estavam mais agregados na parte sul dessa parcela, que a rea com dossel mais descontnuo e, portanto, com maior luminosidade. O aumento de luminosidade favorvel ao desenvolvimento de hemiepfitas (Prsperi et al., 2001), porm a maior incidncia luminosa pode gerar reduo da umidade e aumento de pioneiras e trepadeiras (ENGEL et al., 1998), dificultando a colonizao do ambiente pelas hemiepfitas, tanto pelo pela escassez de umidade como pela competio com lianas. Assim, medidas estruturais (por ex., porcentagem de cobertura, densidade de epfitas, hemiepfitas secundrias e lianas e padro de estratificao vertical) e climticas (por ex., luminosidade, umidade relativa, temperatura) do dossel florestal so importantes para avaliar se e como a heterogeneidade do dossel influencia no estabelecimento e desenvolvimento de plntulas das hemiepfitas primrias. O padro aleatrio apresentado pelas coussapoas na trilha D&E (fig. 10) provavelmente segue um padro semelhante ao apontado para os dados da encosta, apesar de apenas 65% dos hospedeiros possurem mais de 35 cm de dimetro. Porm no existem estudos de fitossociologia na rea de plancie para confirmar essa tendncia. Como as figueiras apresentam uma baixa densidade e ausncia total de indivduos regenerantes nas parcelas amostradas, possvel que o padro de disperso aleatrio encontrado na encosta e na trilha da Captao seja fruto de estocasticidades durante o processo de disperso, estabelecimento e mortalidade das sementes e plntulas. Diversos estudos mostram existir um alto grau de dependncia entre figueiras e seus hospedeiros em diversas regies do globo (DANIELS & LAWTON, 1991; LAMAN, 1996a; ATHREYA, 1999). Em um caso hipottico, no qual a interao com o hospedeiro especfica, o padro de distribuio espacial da figueira tender a repetir o padro espacial dos indivduos adultos de sua hospedeira. ATHREYA (1999), por exemplo, observou que a densidade de figueiras estranguladoras aumentava com a densidade de sua hospedeira especfica, entretanto a autora no abordou os padres de distribuio espacial das figueiras e de suas hospedeiras.

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As figueiras apesar de tambm apresentarem uma maior abundncia na rea sul da trilha da Captao (fig. 9), mantiveram um padro aleatrio em sua distribuio espacial, porm apresentaram distribuio espacial agregada para a trilha D&E, devido principalmente ao grande nmero de hospedeiros com duas hemiepfitas (fig. 10), podendo indicar uma maior especificidade por hospedeiro para esse gnero. Tendo em vista a escassez de locais adequados ao estabelecimento de figueiras (LAMAN, 1995a), a distribuio de microstios adequados sobre as hospedeiras pode influenciar na distribuio das figueiras. Existem diversas caractersticas do local de estabelecimento independentes da espcie hospedeira (por ex., luminosidade e microclima) ou comuns a mais de uma espcie de hospedeira (por ex., textura da casca, deciduidade, sndrome de disperso) (PUTZ & HOLBROOK, 1989; DANIELS & LAWTON, 1991, LAMAN, 1995a). Neste estudo no foram coletados dados que permitissem a anlise do grau de dependncia entre figueiras e suas hospedeiras na Ilha do Cardoso, porm vale frisar que no foi encontrada nenhuma figueira estabelecida sobre mirtceas. Por outro lado, as sementes das hemiepfitas estudadas so dispersas por animais e, portanto, a especificidade por um hospedeiro pode ser explicada pelo comportamento dos dispersores de sementes (ZOTZ & ANDRADE, 2002). Morcegos, por exemplo, ao consumirem os figos que coletam, freqentemente utilizam como poleiro de alimentao espcies de palmeiras (PUTZ & HOLBROOK, 1989), no entanto, as palmeiras no foram hospedeiras freqentes na Ilha do Cardoso. Uma das hospedeiras amostradas nesse estudo era uma figueira da espcie Ficus adhatodifolia Schott. (subgnero Pharmacosycea), que estava infestada por trs indivduos de C. microcarpa, uma epfita de F. enormis e uma hemiepfita de F. organensis. Esse fato corrobora com o fato de que muitas vezes a preferncia por um hospedeiro pode ser explicada pelo comportamento dos dispersores (ZOTZ & ANDRADE, 2002), visto que os frutos e folhas de F. adhatodifolia so apreciados pelos bugios que freqentemente se alimentam de figueiras (FIGUEIREDO, 2003) e provavelmente tambm de coussapoas.

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A predao de sementes de figueiras hemiepfitas tambm pode influenciar nos padres de estabelecimento de suas plntulas em diferentes hospedeiros. Um exemplo desse efeito foi apresentado por LAMAN (1996b), que registrou um decrscimo significativo da probabilidade de estabelecimento de figueiras sobre hospedeiros com a presena de ninhos de uma espcie de formiga do gnero Pheidole. Como os ninhos dessa espcie foram mais associados a hospedeiros j infestados por figueiras hemiepfitas adultas, o autor sugeriu que a presena dessas formigas pode explicar a baixa freqncia ou ausncia de figueiras coespecficas em um mesmo hospedeiro. Diversos estudos apontam que a presena de plntulas de hemiepfitas estranguladoras sobre coespecficos adultos ou hospedeiras infestadas por dois adultos da mesma espcie so incomuns (TITUS et al., 1990; THOMSON et al., 1997; presente estudo), porm at o momento no foram encontradas evidncias de alelopatia para espcies do gnero Ficus (TITUS et al., 1990; LAMAN, 1995a). Formigas tambm podem descartar, abandonar nas proximidades do ninho ou deixar cair as sementes durante o transporte, devendo assim ser consideradas como dispersores secundrios (KAUFMANN et al.,1991; LAMAN, 1996b). Alm disso, LAMAN (1995a) considerou que locais adequados ao estabelecimento de figueiras no dossel so provavelmente pequenos e incomuns. Assim, a raridade de locais de estabelecimento adequados s hemiepfitas pode diminuir a probabilidade de duas sementes serem depositadas em microstios prximos e adequados ao estabelecimento das plntulas, corroborando com o padro aleatrio encontrado para figueiras de modo geral. Porm apesar das coussapoas tambm estarem distribudas de forma predominantemente aleatria no ambiente, e a presena de duas coussapoas adultas sobre um mesmo hospedeiro ser incomum provvel que locais adequados ao estabelecimento de indivduos desse gnero sejam mais comuns do que para figueiras, devido alta densidade de C. microcarpa na rea estudada. A anlise de distribuio espacial das populaes de hemiepfitas amostradas possui restries quanto a escala espacial enfocada. Segundo KREBS (1998) podem com ocorrer populaes distribudos distribudas aleatoriamente em grandes dos agrupamentos indivduos dentro

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agrupamentos. Devido principalmente forma das parcelas (estreitas e compridas), no foi possvel uma anlise em maior escala e portanto, os resultados obtidos podem no corresponder aos padres seguidos pelas populaes estudadas na Ilha do Cardoso como um todo. Ao observarmos a distribuio espacial dos indivduos de C. microcarpa (fig. 11) e Ficus (fig. 12) na mata de encosta, possvel notar um aumento na densidade das hemiepfitas na parte leste da parcela. Analisando o relevo do trecho percorrido na mata de encosta apresentado na figura 4, observamos que a parte oeste da parcela est encravada em um vale, enquanto a parte leste percorre uma vertente mais exposta. Essa diferena no relevo gera uma variao na incidncia de luz, que deve ser maior na parte leste da parcela. Como a maior vantagem do hbito hemiepiftico est na fuga da competio por luz que ocorre nos estratos inferiores da floresta (TODZIA, 1986; MICHALOUD & MICHALOUD-PELLETIER, 1987), possvel que esta variao do relevo atue nos padres de estabelecimento dessas plantas. Um padro contrrio foi observado na Cordilheira de Tilaran (norte da Costa Rica), onde as figueiras se concentravam nas reas menos expostas, no ocorrendo em regies com forte incidncia de ventos (DANIELS & LAWTON, 1991). Contudo, a rea amostrada na Costa Rica fica a 1500 m acima do nvel do mar e a vegetao tpica das reas expostas era baixa (florestas ans) em relao s matas presentes nos locais abrigados do vento, enquanto a encosta amostrada na Ilha do Cardoso fica a 200 m acima do nvel do mar e no existem grandes diferenas estruturais na floresta ao longo da trilha percorrida.

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5.4 Uso do dossel florestal Apenas para figueiras foi detectada diferena significativa na altura de estabelecimento entre as fisionomias florestais estudadas (fig. 13b). A diferena na altura de estabelecimento das figueiras estudadas entre plancie e encosta no pode ser explicada pela diferena na altura de seus hospedeiros, pois estes no apresentaram diferenas significativas entre as duas formaes (fig. 15). Devido declividade do relevo, o dossel na vegetao de encosta se apresenta escalonado, com a copa de cada rvore sendo sombreada pela copa da rvore situada imediatamente acima. possvel que esse efeito faa com que uma dada condio microclimtica em determinada altura do dossel da encosta seja similar condio microclimtica encontrada em altura inferior no dossel da plancie, onde as copas das rvores do dossel so sombreadas apenas por rvores emergentes. Assim, as figueiras encontrariam na plancie condies ideais de luminosidade em alturas inferiores em relao encosta. Portanto, possvel que as figueiras sejam mais exigentes quanto altura de estabelecimento que as coussapoas, pois enquanto a altura mdia de estabelecimento para Ficus foi maior na encosta, respondendo s aparentes variaes estruturais e microclimticas entre os ambientes amostrados, C. microcarpa se mostrou indiferente quanto altura de estabelecimento entre os dois ambientes. LAMAN (1996a) demonstrou, em um estudo em Bornu, que algumas espcies de Ficus so adaptadas ao dossel superior enquanto outras ao dossel inferior. Na Ilha do Cardoso possvel que existam espcies de figueiras especializadas em diferentes alturas de estabelecimento, pois a amplitude nos valores encontrados foi alta (mdia= 14,2 m e desvio padro= 5,5). Para C. microcarpa tambm foi observada uma grande amplitude nos valores de altura de estabelecimento (mdia= 12,7 m e desvio padro= 4,3), o que, no entanto, atesta a menor exigncia das coussapoas quanto a altura de estabelecimento. A altura de estabelecimento entre indivduos reprodutivos e no reprodutivos de C. microcarpa no apresentou diferenas significativas (fig. 14), corroborando com a suposio de que as coussapoas so mais generalistas. Entretanto, ambos os gneros se estabeleceram predominantemente entre 10 e 15 m de

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altura, ou seja, no limite superior do subbosque, corroborando parcialmente com o padro relatado por PRSPERI et al. (2001), segundo o qual as hemiepfitas primrias alcanariam o dossel superior a partir do dossel inferior. Em relao aos locais de estabelecimento ocupados pelas hemiepfitas estudadas no foram encontradas diferenas significativas entre os dois gneros. Considerando-se todas as hemiepfitas amostradas o lugar mais comum de estabelecimento foi sobre galhos (47%) seguido por forquilhas (25%), sobre o tronco (14%) e em ns (14%). Em um trabalho realizado em Bornu com cinco espcies de figueiras, LAMAN (1996a) registrou 45% da amostra ocorrendo sobre troncos, 39% em forquilhas e 16% sobre galhos e tambm no encontrou diferenas significativas entre as espcies estudadas. Outros estudos tambm observaram com maior freqncia hemiepfitas estranguladoras estabelecidas sobre forquilhas, troncos e galhos (DANIELS & LAWTON,1991; ATHREYA, 1999). TODZIA (1986) ao investigar os locais de estabelecimento mais comuns para cinco gneros de hemiepfitas, constatou que enquanto os gneros Cosmibuena (Rubiaceae), Havetiopsis (Clusiaceae), e Clusia ocorrem por toda a copa da hospedeira, inclusive na periferia da copa, Ficus spp. ocorrem predominantemente sobre a metade superior do fuste, em forquilhas, e sobre a primeira metade dos galhos primrios. J as coussapoas apesar de ocorrerem com maior freqncia na metade superior do fuste, se distribuem por toda a copa do hospedeiro. Como a espcie de Coussapoa investigada por TODZIA (1986) era uma hemiepfita permanente, pode-se dizer, que, de modo geral, esses dados indicam que as hemiepfitas estranguladoras ocorrem, preferencialmente, entre o trecho final do fuste e a base da copa das hospedeiras. As coussapoas apresentaram diferena nos padres de estabelecimento entre juvenis e adultos. Aparentemente os indivduos estabelecidos sobre ns tiveram uma chance reduzida de alcanar a maturidade, enquanto plntulas que se desenvolveram sobre as outras categorias de local de estabelecimento parecem ter chances similares de desenvolvimento (fig. 18). Corroborando com o observado por DANIELS & LAWTON (1991), que registraram que plntulas de F. crassiuscula tm probabilidade mxima de alcanar a maturidade quando

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estabelecidas em forquilhas, e tambm observaram uma baixa probabilidade de sucesso no desenvolvimento para aquelas estabelecidas sobre ns de galhos cados. Portanto, os ns so aparentemente inadequados ao desenvolvimento de hemiepfitas. Ainda, no tocante ao local de estabelecimento, os gneros estudados diferiram significativamente em relao ao substrato sobre o qual se estabeleceram. As figueiras apresentaram, em relao s coussapoas, um maior nmero de indivduos estabelecidos sobre musgo e um menor nmero sobre a casca de suas hospedeiras (fig. 19). Tanto Coussapoa microcarpa como Ficus spp. apresentam sementes pequenas com uma camada de material viscoso e higroscpico envolvendo-as (ver anexo 1), entretanto, os dados indicam que as coussapoas tem maior chance de desenvolvimento sobre superfcies com menor probabilidade de reteno das sementes (como o caso da casca das hospedeiras) do que as figueiras. Diferenas entre as velocidades de crescimento das razes e das plntulas de figueiras e de coussapoas devem ser examinadas para avaliar se diferenas intrnsecas aos gneros podem ser responsveis por esse padro. Aparentemente a baixa exigncia de C. microcarpa quanto ao substrato de estabelecimento em relao s figueiras pode ajudar a explicar a alta densidade e estrutura de tamanho contnua de coussapoas na rea estudada, pois quanto maiores as chances de sucesso no estabelecimento, maior ser a densidade de regenerantes na populao e, conseqentemente, a estrutura populacional dever apresentar uma maior continuidade no nmero de indivduos por classes de tamanho. Em um experimento de germinao e estabelecimento de figueiras conduzido em Bornu com F. stupenda, LAMAN (1995a) constatou que o tipo de substrato determinante no sucesso da germinao da espcie estudada. O sucesso de germinao das sementes alocadas no dossel florestal diminuiu na seguinte ordem de substratos utilizados: madeira podre, solo suspenso, musgo, serrapilheira e casca da hospedeira (LAMAN, 1995a). Os dados aqui apresentados corroboram com os resultados obtidos para F. stupenda e apontam para a existncia de uma maior especializao do gnero Ficus por

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determinados microstios de estabelecimento no dossel florestal em relao s coussapoas. A influncia das hemiepfitas estranguladoras sobre a estrutura do dossel florestal largamente inexplorada (WILLIANS-LINERA & LAWTON, 1995). Por alcanarem grande porte, as hemiepfitas estranguladoras correm o risco de provocar a morte do hospedeiro ou a quebra do local onde se estabeleceram antes de serem capazes de se auto sustentar. Quando isso acontece, o dano causado hospedeira pode ser fatal para a prpria hemiepfita. Para evitar o dano aos hospedeiros as hemiepfitas devem se estabelecer em galhos ou troncos fortes o suficiente para sustent-las at que suas razes se tornem capazes de atuar funcionalmente como um caule e possam, enfim, se tornar indivduos de vida livre. Enquanto para as coussapoas houve correlao positiva entre o dimetro do caule acima do local de estabelecimento (DALE) com o dimetro (DHOLE) dos hospedeiros no local de estabelecimento (fig. 20a), para as figueiras no foi encontrada tal correlao (fig. 20b). Figueiras, em relao s coussapoas, se estabeleceram em locais de dimetro significativamente maior independentemente do porte da figueira. Galhos ou forquilhas de menor inclinao e grandes dimetros so positivamente correlacionados com a biomassa de epfitas e matria orgnica morta acumulada (INGRAM, 1993). Possuem, portanto, maior capacidade de interceptao e reteno de gua e nutrientes (DISLICH, 1996), sendo aparentemente mais adequados ao estabelecimento de hemiepfitas e, particularmente na Ilha do Cardoso, de figueiras. Alm das coussapoas mostrarem correlao significativa e positiva entre as variveis especificadas acima, a mdia do DHOLE dos jovens foi significativamente menor que a dos adultos. Portanto, para as coussapoas vantajoso se estabelecer em galhos, troncos ou forquilhas de grande porte para ter maior probabilidade de atingir a maturidade. O DHOLE mdio para figueiras no difere significativamente do DHOLE mdio para coussapoas adultas. Portanto, o porte do local de estabelecimento ideal ao desenvolvimento de hemiepfitas estranguladoras na Ilha do Cardoso de aproximadamente 20 cm de dimetro ou maior (tab. 3).

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Existem diferenas entre os dois gneros quanto morfologia do sistema estrangulador (razes adventcias). Aparentemente as figueiras lanam uma raiz em direo ao solo e assim que o solo alcanado outras razes estranguladoras so lanadas, seguindo um trajeto helicoidal que circunda e envolve os hospedeiros, ocorrendo inclusive a propagao vegetativa atravs do brotamento de outras razes (PRSPERI et al., 2001). Dessa forma as figueiras so capazes de colonizar a copa da hospedeira a partir de diversos pontos de ancoragem (PRSPERI et al., 2001). As coussapoas lanam, alm da raiz em direo ao solo (geralmente apenas uma seguindo trajeto vertical), pares de razes denominadas grampiformes que circundam o tronco das hospedeiras no sentido horizontal (ver anexo 1). O dano causado por essas razes tanto no local de estabelecimento como ao longo do percurso da raiz principal, possivelmente, afeta o sistema vascular do hospedeiro por constrio, facilitando assim a quebra do local de estabelecimento. Essa quebra ocasiona com freqncia dano prpria hemiepfita, que pode ir desde um descolamento parcial da hospedeira at a perda da dominncia apical devido quebra parcial ou total de seu sistema caulinar. No caso de estabelecimento em galhos de grande porte, a quebra menos provvel, pois a hospedeira ser capaz de resistir s presses exercidas pelas hemiepfitas. No entanto, C. microcarpa parece possuir adaptaes fisiolgicas de forma que, aps o dano no hospedeiro e conseqente quebra de seu prprio sistema caulinar, os indivduos de coussapoa iniciam um vigoroso processo de rebrota estimulado provavelmente pela perda da dominncia apical. Diversos brotos vegetativos surgem ao longo do caule remanescente e de sua raiz principal, mesmo prximo ao solo (PRSPERI et al., 2001), o que facilita a diagnose do dano. Esse processo parece ser favorecido pela maior intensidade luminosa proveniente da clareira aberta pela quebra do hospedeiro. Nesse estudo foram usados dois parmetros para quantificar o dano gerado no decorrer do desenvolvimento de hemiepfitas estranguladoras em seus hospedeiros (tab. 4). Apesar da quebra do local de estabelecimento ocasionada pela constrio da hospedeira pelas razes da hemiepfita ocorrer apenas para coussapoas, e das figueiras alcanarem o estgio de vida livre

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com o dobro da freqncia, no foi apontada diferena estatstica entre as duas espcies para nenhum dos parmetros. Indicando, portanto, que o tipo de dano causado por ambos os gneros semelhante, apesar dos padres morfolgicos das razes areas de Ficus e Coussapoa apresentarem algumas diferenas marcantes.

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6-CONCLUSES Coussapoa microcarpa tem uma alta densidade na Ilha do Cardoso, com uma populao composta principalmente por indivduos jovens. Alm disso, possui um baixo grau de especificidade aos hospedeiros, uma vez que mais de um quarto das rvores consideradas como hospedeiras potenciais (com mais de 35 cm de dimetro) esto infestadas por essa espcie, que apresentou uma distribuio espacial aleatria. As coussapoas no apresentaram especializaes marcantes quanto s exigncias por categoria, altura e substrato dos locais de estabelecimento em suas hospedeiras. Entretanto, apesar dos jovens aparentemente ocuparem o espao de forma aleatria, a probabilidade das coussapoas alcanarem a maturidade diminui em determinadas condies. Por exemplo, sementes que germinam nos ns das hospedeiras e em locais de dimetro pequeno tm menores chances de alcanar a maturidade. Dessa forma, os locais de estabelecimento mais freqentes para Coussapoa microcarpa no correspondem aos melhores locais para o desenvolvimento pleno de seus indivduos, gerando o efeito de gargalo observado na distribuio por classes de rea da seco da raiz altura do peito (ARP). O gnero Ficus (Urostigma) composto por sete espcies na Ilha do Cardoso, todas elas com densidades tpicas de espcies raras. A anlise da estrutura populacional desse gnero mostrou que, apesar de raro, sua importncia para a estrutura da floresta compensada pelo grande porte de seus indivduos que possuem rea basal total por hectare quase trs vezes

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superior das coussapoas. Entretanto, existe uma aparente dificuldade de sucesso no desenvolvimento de seus indivduos, pois, nos 3,42 ha amostrados, no foi amostrado nenhum indivduo com valor de ARP entre 315 cm2 e 17.600 cm2 (equivalente a valores entre 21 e 149 cm de dimetro). As figueiras se mostraram mais especializadas quanto ao tipo de substrato presente no local de estabelecimento, quanto ao dimetro do local de estabelecimento e quanto resposta da altura de estabelecimento a possveis variaes microclimticas quando comparadas s coussapoas. As principais diferenas entre os gneros estudados foram: densidade (quatro vezes maior para Coussapoa), porte mximo alcanado (maior para os indivduos de Ficus), maior especializao de figueiras quanto ao substrato e dimetro do local de estabelecimento e tipo de estratgia de fixao da raiz ao hospedeiro (C. microcarpa possui um sistema caulinar mais simples enquanto as figueiras formam uma estrutura complexa). As principais semelhanas entre os dois gneros foram: hierarquia de tamanho (alta), altura de estabelecimento, tipos de locais de estabelecimento, plasticidade de hbitos (ambos gneros foram encontrados se desenvolvendo sobre o solo, runas e espcies arbreas) e tipo de dano causado ao hospedeiro (letal para os dois gneros). De modo geral as hemiepfitas estranguladoras ocorrem em alta densidade na Ilha do Cardoso e, pelos aspectos de sua biologia aqui investigados, exercem importante papel na estrutura e regenerao do dossel florestal.

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7-CONSIDERAES FINAIS O presente estudo traz tona importantes informaes sobre Coussapoa microcarpa e sobre o gnero Ficus. Estudos envolvendo hemiepfitas, principalmente as primrias lenhosas, so de extremo valor para a conservao da biodiversidade, uma vez que essas plantas so uma importante fonte de recursos para a fauna de frugvoros (TERBORGH, 1986; ZOTZ & ANDRADE, 2002). Enquanto Ficus spp. tm um maior potencial como recurso chave para frugvoros devido ao padro de frutificao assincrnico apresentado por suas espcies (LAMBERT & MARSHALL, 1991; SHANAHAN et al., 2001; RAGUSA-NETO, 2002), o conhecimento das interaes de Coussapoa microcarpa com espcies animais difuso e incompleto e, portanto, sendo um aspecto da ecologia dessa espcie que precisa ser investigado. MCKEY (1989) ressaltou que em fragmentos florestais existe o problema da reduo do tamanho das populaes de figueiras e conseqente restrio das possibilidades de manuteno das populaes de vespas que possuem uma relao de interdependncia com as figueiras, promovendo a polinizao e utilizando os sicnios para sua prpria reproduo (JANZEN, 1979). Em paisagens fragmentadas, a probabilidade de extino local das vespas do figo maior, devido dificuldade das vespas polinizadoras encontrarem sicnios receptivos. Isso pode ocasionar, em mdio prazo, a extino das populaes de figueiras e, em curto prazo, a falncia na capacidade de produo de frutos pelas figueiras (MCKEY, 1989), afetando

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negativamente

diversas

espcies

de

frugvoros

que

se

alimentam

regularmente de figos (SHANAHAN et al., 2001). Portanto, dada a baixa densidade das espcie de figueiras, a conservao de grandes reas florestadas fundamental para que as populaes dessas plantas ocorram em tamanho vivel para a manuteno de seus polinizadores que garantiro a perpetuao das prprias populaes de figueiras. Estas, por sua vez, podem ter um papel relevante na manuteno da biodiversidade em florestas tropicais (TERBORGH, 1986). Infelizmente existem poucos estudos abordando essa guilda de plantas no estado de So Paulo e na Mata Atlntica como um todo. Tendo em vista o avanado grau de degradao deste bioma e o desconhecimento da capacidade de conservao dessas espcies em paisagens fragmentadas, se faz necessrio um maior esforo por parte da comunidade cientfica em estudar as formas de vida pertencentes ao dossel florestal, tanto em reas de floresta primria como em ambientes degradados. Estudos mais detalhados sobre o uso do dossel pelas hemiepfitas abordadas nesse trabalho, que tomem medidas de umidade atmosfrica e incidncia luminosa em diferentes estratos da mata, que avaliem o grau de dependncia entre coussapoas e figueiras a seus respectivos hospedeiros, que investiguem a frugivoria, a disperso e germinao de sementes e o estabelecimento de suas plntulas e que investiguem a velocidade de crescimento dessas espcies so importantes para a melhor compreenso da dinmica populacional dessas hemiepfitas. Tambm so necessrios estudos enfocando outras espcies de hemiepfitas lenhosas, alm de cada espcie de figueira em separado, para ento sim efetuar anlises consistentes sobre a sobreposio de nicho entre as diferentes espcies de hemiepfitas que coexistem na Mata Atlntica. Por fim, o desenvolvimento de metodologias de acesso ao dossel e a padronizao dos parmetros avaliados em pesquisas nesse estrato, so importantes para viabilizar a implantao de experimentos permanentes de monitoramento da dinmica das populaes de hemiepfitas e outras plantas comuns no dossel florestal.

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77

APNDICE

78

Anexo 1 : fotos de Coussapoa microcarpa (todas as fotos so do autor).

Aspecto de uma plntula

Aspecto de uma hemiepfita jovem

Aspecto da raiz

Aspecto de um ramo com frutos

79

Anexo 1:continuao.

Aspecto de um adulto

Aspecto de um adulto cujo hospedeiro se decomps

Aspecto das sementes de coussapoa (comprimento mdio = 2,5 mm).

80

Anexo 2 fotos das espcies de Ficus (todas as fotos so do autor).

Ficus arpazusa

Detalhe dos sicnios de F. arpazusa

ramo de Ficus enormis

detalhe da estpula de F. enormis

sicnios de F. enormis

Ficus organensis

detalhe do sicnio de F. organensis

81

Anexo 2 continuao.

Plntula de Ficus gomelleira

sicnios de F. gomelleira cados ao p da rvore

Exsicata de plntula de Ficus sp.1

Ramo de um indivduo de ficus sp.2

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Anexo 2continuao.

F. enormis estabelecida ao lado do tronco, note um indivduo de clusia criuva estabelecido em 1 plano no mesmo hospedeiro.

F. enormis estabelecida emn do hospedeiro. Foto tirada no municpio de So Paulo.

F. gomelleira cujo hospedeiro se decomps.

F. organensis cujo hospedeiro se decomps.