An ilisis cladfstico del g6nero Pachycereus (Cactaceae) con caracteres morfol6gicos

SALVADOR ARIAS Y TERESA TERRAZAS

Arias, S. (Instituto de Biologfa, Jardfn Bot~inico, Universidad Nacional Aut6noma de M6xico, 70-614 M6xico D.E 04510, M6xico; sarias@ibiologia.unam.mx) & T. Terrazas (Programa en Bot~nica, Colegio de Postgraduados, Montecillo, Estado de M6xico 56230, M6xico). An~ilisis cladfstico del g6nero Pachycereus (Cactaceae) con caracteres morfol6gicos. Brittonia 58: 197-216. 2006.---E1 g6nero Pachycereus incluye 13 especies de acuerdo con las clasificaciones m~s recientes, y se distribuye en Guatemala, M6xico y SW de los Estados Unidos, Se presenta un an~ilisis filogen6tico con el prop6sito de fundamentar la monofilia del g6nero, respecto a los otros g6neros de la subtribu Pachycereinae. Se cre6 una matriz utilizando 44 caracteres estructurales (morfologfa y anatomfa) y 29 taxones, incluyendo nueve especies de Pachycereinae. Los resultados indican que la subtribu Pachycereinae s61o puede ser monofil6tica si se incluyen dos especies de Stenocereus: S. aragonii y S. eichlamii, con base en dos caracteres de la semilla (paredes periclinales planas y microrrelieve finamente rugoso). E1 g6nero Pachycereus no es monofil6tico de acuerdo con la clasificaci6n m~is reciente; Pachycereus hollianus y P. lepidanthus carecen de zona f6rtil diferenciada y representan el grupo hermano de las restantes especies de la subtribu Pachycereinae; P. fuIviceps est~i relacionado con los g6neros Cephalocereus y Neobuxbaumia por el tipo de zona nectarial, el color de la pulpa del fruto y los cristales prism~iticos de oxalato de calcio en c61ulas epid6rmicas; P. grandis, P. pecten-aboriginum, P. pringlei, P. tepamo y P. weberi se resuelven como grupo monofil6tico por presentar un surco angosto y una flor con constricci6n en la base del tubo. Este grupo de cinco especies debe representar al g6nero Pachycereus sensu stricto. Palabras clave: anatomfa, Cactaceae, filogenia, morfologfa, Pachycereinae, Pachycerel~s,

Arias, S. (lnstituto de Biologfa, Jardfn Botfinico, Universidad Nacional Aut6noma de M6xico, 70-614 M6xico D.F. 04510, M6xico; sarias@ibiologia.unam.mx) & T. Terrazas (Programa en Bot~_nica, Colegio de Postgraduados, Montecillo, Estado de M6xico 56230, M6xico). An~ilisis cladfstico del g6nero Pachycereus (Cactaceae) con caracteres morfol6gicos. Brittonia 58:197-216. 2006.--The genus Pachycereus is restricted to Guatemala, Mexico, and the SW United States and includes 13 species according to the most recent classification. A phylogenetic analysis was conducted in order to test the monophyly of Pachycereus with respect to other genera of subtribe Pachycereinae. A matrix of 44 structural characters (morphology and anatomy) was scored for 29 taxa, including nine species of the Pachycereinae. Results obtained indicated that the subtribe Pachycereinae can only be monophyletic if two species of Stenocereus (S. aragonii and S. eichlamii) are included in it, based on two seed characters (smooth periclinal wall and finely rough relief). Pachycereus is not monophyletic according to the most recent classification. Pachycereus hollianus and P. lepidanthus lack a differentiated fertile zone, and form a basal group in the subtribe Pachycereinae; they do not belong to the genus Pachycereus. Pachycereus fulviceps is related to the genera Cephalocereus and Neobuxbaumia based on nectar zone type, color of fruit pulp, and prismatic calcium oxalate crystals in the epidermic cells. Pachycereus grandis,

Brittonia, 58(3), 2006, pp. t97-216.

9 2006, by The New York Botanical Garden Press, Bronx, NY 10458-5126 U.S.A.

ISSUED: 30 September 2006

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P. pecten-aboriginum, P. pringlei, P. tepamo, and P. weberi are a monophyletic group,

based on the presence of a narrow interareolar groove and flowers with a basally constricted tube. This group of five species comprises the genus Pachycereus sensu stricto.

Pachycereus (A. Berger) Britton & Rose es uno de los g6neros mils representativos de la tribu Pachycereeae, subfamilia Cactoideae, por las 13 especies incluidas (Barthlott & Hunt, 1993; Gama-L6pez & Arias, 1998; Anderson, 2001), pero tambi6n por su amplia distribuci6n en las regiones ~_ridas y c~ilidosecas existentes desde el extremo suroeste de Estados Unidos hasta Guatemala, con particular 6nfasis en M6xico, en elevaciones de 0 a 1400 m y preferentemente sobre suelos derivados de rocas calizas. Su importancia econ6mica consiste en que algunas de sus especies son utilizadas localmente en la alimentaci6n (frutos y semillas), en la medicina tradicional (heridas y llagas), como forraje en 6poca de estiaje o en la construcci6n (cercas vivas, vigas para techos) y ocasionalmente se ha empleado una especie como bebida narc6tica (Bravo-Hollis, 1978; Arias et al., 1997; Paredes et al., 2000). Las especies de Pachycereus son de h~ibito arbustivo o arborescente, con escasa o densa ramificaci6n; flores cubiertas con pequefias escamas, tricomas y espinas flexibles, el tubo receptacular es corto, los t6palos cortos, los estambres incluidos, numerosos e insertos sobre la pared del tubo receptacular; frutos grandes, carnosos o secos, cubiertos por espinas flexibles y semillas grandes y negras (Bravo-Hollis, 1978; Fig. 1). Sin embargo estos caracteres los comparte parcialmente con otros g6neros de la subtribu Pachycereinae como Carnegiea Britton & Rose, Cephalocereus Pfeiff. y Neobuxbaumia Backeb., o de Stenocereinae como Stenocereus (A. Berger) Riccob. (Gibson & Horak, 1978). Esta marcada variabilidad morfol6gica favoreci6 una circunscripci6n inestable del g6nero, ya que diversos autores dividieron a Pachycereus (Buxbaum, 1961; Bravo-Hollis, 1978) o fusionaron en 61 otros g6neros (Heath, 1992; Barthlott y Hunt, 1993; Anderson, 2001), pero encontrando dificultades en dichas delimitaciones. Originalmente se describi6 como secci6n de Cereus Mill. por Berger (1905), con base en Cereus

pringlei S. Watson y despu6s fue elevado a

g6nero por Britton y Rose (1909). E1 g6nero se ha tratado en varias revisiones de la familia y f o r a s regionales (Britton & Rose, 1920; Standley, 1924; Backeberg, 1960; Arias et al., 1997; Paredes et al., 2000; Anderson, 2001), entre los cuales destaca el aporte de Bravo-Hollis (1978) al describir con mayor precisi6n los caracteres rnorfol6gicos de las especies. No obstante, la delimitaci6n del g6nero se basa sustantivamente en caracteres morfol6gicos de la flor (forma del tubo receptacular y pericarpelo, presencia de escamas, tricomas y espinas flexibles), el fruto (presencia de tricomas y espinas) y la semilla (forma y lustre). La variaci6n estructural de la flor es amplia dentro del g6nero, como la forma del recept~culo, la presencia o ausencia de una c~imara nectarial, el color de los t6palos (blanco a rojo), la presencia o ausencia de tricomas y espinas, asf c o m o el tamafio y consistencia de las escamas. Adem~is algunas especies son polinizadas por quir6pteros, mientras que otras por aves y esfingidos (Valiente-Banuet et al., 1996; Fleming & Holland, 1998). Existen algunas hip6tesis sobre las relaciones de Pachycereus con otros miembros de la tribu Pachycereeae (Buxbaum, 1961; Gibson & Horak, 1978; Gibson et al., 1986); asf como estudios filogen6ticos en Pachycereeae donde se incluye una o algunas especies de Pachycereus. En un estudio filogen6tico, con base en caracteres estructurales, Terrazas y Loza-Cornejo (2002) consideran que Pachycereus es parafil4tico, ya que P fulviceps aparece mils cercano a Cephalocereus y Neobuxbaumia. Cota y Wallace (1997), con base en enzimas de restricci6n del ADN, tambi6n sugieren que Pachycereus es parafil6tico al encontrar que P hollianus es mils cercano a Neobuxbaumia. Nyffeler (2002) encuentra, en un an~ilisis filogen6tico realizado con trnK/matK y trnL-trnF, que Pachycereus est~i cercanamente relacionado a Escontria y Echinocereus, mientras que con secuencias

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ARIAS & TERRAZAS:

PACHYCEREUS

(CACTACEAE)

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FIG. I. Pachycereus pringlei. A. H~ibito (Arias 1224). B. Rama de la regi6n inf6rtil (Arias 1346). C. Corte transversal de una rama (Arias 1346). D. Ar6ola de la zona inf6rtil mostrando surcos interareolares (Arias 1346). E. Ar6olas de la zona f6rtil (Arias 1346). F. Flor en vista externa (Ordu~o s.n.). G. Flor en vista intema, corte longitudinal (Ordu~o s.n.). H. Fruto en vista externa (Ordu~o 2). (Ilustraci6n Elvia Esparza.)

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del ITS, Hartman et al. (2002) consideran que Pachycereus schottii y P. gatesii esUin m~is relacionados con P. marginatus. Este resultado fue corroborado por Arias et al. (2003) para un grupo mils inclusivo de la subtribu Pachycereinae, proponiendo que Stenocereus aragonii y S. eichlamii son miembros de esta subtribu. Varias interrogantes se desprenden de la actual circunscripci6n del g6nero: Les Pachycereus monofil6tico?, /,cu~iI es la relaci6n filogen6tica de Pachycereus fulvi-

ceps, P. gaumeri, P. hoItianus y P. mititaris

con los otros miembros del g6nero?, /,son Pachycereus gatesii y P. schottii un grupo filogen6tico independiente como lo sugieren Bravo-Hollis (1978) y Gibson y Horak (1978)?, o bien/,junto con P. marginatus forman un clado estrechamente relacionado de acuerdo con los resultados de Arias et al. (2003)? En la presente contribuci6n se estudia y aporta nueva informaci6n de los caracteres estructurales (morfologfa y anatomfa) de las especies de Pachycereus, sensu Barthlott y Hunt (1993) y Anderson (2001), para porter a prueba la monofilia del g6nero mediante un anfilisis clad/stico, reconocer caracteres estructurales que se revelen como sinapomorffas y establecer las relaciones del g6nero con los otros miembros de la subtribu Pachycereinae. Materiales y M6todos
TAXONES

pecies de Stenocereus de las cuales S. aragonil y S. eichlamii presentan algunas evidencias morfol6gicas (semilla) y anat6micas que hacen suponer una relaci6n cercana a Pachycereus (Tabla I). Estudios morfol6gicos y moleculares previos sugieren que Pachycereus estzl relacionado con Carnegiea, Neobuxbaumia y Cephalocereus (Cota & Wallace, 1997; Terrazas & Loza-Cornejo, 2002; Arias et al., 2003, 2005), quienes conforman la subtribu Pachycereinae (Gibson & Horak, 1978; Gibson et al., 1986). Adem~is se reconoce que la subtribu Stenocereinae es hermana de Pachycereinae (Cornejo & Simpson, 1997; Terrazas & Loza-Cornejo, 2002; Wallace, 2002), las cuales integran la tribu Pachycereeae (Barthlott & Hunt, 1993).
CARACTERES

Los caracteres utilizados se obtuvieron, en la mayorfa de los casos, de muestras procedentes del campo, complementando y corroborando la informaci6n con observaciones de ejemplares de herbario, en especial para aquellos caracteres que no se modifican durante el proceso de herborizacidn, como los localizados en la rama vegetativa, la zona f6rtil y la semilla (Ap6ndice 1). La lista de los ejemplares obtenidos y examinados est~ disponible por solicitud al primer autor. Los datos para algunos caracteres (1, 8, 13, 15, 16, 17, 18, 19, 26 y 31; ap6ndice 1) de

Las 13 especies de Pachycereus conocidas se incluyeron como terminales en este an~lisis (Tabla I). Con el prop6sito de evaluar las relaciones filogen6ticas de Pachycereus en el contexto de la subtribu Pachycereinae, se incluyeron en el an~lisis nueve especie representantes de todos los g6neros de Pachycereinae ( Carnegiea, Cephalocereus y Neobuxbaumia), de acuerdo con lo propuesto por Arias et al. (2005). E1 grupo externo se seleccion6 a partir de la disponibilidad de material y que permitiera optimizar el m~mero de caracteres incluidos. Tres g6neros representantes de la subtribu Stenocereinae se incluyeron como grupo externo; el g6nero monotipico Escontria Rose, una especie de Myrtillocactus Console, asf como seis es-

Pachycereus lepidanthus, Stenocereus aragonil, S. eichlamii y S. martinezii se obtuvieron de la literatura (Eichlam, 1909; Backeberg, 1960; Buxbaum, 1961; Bravo-Hollis, 1978; Arreola-Nava, 2000). La terminologfa usada para caracteres de la ttor y del fruto es la de Buxbaum (1951, 1953, 1955). Para la forma de la flor (cargtcter 17) se sigui6 el criterio de Buxbaum (1953), dividi6ndolo en siete tipos diferentes. Aunque nosotros consideramos que este es un carficter muy complejo, la forma de la flor debe ser sujeta a un esmdio anatdmico riguroso que permita entender las regiones involucradas en ese tejido de origen axial antes de descomponer este car~icter. Los caracteres anatdmicos se obtuvieron de individuos procedentes de poblaciones nativas; los caracteres de la madera se obtuvieron de cortes sobre el tronco a una altura aproximada de 40 cm del suelo. Para una

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ARIAS & TERRAZAS: PACHYCEREUS (CACTACEAE) TABLA I LISTA DE LAS 29 ESPECIESEXAMINADASY DISTRIBUCI(~NDE LOS EJEMPLARESANALIZADOS

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Especie

Distribuci6n Estados Unidos (Arizona), MExico (Sonora) MExico (Oaxaca, Puebla) MExico (Hidalgo) MExico (Oaxaca, Puebla) MExico (Oaxaca) MExico (Veracruz) MExico (Guerrero, Oaxaca) MExico (Guerrero) MExico MExico MExico MExico MExico MExico MExico MExico (QuerEtaro) (Oaxaca, Veracruz) (Oaxaca, Puebla) (Oaxaca, Puebla) (Baja California Sur) (Veracruz, Yucatfin) (MExico, Oaxaca, Puebla) (Puebla)

Camegiea gigantea (Engelm.) Britton & Rose. Cephalocereus columna-trajani (Karw. ex Pfeiff.) K.
Schum.

CephaIocereus senilis (Haw.) Pfeiff. Escontria chiotilla (E A. C. Weber ex K. Schum.)

Rose

Myrtillocactus schenckii (J.A. Purptts) Britton &

Rose

Neobuxbaumia euphorbioides (Haw.) Buxb. ex Bravo Neobuxbaumia mezcalaensis (Bravo) Backeb. Neobuxbaumia multiareolata (E. Y. Dawson) Bravo,
Scheinvar & Sfinchez-Mej.

Neobuxbaumia polylopha (DC.) Backeb. Neobuxbaumia scoparia (Poselg.) Backeb. Neobuxbaumia tetetzo (F. A. C. Weber) Backeb. Pachycereusfulviceps (F. A. C. Weber ex K. Schum.)
DR. Hunt

Pacfiycereus gatesii (M. E. Jones) D. R. Hunt Pachycereus gaumeri Britton & Rose Pachycereus grandis Rose Pachycereus hollianus (F.A,C. Weber ex J.M. Coult.)
Buxb.

Pachycereus lepidanthus (Eichlam) Britton & Rose Pachycereus marginatus (DC.) Britton & Rose Pachycereus militaris (Audot) D.R. Hunt Pachycereus pecten-aboriginum (Engelm.) Britton &
Rose

Pachycereus pringlei (S, Watson) Britton & Rose Pachycereus schottii (Engelm.) D.R. Hunt Pachycereus tepamo S. Garna & S. Arias Pachycereus weberi (J.M, Coult.) Backeb. Stenocereus aragonii (F.A_C, Weber) Buxb. Stenocereus chrysocarpus Sgnchez-Mej. Stenocereus eichlamii (Britton & Rose) Buxb. Stenocereus fricii S~inchez-Mej. Stenocereus martinezii (J.G. Ortega) Buxb.

Guatemala (Progreso) MExico (Guanajuato, Hidalgo, Puebla, Querdtaro) Mdxico (Michoac~in) MExico (Baja California Sur, Guerrero, Jalisco, Michoac~in, Oaxaca, Sinaloa) MExico (Baja California, Baja California Sur, Sonora) MExico (Baja California Sur, Sinaloa, Sonora) MExico (Michoac~in) MExico (Guerrero, Morelos, Oaxaca, Puebla) Honduras (Yoro), Costa Rica (Guanacaste) MExico (Guerrero, Michoac~in) MExico (Yucatfin), Guatemala (Progreso), E1 Salvador (Sonsonete) MExico (Michoac~in) MExico (Sinaloa)

comparaci6n homogdnea, los caracteres de la epidermis se obtuvieron de la regi6n media de una rama madura, definida asf cuando las espinas estfin completamente desarrolladas. Las muestras se fijaron en FAA (formol, alcohol y ficido acEtico) y despuEs se colocaron en GAA (glicerina, alcohol y agua) hasta iniciar la microtecnia. Las muestras se procesaron segtin las tEcnicas convencionales para inclusidn en parafina (Johansen, 1940). Los caracteres de la semilla tambiEn se obtuvieron de frutos colectados en el campo, con excepcidn de Pachycereus lepidanthus y Stenocereus aragonii cuyas muestras se obtuvieron de herbario. La terminologfa usada es la de Barthlott y Hunt (2000). Cinco caracteres fueron morfomEtricos

(16, 19, 24 y 43), los cuales se reconocieron por diferencias significativas entre especies, a trav6s de un anfilisis de varianza. Las diferencias entre medias fueron comparadas y segregadas por la prueba de Tukey (P <0.0.5), utilizando en todos los anfilisis estadfsticos el paquete SAS (SAS Institute, 1989).
CARACTERES EXCLUIDOS

Ademfis de los caracteres aquf utilizados, hay otros que fueron investigados pero se excluyeron del anfilisis cladfstico, debido a que son invariables o presentan variaci6n continua. Entre los caracteres del tallo investigados se encuentra la altura de los individuos, evaluado por Zimmerman (1985) para

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Coryphantha (Engelm.) Lem. y g6neros relacionados; sin embargo en especies de la tribu Pachycereeae la altura de los individuos es un factor aparentemente relacionado con el ambiente (Cornejo & Simpson, 1997), por lo que se excluy6 del presente estudio. La permanencia de ar6olas con espinas en el tronco result6 inconsistente, ya q u e e n una misma especie pueden o no aparecer. E1 n f m e r o de costillas rue utilizado para especies de las tribus Cereeae (Taylor & Zappi, 1989) y Cacteae (Zimmerman, 1985); sin embargo, las muestras aquf estudiadas presentan variaci6n continua. Otros caracteres del tallo que muestran variaci6n continua son la altura de las costillas, el tamafio de las ar6olas (largo, ancho) y el nfmero de espinas. Varios caracteres florales tambi6n presentan variaci6n continua. E1 cambio de color de las espinas en la ar6ola florifera fue variable, incluso entre individuos de una especie. E1 tamafio del pericarpelo y del tubo receptacular, la presencia o ausencia de podarios, asf como el tamafio de los t6palos y de los estambres presentaron variaci6n continua. La forma del fruto es constante para algunas especies, como elipsoide en Carnegiea, globosa en Myrtillocactus schenckii, Pachycereus pecten-aboriginum, P. grandis y P. tepamo, pero en otros casos hay una marcada
heterogeneidad entre individuos de una especie. La consistencia de las escamas del fruto no pudo ser evaluada, porque no siempre se obtuvieron frutos maduros y frescos, y las escamas se deshidratan y endurecen con rapidez. De nueve caracteres de la semilla investigados, s61o tres se incluyen en el an~lisis, ya que la forma de la semilla, el borde de la testa cercano a la regi6n hilo-micropilar (RHM), los intersticios en los limites de las c61ulas, la posici6n de la RHM relativo al borde y el largo y ancho de la semilla no se hart estudiado para varias especies de los g6neros incluidos en Pachycereeae y no contamos con material para su estudio.
ANALISIS DE LOS DATOS

dos inaplicables. La mayorfa rue de tipo binario, pero un canicter (17) tiene siete estados. Los caracteres multiestado fueron tratados como no ordenados. Las autapomorffas se incluyeron en la lista de caracteres del Ap6ndice 1 (indicadas por un *) pero se excluyeron del an~ilisis. Algunos caracteres o estados de car~cter se incluyeron con el prop6sito de proveer resotucidn dentro del grupo externo (Nixon & Carpenter, 1993). E1 an~ilisis cladfstico se realizd utilizando el algoritmo de parsimonia mediante el programa PAUP* versidn 4.0b4a (Swofford, 1999). Se utiliz6 la opci6n heurfstica con 1000 repeticiones aditivas, aleatorias e intercambio de ramas mediante firbol-biseccidnreconexidn (TBR), las opciones C O L L A P S E y STEEPEST DESCENT apagadas, las opciones MULTREES y ACCTRAN en efecto. Se obtuvo el firbol de consenso estricto con base en los firboles igualmente parsimoniosos generados por PAUR Como medidas de apoyo para conocer el soporte de los clados se calcul6 el indice de Bremer (br) (Bremer, 1994), asf como la prueba de confianza mediante bootstrap (bts), usando los m6todos heurfsticos con cinco repeticiones de secuencias aditivas aleatorias, asf como intercambio de ramas mediante gtrbol-biseccidn-reconexi6n y 1000 r6plicas.

Resultados
E1 an~ilisis cladfstico result6 en 12 (trboles m~s parsimoniosos de 94 pasos con CI = 0.624, RI = 0.843 y HI = 0.376, sin incluir las autapomorfias. La Figura 2 representa el ~ b o l de consenso estricto. E1 an~ilisis muestra que la subtribu Pachycereinae constituye un clado poco robusto (br = l, bts = 65 %), con 24 terminales, pero s61o puede definirse como grupo monofi16tico si se incluyen dos especies de Stenocereus: S. aragonii y S. eichlamii. La presencia de paredes periclinales planas en la semilla (car~icter 34; Fig. 3A, C, E) y el microrrelieve en la pared periclinal de 1as c61ulas de la regi6n lateral (car~tcter 36; Fig. 3B, D, F), son las sinapomorf/as que sustentan al clado (Fig. 4). Tres clados se recuperan en la subtribu Pachycereinae. E1 primero lo integran Pachycereus hollianus y P. lepidanthus, el cual se mantiene en la base de la subtribu

Se construy6 una matriz de datos (Tabla II), con 29 especies y 44 caracteres la cual se edit6 en MacClade 3.08 (Maddison & Maddison, 1992). La matriz tuvo un total de 1.1 % de valores desconocidos y 2.9 % de esta-

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ARIAS & TERRAZAS: PACHYCEREUS (CACTACEAE) TAaLA II

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MATRIZ B~SICA DE DATOS. REFERENCIAS: - INDICA CARfltCTER INAPLICABLE; ? INDICACAR~CTER DESCONOCIDO Canicter 20 10-0210121 10-1100212 10-1100212 1010??0210 00-0100210 00-0100210 00-0100210 0010100211 1010100211 2111200211 1110000101 1100200111 2110210111 2111301011 1110??0011 2110100111 2110100111 2110210111 2110210111 2110110111 2110110111 1110000101 10-0??0110 1100210111 10-0100110 1100110111 1100110111 1110000011 00-0100011

Especies

1 100001000 000001000 000001000 000001001 00000I 001 000001100 000001101 100001001 100001001 100101000 301001000 101000000 110001000 200001000 200001000 201001000 101001000 1 t0001000 110001000 110011000 110001000 301001000 100001000 100001011 100001000 100001000 100001011 101001000 101001000

10 0001001410 0111101210 0111101210 0001101210 0001101210 0001101210 0001101210 0001101210 0001101210 0001001210 0001110610 0-00-01011 0001001410 0-00-01110 0-00-01001 0001110110 1011101110 0001001410 0001001410 0001001410 0001001410 0001110610 0001001210 0-00-01310 0001001210 0-00-01310 0-00-01310 0-00-00510 0-00-01100

30 1110111000 ~011111100 ~)11111100 101 l l l 1100 1011111100 1011111100 1011111100 1011111100 1011111100 1010111100 1100111200 1100111000 1120111000 1100111000 11001117?0 1100111000 1110111000 1120111000 1110111000 1120111000 1110111000 1100111200 1010111?00 0100001010 1010111000 0100001010 010000t011 1100001000 -100000000

40 00121 00120 00120 10111 10111 10111 10111 10111 10111 00121 20001 000101021 0002????00021 00021 01021 01021 01021 00021 20001 ?00?1 001030011 0010001000100000-

Carnegiea gigantea Cepha[ocereus columna-trajani Cephalocereus senilis Neobuxbaumia euphorbioides Neobuxbaumia mezcalaensis Neobuxbaumia multiareolata Neobuxbaumia polylopha Neobuxbaumia scoparia Neobuxbaumia tetetzo Pachycereus fulviceps Pachycereus gatesii Pachycereus gaumeri Pachycereus grandis Pachycereus hollianus Pachycereus lepidanthus Pachycereus marginatus Pachycereus militaris Pachycereuspecten-aboriginum Pachycereuspringlei Pachycereus tepamo Pachycereus weberi Pachycereus schottii Stenocereus aragonii Stenocereus chrysocarpus Stenocereus eichlamii Stenocereusfricii Stenocereus martinezii Myrtillocactus schenckii Escontria chiotilla

c o m o el clado h e r m a n o de las restantes especies (Fig. 2). Se define por el hhbito arbustivo con ramificaci6n recta (car~icter 1) y el margen de la costilla redondeado (car~icter 3). E1 segundo clado lo forman Pachycereus gatesii, P. schottii y P. marginatus (br = 2, bts = 70%). Este clado est~i apoyado por el h~ibito arbustivo (car~icter 1), la presencia de dos o m~is flores por ar6ola (car~cter 15) y flor m e n o r a 3.5 c m de largo (caracter 16). El tercer clado lo integran 18 especies de

Cephalocereus, Neobuxbaumia, Pachycereus y Stenocereus, el cual tiene un soporte bajo

(br = 1, bts = 52 %), y el car~icter que define a este clado es la dehiscencia longitudinal del fruto (car~icter 32). Pachycereus militaris se resuelve c o m o el taxdn hermano de las restantes especies del clado. Varios g6neros se reconocen dentro del clado, agrupados a su vez en dos sublclados aquf definidos. E1 subclado 3A, con bajo soporte (bts = 50), lo integran taxones que comparten la presencia de pulpa blanca en el fruto (car~icter 31). Las

especies de Neobuxbaumia se recuperan c o m o grupo monofil6tico, con buen nivel de soporte (br = 2, bts = 77%), apoyado por la presencia de una depresi6n intercostal (car~icter 9, se pierde en N. multiareolata), cristales prism~iticos en c61ulas hipod6rmicas (car~icter 40; Fig. 5A), radios del xilema con almra de 3 - 5 m m (car~icter 43) y ausencia de cerdas en la flor (car~icter 23). Las dos especies de Cephalocereus analizadas se recuperan c o m o hermanas (br = 4, bts = 99%); esta relaci6n est~i soportada por la zona f6rtil con posici6n lateral (car~icter 11), la zona f6rtil con podarios (car~icter 12), fruto de color rosado al madurar (car~icter 29) y ausencia de fibras en el tejido vascular de la zona f6rtil (cafftcter 44; Fig. 5B). Cephalocereus y Neobuxbaumia se resuelven c o m o g6neros hermanos (br = 2, bts = 75%); esta relaci6n est~i soportada por el h~bito columnar (car~icter 1), la alta densidad de espinas flexibles en ar6olas floriferas (car(tcter 14) y el remanente floral apical del fruto en f o r m a de casquete (car~ic-

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BRITTONIA
Camegiea gigantea 1 Pachycereus grandis Pachycereus pecten-aboriginum Pachycereus tepamo Pachycereus pringlei

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61

79
Pachycereus weberi
4

Cepalocereus columna-trajani Cepalocereus senilis

2 2

Neobuxbaumia euphorbioides Neobuxbaumia mezcalaensis 2 Neobuxbaumia multiareolata . Neobuxbaumia polylopha Neobuxbaumia scoparia Neobuxbaumia tetetzo

ro

1 1

77

12.

5O

Pachycereus fulviceps Stenocereus aragonii

2 67 88

Stenocereus eichlamfi Pachycereus militaris Pachycereus rnarginatus

70

Pachycereus gatesfi Pachycereus schottii Pachycereus gaumeri Pachycereus lepidanthus , Pachycereus hollianus Stenocereus chrysocarpus Stenocereus martinezii Stenocereus fricci Myrtillocactus schenckii Escontria chiotilla

1 65

100 [9

FIG. 2. ,~rbol de consenso estricto derivado de 12 firboles m~is parsimoniosos. E1 ntimero sobre las ramas indica el fndice de Bremer y el ndmero ubicado debajo de las ramas indica el valor de frecuencia de grupo de bootstrap (_> 50%).

ter 33). Pachycereus fulviceps aparece como el hermano de los dos g6neros sefialados (br = 1, bts = 55%); esta relaci6n se apoya en la presencia de cerdas en la flor (car~icter 23), la presencia de cgtmara nectarial con diafragma (car~icter 27; Fig. 6C), la presencia de cristales prism~iticos en la epidermis (car~icter 37; Fig. 5C) y abundantes c61ulas de

mucflago en el c6rtex y m6dula (car~icter 42).

Stenocereus aragonii y S. eichlamii se resuelven como hermanos (br = 1, bts = 88 %), porque el fruto es de color verde a pardo (carficter 29) y los cristales en la hipodermis son tipo drusa (car~icter 40; Fig. 5D). Estas dos especies de Stenocereus son las tinicas que se incorporan a Pachycereinae por corn-

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ARIAS & TERI~AZAS:

PACHYCEREUS

(CACTACEAE)

205

FIG. 3. Microfotograffas de semillas en el MEB. A, B. Pachycereusfulviceps (Arias 863). C, D. Pachycereus hollianus (Arias 830). E, E Pachycereuspringlei (Felger 13337). G, It. Stenocereus martinezii (Arreola-Nava 1564). Escala A, C, E, G = 500 p~m, B, D, F, H = 50 txm.

206
28 42

BRITTONIA
2 ~ l - Camegiea gigantea

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I Pachycereusgrandis

'

' Pachycereus weberi

,, ,~ 2, ,, f TT~]
2 o ~, ,, ~

Cephalocereus columna-trajani Cephalocereus senifis Neobuxbaumia euphorbioides

oobuxbaumiamezcalaensis

t~

,L,
1

~ ,o ,3 ~o~ ~ Neobuxbaumia multiareolata , i ~ o , '~ Neobuxbaumiapolylopha 2~ Neobuxbaumia scoparia '

.~21 24

' ~ ' '

o r o

[1.

Neobuxbaumia tetetzo
ta o3

2 1 2 Pachycereus fulviceps Stenocereus aragonii 43 ~ ~ Stenocereus eichlamii lz ~o .DO Pachycereus militaris 2

~
~ o o 2 2 2 ~
1

Pachycereus ~,tosii
Pachycereus schottii marginatus

oL = Pachycereus ~

' ~

2l ~
2

17

19

22

24

43

Pachycereusgaumen

~
0

Pachycereus holh'anus

~ L~-o--~gPachycereus lepidanthus
18 2o 21 0

--J

0[0-~-0 0 Escontria chiotilla IS 17 24 r ~ ~ ~0 Myrtillocactusschenckii

4z 24

s ~
o 3 o ,

~ :_."1' ' ' Stenocereusmartinezii

1 o 1 I Stenocereusfricci

FIG. 4. Optimizaci6n de los caracters en uno de los 12 Arboles m~ts parsimoniosos. El ntimero sobre las ramas indica el car~icter y el ndmero debajo de las ramas indica el estado. 9 representa una sinapomorffa, [] un paralelismo, x una reversi6n.

partir las dos sinapomorffas de la subtribu (caracteres 34 y 36). E1 subclado 3B es un grupo monofildtico integrado por Pachycereus grandis, P. pecten-

p r e s e n t a n c o m o s i n a p o m o r f f a las c61ulas esc l e r i f i c a d a s e n el c l o r 6 n q u i m a ( c a r i c t e r 41; Fig. 5E). Discusi6n

aboriginum, P. pringlei, P. tepamo y P. weberi, con buen soporte (bs = 2; bts = 79%);
esta relaci6n se apoya en la presencia de un surco interareolar (carilcter 2; Fig. 1D) y los tricomas no ocultos en las ar6olas de la flor (carilcter 20). Por su parte, P. grandis, P.

pecten-aboriginum, P. pringlei y P. tepamo

En el presente anillisis cladistico se rechaza la monofilia del g6nero Pachycereus segtln las propuestas de clasificaci6n mils recientes (Barthlott & Hunt, 1993; Anderson, 2001), porque algunas especies de Pachy-

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ARIAS & TERR-AZAS" PACHYCEREUS

(CACTACEAE)

207

Fro. 5.

Secciones transversales en miembros de Pachycereeae. A. Cristales prism~iticos en hipodermis,

Neobuxbaumia tetetzo (Terrazas 510). B. Tejido vascular de la zona fdrtil sin fibras, Cephalocereus columna-trajani (Terrazas 443). C. Cristales prism~iticos en epidermis (flechas), Cephalocereus totolapensis (Terrazas 513). D. Drusas en hipodermis, Stenocereus eichlamii (Arias 1369). E. Clor6nquima con c61ulas esclerificadas, Pachycereus tepamo (Arias 1334). Escala A, E = 50 ~m, B-D = 100 Ixm. c = pared lignificada, p = flema, x = xilema.

cereus estfin en la base de la subtribu Pachycereinae, una mgs estfi relacionada con Cephatocereus y Neobuxbaumia, mientras que cinco especies forman un clado consistente, llamado aquf Pachycereus sensu stricto. Con base en los resultados del presente an~ilisis se discuten los grupos formados donde se incorporan las especies de Pachycereus.
ESPECIES A EXCLUIR DE PACHYCEREUS

Las siguientes especies que en nuestro an~ilisis no se resuelven como parte de Pachycereus sensu stricto presentan evidencias estructurales que las excluyen de este grupo, tanto asf q u e e n el pasado fueron incluidas en otros g6neros. No se propone por

ahora combinaciones nuevas, hasta que tengamos un an~ilisis completo inctuyendo datos moleculares. Pachycereus hollianus rue segregada por Britton y Rose (1909) del g6nero colectivo Cereus y seleccionada como especie tipo para erigir el g6nero Lemaireocereus. M~is tarde Buxbaum (1961) la incluye en Pachycereus, sefialando como semejanzas con las otras especies de Pachycereus el pericarpelo y tubo receptacular gruesos, ambos cubiertos por escamas, tficomas abundantes y espinas, asf como semillas negras y brillantes. Estos caracteres fueron incluidos en el presente anfilisis, encontrando que la presencia de pericarpelo grueso mayor a 8 mm de espesor (24) y semilla con un microrrelieve no evidente (36) son autapomorffas para P hol-

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BRITTONIA

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l
(3j
J

i I
D

I=
FIG. 6. Esquemas de las formas florales de las especies analizadas. F o r m a A. Pachycereus hollianus. F o r m a B. Pachycereus marginatus. F o r m a C. Cephalocereus seniles. F o r m a D. Stenocereus pruinosus. F o r m a E. Carnegiea gigantea. F o r m a F. Myrtillocactus schenckii. F o r m a G. Pachycereus schottii. Sin escala, explicaci6n de cada tipo en Ap6ndice 1, car~icter 17 (Ilustraci6n Elvia Esparza).

lianus. La presencia de escamas en la flor y la semilla negra son simplesiomorffas, ya que todas las especies aquf incluidas las comparten. Los tricomas abundantes, considerados como aquellos que son muy evidentes sobre la flor (20) se originaron en forma in-

dependiente cuatro veces (Fig. 4), mientras que la presencia de espinas (21) es una plesiomorfia que comparten especies del grupo interno y externo. Pachycereus lepidanthus es una especie poco conocida, end6mica de los valles c~ili-

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ARIAS & TERR.AZAS: PACHYCEREUS (CACTACEAE)

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dos y secos del centro de Guatemala. Fue descrita por Eichlam (1909) como Cereus lepidanthus, quien sefiala como caracteres distintivos la presencia de escamas de consistencia membran~icea, ar6olas de la flor y fruto con tricomas y espinas flexibles, asf como la consistencia seca del fruto. Con relaci6n a este 61timo car~icter, no indica si el fruto es seco en la madurez o si ya estaba seco porque la madurez habfa pasado, ya que en todos los miembros de Pachycereinae el fruto se endurece y seca despu6s de la madurez. Britton y Rose (1920) la incluyen en el g6nero Pachycereus, por la presencia de tricomas y espinas en el fruto, pero tambi6n sefialan la semejanza que tiene con Escontria chiotilla. Con base en los mismos caracteres morfol6gicos, Backeberg (1938) erige el nombre Anisocereus para incluir a esta especie, sefialando su relaci6n con Escontria y Pachycereus. Por su parte, Buxbaum (1961) decide incluirla en Escontria tomando en cuenta las escamas membran~ceas. El presente estudio revela que la escama membran~icea (18) se adquiri6 independientemente, mientras que la presencia de tricomas escasos en la flor (20) y espinas (21) son plesiomorfias. Por lo tanto, los resultados no apoyan la relaci6n de P. hoUianus y P. lepidanthus con otras especies de Pachycereus, ni la relaci6n de P. lepidanthus con Escontria. Aunque nuestro anfilisis morfol6gico no muestra buen soporte de la estrecha relaci6n entre estas dos especies, el resultado es congruente con el anfilisis de datos moleculares (Arias et al., 2003, 2005), tanto en su hermandad como en su posici6n de grupo basal dentro de la subtribu Pachycereinae. Pachycereus gaumeri fue descrita por Britton y Rose (1920), quienes sefialan la presencia de escamas grandes y ar6olas con tricomas escasos y espinas rfgidas en la flor. M~is tarde, MacDougall y Miranda (1954) instauran el nombre gen6rico Pterocereus, con dos nombres especfficos: P. foetidus y P. gaumeri, ambos considerados en la actualidad como sin6nimos. Estos autores tomaron en cuenta el n6mero de costillas (3-4) y la consistencia "subcarnosa" de las escamas. E1 presente an~ilisis revela que el tamafio de las escamas, mayores a 1.6 cm (19) se adquiri6 independientemente, al igual que la forma de la flor (17; Fig. 6), la consistencia rfgida de

las espinas (22) y el grosor de la pared del pericarpelo (24), mientras que la no diferenciaci6n de espinas en la rama vegetativa (6) es una autapomorfia. Su inclusi6n en la subtribu Pachycereinae es apoyada por el presente an~ilisis pero no asf su pertenencia al g6nero Pachycereus. Britton y Rose (1909) transfieren Pilocereusfulviceps EA.C. Weber (P. chrysomallus sensu B & R) a Pachycereus, tomando en cuenta la presencia de m~is de 12 costillas en la rama, costillas con margen redondeado, el ~ipice de la zona f6rtil con una capa gruesa de "lana" [tricomas largos], flores con escamas y cubiertas por "lana". Buxbaum (1961) y Bravo-Hollis (1978) sefialan que la diferencia de la zona f6rtil es sustantiva para mantener a la especie en cuesti6n en un g6nero monotfpico. Por su parte, Gibson y Horak (1978) sefialan que Pachycereusfulviceps se parece a Neobuxbaumia polylopha y N. tetetzo en la presencia de cristales prismfiticos en la epidermis y e n la pulpa blanca del fruto. E1 presente estudio muestra que el margen redondeado de las costillas (3) y los tricomas abundantes en la flor (20) se adquirieron independientemente, la zona f6rtil apical es una sinapomorf/a para un amplio grupo de especies, incluyendo a P. fulviceps. La presencia de una cfimara nectarial con diafragma (27) y las c61ulas epid6rmicas con cristales prismfiticos (37) son sinapomorffas que comparte con Neobuxbaumia y Cephalocereus. Con base en estos caracteres consideramos que debe excluirse de Pachy-

cereus. Stenocereus aragonii rue transferida a Pachycereus por Heath (1992) posiblemente
a partir de los comentarios de Gibson (1982) y Gibson et al. (1986), quienes sefialan que esta especie comparte la semilla grande (3 ram) y brillante con especies de Pachycereus y el par6nquima se obscurece al contacto con el aire, como sucede en varias especies de la subtribu Pachycereinae. E1 presente estudio confirma que Stenocereus aragonii, al igual que S. eichlamii, forman parte de la subtribu Pachycereinae, teniendo en cuenta dos caracteres de la semilla (Arias y Terrazas, 2004), y q u e e n particular estfin relacionadas con

Cephalocereus, Neobuxbaumia y Pachycereusfulviceps, por compartir la sinapomorffa pulpa blanca del fruto (31). Con base en

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BRITTONIA

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estos resultados consideramos que tampoco son parte del gEnero Pachycereus. Pachycereus schottii fue incluido en el subgEnero Lophocereus pot Berger (1905), elevado a gEnero por Britton y Rose (1909) y considerado con ese mismo rango taxon6mico por Buxbaum (1961), Bravo-Hollis (1978) y Gibson y Horak (1978). A1 erigir el nombre Lophocereus, Berger (1905) toma en cuenta la presencia de la zona fErtil diferenciada de la infErtil, las espinas flexibles de la zona fErtil, flores pequefias (hasta 3.5 cm) y m~is de una flor por areola. Pachycereus gatesii fue descrito tambiEn en el gEnero Lophocereus (Jones, 1934), con quien comparte los caracteres antes sefialados. Gibson y Horak (1978) sefialan que ambas especies est~in relacionadas con Pachycereus marginatus por el h~ibito arbustivo y la forma general de la semilla. Hunt (1991) y Heath (1992) transfieren respectivamente a Lophocereus gatesii y L. schottii a Pachycereus, sin ofrecer argumento alguno. Pachycereus gatesii, P schottii y P marginatus tienen como sinapomorffa la presencia de una o m~is flores por areola (15). E1 hfibito arbustivo con ramificaci6n erecta (1) y la flor pequefia (16) son caracteres que se originaron de forma independiente en otros clados. Sin embargo el hfibito arbustivo con ramificaci6n arqueada (1), la forma de la flor tipo G (17; Fig. 6G), el relieve de los nectarios (28) y los cristales lenticulares en cElulas epidErmicas e hipodErmicas (37, 40), son sinapomorffas para P. gatesii y P schottii. La forma general de la semilla no fue incluida en el anfilisis, aunque actualmente estfi en estudio. E1 presente anglisis no apoya la permanencia de estas especies en Pachycereus, pero sf confirma los resultados de Gibson y Horak (1978), Hartman et al. (2002) y Arias et al. (2003) quienes encuentran que estas tres especies estfin estrechamente relacionadas. Pachycereus militaris fue originalmente descrito como Cereus militaris pot Audot (1845), quien sefiala la diferenciacidn entre la zona fErtil y la infErtil de la rama, asf como la presencia de espinas flexibles en las arEolas de la zona fErtil como caracteres distintivos de esta especie. Bravo-Hollis (1953) erige el gEnero Backebergia para esta especie, utilizando como caracteres la ubicaci6n apical de la zona fdrtil, a la que ella

denomina cefalio, flores laterales, arrolas del pericarpelo y tubo receptacular con tricomas y cerdas que no ocultan dichas partes de la flor, as/ como el hfibito arborescente. Con esa informaci6n, Buxbaum (1961) y BravoHollis (1978) consideran que est~i relacionado con Cephalocereus y Neobuxbaumia. Por su parte, Gibson y Horak (1978) opinan que Pachycereus militaris (= Backebergia) se parece a otras especies de Pachycereus en el hgbito, la morfologia de la rama y la estructura de la flor y fruto. En el presente estudio P. militaris aparece en la base del tercer clado formado por Carnegiea, Cephalocereus, Neobuxbaumia y seis especies de Pachycereus (Figs. 2, 4). La dehiscencia longitudinal del fruto (32) es la tinica sinapomorfla que comparte con este clado, mientras que la formaci6n de peridermis en las constricciones de crecimiento de la rama (10) es una autapomorfla. Los podarios en la zona frrtil (12) y los tricomas abundantes en la flor (20) aparecen independientemente en otros clados de Pachycereinae. La presencia de una zona frrtil apical (11), espinas flexibles (13) y en alta densidad (14) se revelan como sinapomorffas mils inclusivas (Fig. 4), mientras que el hfibito arborescente (1) es una simplesiomorfia.
PACHYCEREUS S E N S U S T R I C T O

Pachycereus grandis, P. pectenaboriginum, P. pringlei (tipo del grnero), P. tepamo y P. weberi fomlan un grupo
monofilrtico por la presencia de un surco longitudinal interareolar (car~icter 2; Fig. 1). De estas especies, s61o P, grandis, P. pectenaboriginum y P. pringlei coinciden con la propuesta original de Britton y Rose (1909). Sin embargo, no es posible establecer su grupo hermano con la informaci6n estructural aquf analizada, aunque Hartman et al. (2002) y Arias et al. (2003, 2005) encuentran con datos moleculares que Carnegiea es el tax6n hermano de Pachycereus. A partir de las evidencias morfol6gicas presentadas aquf, el grnero debe circunscribirse nuevamente y contener s61o las cinco especies del clado Pachycereus sensu stricto. Este grupo de cinco especies est~i m~is cercanamente relacionado entre si, que con las otras especies previamente incluidas en Pachycereus, las

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ARIAS & TERRAZAS: PACHYCEREUS (CACTACEAE)

211

cuales se resuelven c o m o parte de otros clados ya discutidos. LA SUBTRIBUPACHYCEREINAE El an~lisis filogen6tico aquf presentado es una nueva hip6tesis de relaciones entre los g6neros de Pachycereinae, confirmando, en su mayoffa, las hip6tesis generadas con datos moleculares para este grupo (Arias et al., 2003, 2005). Nuestro an~lisis indica, que la subtribu Pachycereinae se recupera c o m o monofil6tica con base en dos sinapomorffas de la superficie multicelular (34) y el microrrelieve de la pared periclinal (36), las cuales habfan sido observadas por Gibson et al. (1986), al considerax su relevancia como caracteres de la subtribu Pachycereinae y ahora se corrobora su valor filogen6tico. Arias et al. (2003) llegan a la m i s m a hip6tesis sobre los taxones que integran la subtribu Pachycereinae, con base en dos genes del cloroplasto y uno nuclear. La inclusi6n previa en Stenocereus de S. aragonii y S. eichlamii, indica el pobre conocimiento que se tenfa de ellas, que deriv6 en la insuficiente atenci6n sobre las estructuras morfol6gicas relevantes para entender sus relaciones. CARACTERES E1 presente an~lisis revela que varios de los caracteres analizados son de alto valor informativo para descubrir las relaciones entre las especies de Pachycereus reconocidas en clasificaciones previas (Baxthlott & Hunt, 1993; Anderson, 2001), asf c o m o sus relaciones con miembros de la subtribu Pachycereinae. Entre los caxacteres sin homoplasia se encuentran algunos de la zona f6rtil, c o m o la posici6n de la zona f6rtil y la presencia de espinas flexibles en las ar6olas flor/feras. Varios caxacteres de la flor y el fmto tambi6n mostraron nula o baja homoplasia, c o m o la f o r m a de la flor, tipo de zona nectarial, relieve de los nectaxios, color de la pulpa, tipo dehiscencia y forma del remanente floral. Entre los caracteres de la semilla, dos resultaxon informativos a nivel de subtribu. Los caracteres anat6micos analizados c o m o la forma de los cristales y la presencia de cuerpos de sflice en c61ulas epid6rmicas, las c61ulas esclerificadas en el clor6nquima y las fi-

bras en el tejido vascular de la zona f6rtil, mostraxon tambi6n baja homoplasia, contrario a 1o que se encontr6 a niveles jerS.rquicos mayores (Terrazas y Arias, 2002). En contraste, varios caxacteres de la flor utilizados tradicionalmente en la delimitaci6n gen6rica presentaron alta homoplasia, c o m o la presencia de tricomas, cerdas y espinas en ar6olas de la flor, o el grosor de la pared del pericarpelo. La transformaci6n dentro de algunos caracteres multiestado representa cambios significativos. E1 h~bito arborescente es plesiom6rfico en la subtribu Pachycereinae, del cual derivaxon dos estados. Por un lado el columnar, no ramificado (Cephalocereus, Neobuxbaumia) y por otro el axbustivo que a su vez ha cambiado de ramificaci6n erecta (P. hollianus) a axqueada ( p . e . P . schottii). La forma de la flor tambi6n ha presentado transformaciones. La flor tipo B representa el estado plesiom6rfico para la subtribu y se encuentra en especies con floraci6n n o c t u m a (P. gaumeri) y nocturna-diurna (P marginatus), la cual se transform6 en tres estados: flores tipo A, tipo G y tipo C. L a flor tipo A apareci6 dos veces en forma independiente en la subtribu y se encuentra en especies con floraci6n nocturna (P. hollianus, P. gaumeri, P. lepidanthus). La flor tipo G se encuentra en dos especies hermanas con floraci6n nocturna y cuyos polinizadores obligados son esffngidos (P. gatesii, P. schottii; Fleming & Holland, 1998). La flor tipo C, tambi4n deriv6 del tipo B y se encuentra en el clado 3 aquf reconocido, donde la floraci6n es nocturna y los polinizadores son murci61agos (p. e. Cephalocereus, Neobuxbaumia; ValienteBanuet et al., 1996). La flor tipo C deriv6 a su vez en el tipo E, distintivo por una constricci6n en la base del tubo y representa una sinapomorffa para Carnegiea y Pachycereus, quienes presentan floraci6n nocturna y sus polinizadores son murci61agos. Si bien, la polinizaci6n por quir6pteros es la mils c o m f n entre especies de Pachycereinae, nuestros resultados indican que los miembros de esta subtribu han modificado la forma de sus flores tres veces a partir de una forma original y que de una de estas formas evolucion6 un patr6n de polinizaci6n obligado entre Lopho-

cereus y Upiga virescens.

Consideramos que un eventual aMlisis de

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e v i d e n c i a t o t a l podrfi o f r e c e r mils s o p o r t e a los c l a d o s r e c u p e r a d o s y e n t o n c e s p r o p o n e r c a m b i o s t a x o n 6 m i c o s . El anfilisis d e l o s car a c t e r e s a travEs d e l m E t o d o d e la p a r s i m o n i a permiti6 reconocer atributos con informaci6n f i l o g e n E t i c a , asf c o m o r e c o n o c e r a q u e l l o s q u e delimitan a los taxones. Un enfoque similar en otros gEneros de Cactaceae con historias taxon6micas complejas seguramente contribuirfi al m e j o r e n t e n d i m i e n t o d e l a f a m i l i a . Agradecimientos E1 p r e s e n t e t r a b a j o es p a r t e d e l a t e s i s r e a l i z a d a p o r el p r i m e r a u t o r p a r a o p t a r p o r el g r a d o d e D o c t o r e n C i e n c i a s e n el C o l e g i o d e P o s t g r a d u a d o s . S e a g r a d e c e el s u b s i d i o d e l CONACYT (127274 a SA, 33064-V a TT) y "a grant from the Research Committee of the Cactus and Succulent Society of America". Los comentarios y cffticas de Helia BravoH o l l i s ( t ) , J o n R e b m a n , J o s 6 L. V i l l a s e f i o r y E f r a f n d e L u n a e n r i q u e c i e r o n el t r a b a j o d e tesis. L o s h e r b a r i o s A R I Z , C H A P A , C I C Y , I B U G , M E X U , NY, R S A , SD, U S y X A L facilitaron los pr6stamos de ejemplares. Agradecemos a Hilda Arreola-Nava, Susana Gama, Ulises Guzmfin-Cruz, Martha M6ndez, A n d r 6 s O r d u f i o , R o g e r O r e l l a n a , A l v a r o Reyes-Oliva y Santiago Xolalpa-Molina su a y u d a e n el t r a b a j o d e c a m p o , a S i l v i a E s p i n o z a y B e r e n i t M e n d o z a p o r las i m f i g e n e s e n M E B , a E l v i a E s p a r z a p o r las i l u s t r a c i o n e s y a H 6 c t o r H e r n f i n d e z p o r el t r a b a j o e n el c u a r t o o s c u r o . Literatura Citada

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Ap6ndice I Lista de Caracteres (* representan autapomorffas)

1. Hdbito: (0) columnar simple; (1) arborescente; (2) arbustivo con ramificaci6n recta; (3) arbustivo con ramificacirn arqueada. Loup (1983) desarroll6 un modelo para describir el h~ibito de crecimiento en cact~iceas, considerando: a) la presencia o ausencia de tronco, b) la ausencia o presencia de ramificaci6n, en este tiltimo caso incluye la densidad de la ramificaci6n, y c) la posici6n de las ramificaciones respecto al eje principal. Tomando en cuenta esos tres elernentos, se encontr6 q u e e n algunas especies el eje principal no presenta ramificaci6n, pot lo tanto adquieren la forma columnar simple. El porte arborescente se asign6 a l a s especies que tienen aspecto de un ~irbol, con un tronco y ramificaci6n por arriba de la base. E1 h~ibito arbustivo, definido por la ausencia de tronco, presenta dos modalidades por la posici6n de la ramificaci6n respecto al eje principal. En la primera las ramas laterales emergen en una posici6n recta y paralela al tallo principal. En la segunda las ramas laterales se arquean en la base, para despurs erguirse.
ZONA NO FI~RTIL

2. Surco interareolar: (0) ausente; (1)presente. Generalmente las arrolas dispuestas a

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lo largo de una costilla esfftn separadas y no se prolongan, pero en algunas especies las ar6olas se prolongan hacia abajo formando un surco delgado. Esta prolongaci6n en forma de surco es variable en dimensi6n, ya que puede ser parcial o bien desplazarse hasta la areola subyacente.

Terrazas, 1999). E1 cefalio y pseudocefalio corresponden a diferentes grados de diferenciaci6n estructural en la zona f6rtil (VfizquezSfinchez, 2005).

12. Podarios en la zona fFrtil: (0) ausentes; (1) presentes. En algunas cactficeas
las ramas presentan costillas alineadas verticalmente. Estas costillas se forman en el meristemo apical por alineaci6n vertical de los podarios durante el desarrollo de la rama y son permanentes (Buxbaum, 1951; V~zquez-S~inchez, 2005). Las ramas con costillas se encuentran en todas las especies de la tribu Pachycereeae (Barthlott y Hunt, 1993; Bravo-Hollis, 1978). Sin embargo, en la zona f6rtil de la rama de Cephalocereus y Pachycereus militaris existen podarios (Arias y Terrazas, 1999; Vfizquez-Sfinchez, 2005).

3. Forma del margen de la costilla: (0) redondeada; (1) aguda. En las especies aquf
incluidas, las ramas presentan salientes paralelas al eje, denominados costillas (BravoHollis y Sfinchez-Mejorada, 1991).

*4. Forma de la arFola en la rama vegetativa: (0) circular-eliptica; (1) cuneada. *5. Forma de las espinas en la rama vegetativa: (0) acicular; (1) angulada. *6. Diferenciaci6n de espinas en radiales y centrales en la rama vegetativa: (0) no diferenciadas; (1) diferenciadas. 7. Consistencia de las espinas centrales en la rama vegetativa: (0) rfgidas; (1)flexibles.
La solidez de las espinas varfa de rfgidas (al doblarlas se rompen) a flexibles (no se rompen f~icilmente).

13. Presencia arFola florffera: 14. Densidad arFolas florffera:

de (0) de (0)

espinas flexibles en la ausentes; (1) presentes. espinas flexibles en la baja; (1) alta. En las es-

8. Tricomas glandulares: (0) ausentes; (1) presentes. Arreola-Nava (2000) encontr6 en Stenocereus que los tricomas son multicelulares, uniseriados, de superficie lisa y sin constricciones, pero en algunas especies (S. chrysocarpus, S. martinezii) la c61ula apical es redondeada y especializada en una ghindula con un contenido oscuro. Cuando la glfindula se rompe cubre la superficie de los tricomas y entonces las ar6olas adquieren un color oscuro.

pecies donde existen espinas flexibles, la densidad puede ser baja, debido a que se conservan afin espinas rfgidas. FLOR Y FRUTO

15. Ngtmero de flores por arFola: (0) una; (1) mds de una. 16. Largo de la flor (cm): (0) < 3.5; (1) > 3.6. Se reconocen dos estados con base en un
an~ilisis de varianza (F = 589.43, gl = 29, p < 0.0001, Tukey (p < 0.05)). 17. Forma de la flor (Fig. 6): (O) forma A;

9. Presencia de depresi6n intercostal: (0) ausente o no evidente; (1)presente. En algunos taxones se presentan una depresi6n o lfnea tenue, de secci6n transversal, sobre las costillas de las ramas.

(1) forma B; (2)forma C; (3)forma D; (4) forma E; (5)forma F; (6)forma G. Comfinmente las flores de Pachycereeae se ban descrito como campanular, infundibuliforme, tubular y sus combinaciones, sin embargo dichos t6rminos no cubren la diversidad encontrada, por ello se describe cada forma para los taxones estudiados. La forma A (0) tiene el pericarpelo amplio, mils o menos del mismo grosor que la base del tubo receptacular, la constricci6n es tenue y se localiza en la mitad superior de la zona nectarial y el tubo receptacular se abre ligeramente. La forma B (1) tiene el pericarpelo amplio, m~is o menos del mismo grosor que la base del tubo receptacular, la constricci6n no existe, el tubo receptacular es casi recto. La forma C (2) tiene el pericarpelo angosto, m~is delgado que la base del

*10. Presencia de peridermis en las constricciones de crecimiento: (0) ausente; (1) presente.
ZONA FERTIL

11. Posici6n de la zona fdrtil diferenciada: (0) apical; (1) lateral. La zona f6rtil corresponde a la regi6n de la rama donde aparecen las rotes. En algunas cactficeas la zona f6rtil se diferencia por presentar formaciones pilosas con cerdas y espinas m~is largas, como sucede en la subtribu Pachycereinae (Arias y

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tubo receptacular, la constriccirn es tenue y se localiza por arriba de la zona nectarial y el tubo receptacular se abre considerablemente. La forma D (3) tiene el pericarpelo amplio, mils 0 menos del m i s m o grosor que la base del tubo receptacular, hay dos constricciones, una localizada por debajo de la zona nectarial y otra por arriba de la misma, el tubo receptacular se abre considerablemente. La forma E (4) tiene el pericarpelo amplio, m i s o menos del mismo grosor que la base del tubo receptacular, la constricci6n es marcada, sobre una larga columna localizada entre el pericarpelo y la zona nectarial y el tubo receptacular se abre considerablemente. La forrna F (5) tiene el pericarpelo amplio, m i s o menos del mismo grosor que la base del tubo receptacular, la constricci6n es marcada, localizada en una franja muy corta entre el pericarpelo y la zona nectarial y el tubo receptacular se abre abruptamente. La forma G (6) tiene el pericarpelo amplio, m i s o menos del mismo grosor que la base del tubo receptacular, la constricci6n no existe, el tubo receptacular es tubular en la mitad inferior y se abre ligeramente en la mitad superior. 18. Consistencia de las escamas en la flor: membrandcea (0); carnosa (1). 19. Tama~o de escamas en el tubo receptacular: (0) < 1.5 cm; (1) > 1.6 cm. Se reconocen dos estados con base en un anilisis de varianza (F = 302.6, gl = 29, p < 0.0001, Tukey (p < 0.05)). 20. Tricomas en ardolas de la flor: (0) ausentes; (1) presentes, escasos y ocultos; (2) presentes y abundantes, no ocultos. En la mayorfa de las especies las flores tienen arrolas localizadas en las axilas de las escamas. Una de las estructuras que producen las arrolas son tricomas, los cuales pueden ser cortos y estar ocultos por las escamas. En otras especies son m i s largos y rebasan el lfmite de las escamas, llegando a cubrir el pericarpelo y a veces tambirn el tubo receptacular. 21. Espinas en la flor: (0) ausentes o no evidentes; (1)presentes. Las arrolas de la flor tambirn pueden producir espinas. En algunos casos no existen, c o m o en Carnegiea y Escontria, pero cuando se desarrollan pueden variar en ntimero y abundancia. La densidad y tamafio de las espinas es m u y variable entre individuos de una especie, por Io que se elimin6 del anilisis.

22. Consistencia de las espinas en la flor: (0) r[gida; (1)flexible. 23. Presencia de cerdas en la flor: (0) ausentes; (1) presentes. Las cerdas son c o m parativamente m i s delgadas y suaves que las espinas, asf c o m o variables en direcci6n. 24. Grosor de la p a r e d del pericarpelo: (0) <-2 mm; (1) 3 a 4 mm; (2) 5 a 7 mm; (3) > 8 mm. Pericarpelo es el nombre aplicado por B u x b a u m (1953) para referirse al tejido que rodea a los carpelos. E1 grosor de la pared se codific6 en cuatro estados con base en un anilisis de varianza (F = 196.65, gl = 29, p < 0.0001, Tukey (p < 0.05)). 25. Altura de la columna: (0) <_ 4 mm; (1) > 5 mm. B u x b a u m (1953) sefiala la presencia de una columna s61ida en el eje de la flor. Se trata de tejido parenquimatoso localizado por debajo de la zona nectarial. La altura de la c o l u m n a se codific6 con base en un anilisis de varianza (F = 131.65, gl = 29, p < 0.0001, Tukey (p < 0.05)). *26. Diferencia de tama~o entre estambres: (0) estambres superiores mds cortos que los inferiores; (1) estambres superiores iguales a los inferiores. 27. Tipo de zona nectarial: (0) surco nectarial; (1) cdmara nectarial f o r m a d a p o r la curvatura del verticilo mds interno de estambres; (2) cdmara nectarial f o r m a d a p o r un diafragma. B u x b a u m (1953) considera que los nectarios florales corresponden a la base modificada de los estambres del verticilo inferior, los cuales estin fusionados a la pared interna del tubo receptacular. E1 m i s m o autor propuso varios tipos de zonas nectariales, tres de las cuales se encuentran en el material estudiado. E1 primero es el surco nectarial (nectar-furrow), en donde la zona nectarial es simple y representada por el espacio entre la base del tubo receptacular y los estambres del verticilo m~is interno; en este caso los estambres del verticilo m i s interno son rectos y libres, paralelos al estilo y sin modificaciones en su forma. E1 segundo tipo es una c i m a r a nectarial que se f o r m a por el cierre gradual de la zona nectarial, debido a la curvatura del verticilo de estambres m i s interno. La tercera forma es aquella donde los estambres del verticilo m i s interno permanecen adnados en su base form a n d o un diafragma. 28. Relieve de los nectarios: (0) liso; (1)

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pliegues paralelos; (2) estriaciones basales libres. 29. Color del fruto: (0) verde a pardo; (1) rojo; (2) rosado. 30. Espinas del fruto: (0) deciduas; (1) persistentes. Cuando el fruto madura, las
ardolas pueden ser persistentes durante un tiempo, o bien desprenderse.

semilla se puede observar una quilla, que corresponde a un plegamiento de las capas superiores de la testa (Barthlott y Hunt,

2ooo).
36. Microrrelieve de la pared periclinal: (0) verrucoso; (1) diminutamente rugoso; (2) no evidente.
ANATOMICOS

31. Color de la pulpa del fruto: blanco (0);

rojo (1).
32. Tipo de dehiscencia del fruto: (0) irregular; (1) longitudinal; (2) apical. 33. Forma del remanente floral apical en el fruto: (0) pequeho y sin formar casquete; (1) amplio y formando un casquete.
Buxbaum (1955) sefiala q u e e n cact~iceas los frutos tienen en el ~ipice remanentes florales persistentes o deciduos. Los remanentes riorales lo forman restos del tubo receptacular, perianto, estilo y estambres. En Pachycereeae los remanentes florales se presentan bajo dos formas. Una primera forma y la m~is comdn, es cuando los remanentes s61o ocupan un di~imetro menor al difimetro del fruto, y aunque son persistentes se pueden desprender con facilidad, dejando ver con frecuencia una cicatriz llamada "depresi6n umbilical". La segunda forma es cuando los remanentes ocupan un difirnetro igual o mayor al difimetro del fruto. Debido a la forma de tap6n que adquiere, Bravo-Hollis (1978) lo denomina casquete.

37. Cristales en cdlulas epiddrrnicas: (0) ausentes; (1) prismdticos; (2) lenticulares.
Los cristales de oxalato de calcio han sido reportados en c61ulas epiddrmicas para algunas especies de la tribu Pachycereeae (Gibson y Horak, 1978; Terrazas y Loza-Cornejo, 2002).

38. Cuerpos de s{lice en c~lulas epid~rmicas: (0) ausentes; (1)presentes. Los cuerpos
de sflice son amorfos y opacos, reportados para las especies de la subtribu Stenocereinae (Gibson y Horak, 1978; Terrazas y LozaCornejo, 2002). Su presencia en la epidermis est~i correlacionada con su presencia en la hipodermis, por lo cual no se codific6.

*39. Taninos en c~lulas epid~rmicas: (0) ausentes; (1) presentes. 40. Cristales en c~lulas de la hipodermis: (0) ausentes; (1) prismdticos; (2) lenticulares; (3) drusas. La presencia de cristales en
la hipodermis del tallo no est~i correlacionada con su presencia en la epidermis (car~cter 37).

34. Forma de la pared periclinal de la semilla en la regi6n lateral: ( 0 ) p l a n a ; (1) c6ncava. En los taxones de Pachycereeae, la
semilla en su regi6n lateral presenta la pared periclinal plana o c6ncava (Barthlott y Hunt, 2000; Arias y Terrazas, 2004). Las paredes c6ncavas corresponden a elevaciones marcadas de la propia pared. La forma de la pared periclinal m~is el tipo de microrrelieve que exista sobre elias, produce un determinado lustre en toda la semilla (brillante/ opaco), el cual se puede observar a simple vista. Por lo tanto no se us6 el lustre como carficter ya que es resultado de la correlaci6n de dos caracteres.

41. C~lulas esclerificadas en el clordnquima: (0) ausente; (1)presente. 42. C~lulas de mucilago: (0) escasas; (1) abundantes. Las c61ulas de mucflago se encuentran en el c6rtex y la m6dula.

43. Altura de radios del xilema: (0) < 3 mm; (1) 3 - 5 mm; (2) > 5 mm. La altura de
los radios se codific6 en tres estados con base en un an~ilisis de varianza (F = 134.33, gl = 22, p < 0.0001, Tukey (p < 0.05).

44. Fibras en el tejido vascular de la zona f~rtil: (0) ausentes; (1) presentes. En todas
las especies estudiadas hay fibras en el tejido vascular secundario. Sin embargo en la zona fdrtil de algunas especies hay una reducci6n gradual hasta su ausencia en el tejido vascular secundario (Arias y Terrazas, 1999).

*35. Quilla en la periferia de la semilla: (0) ausente; (1)presente. Sobre el borde de

las regiones apical, lateral y ventral de la